The use of coarser taxonomy in the detection of long-term changes in polychaete Assemblages

Penggunaan taksonomi kasar dalam mendeteksi perubahan jangka panjang dalam kumpulan polychaete

abstract Taxonomic Sufficiency (TS) has been proposed as a short-cut method to quantify changes of biological assemblages in environmental monitoring. However, issues about the efficacy of taxonomic surrogates in depicting long-term temporal patterns of marine assemblages are still scant. Here we report on the adoption of TS combined with data transformations to describe patterns of North Adriatic polychaete assemblages through 20 years. Univariate and multivariate analyses revealed large spatialetemporal variation charactering the assemblages. The efficiency to discriminate between the two research periods (1990e1994 vs. 2004e2008) was reduced when data were analyzed at family and order level leading to misinterpreting the sources of assemblage variation. Further information was lost with data transforms. Families may represent appropriate assemblages descriptors in long -term monitoring, but using TS coupled with data transformations could lead to hazardous loss of information. We suggest that periodical analysis at fine taxonomic level should be routinely alternated to long-term monitoring based on TS in order to check its effectiveness

abstrak Taksonomi Kecukupan (TS) telah diusulkan sebagai metode pintas untuk mengukur perubahan dari kumpulan biologis dalam pemantauan lingkungan. Namun, isu-isu mengenai efektivitas taksonomi pengganti dalam menggambarkan jangka panjang pola temporal kumpulan kelautan masih sedikit. Di sini kita melaporkan pemakaian TS dikombinasikan dengan transformasi data untuk menggambarkan pola Utara polychaete kumpulan Adriatik melalui 20 tahun. Analisis univariat dan multivariat menunjukkan variasi spatialetemporal besar charactering komposisi kumpulan. Tingkat efisiensi untuk membedakan antara dua periode penelitian (1990e1994 vs 2004e2008) berkurang ketika data dianalisis pada tingkat famili dan ordo mengarah ke salah menafsirkan sumber-sumber variasi kumpulan. Informasi lebih lanjut hilang dengan transformasi data. Families dapat mewakili kumpulan deskriptor yang tepat dalam pemantauan jangka panjang, tetapi menggunakan TS ditambah dengan transformasi data yang dapat menyebabkan hilangnya informasi berbahaya. Kami menyarankan bahwa analisis berkala di tingkat taksonomi baik harus berganti-ganti secara rutin untuk pemantauan jangka panjang berdasarkan TS untuk memeriksa efektivitas

1. Introduction Assessing long-term changes in natural systems (i.e. recovery after mass mortality, effects of restoration or protection, climate change etc.) is one of the most intriguing challenges for quantitative ecology. In marine environments, measuring patterns of variation in benthic assemblages can provide the most useful information for interpreting the ecological consequences of disturbances and furnish the basis for understanding environmental changes (Underwood, 1996; Underwood and Peterson, 1988). In this context, the benthic macrofauna is particularly suitable for monitoring environmental long-term changes at the ecosystem level (Kroncke, 1995). Describing assemblages at the highest levels of taxonomic resolution (species) is logistically difficult due to high cost in processing samples and, above all, lack of taxonomic expertise. The development of fast and costeffective procedures in impact assessment and monitoring studies has become a pressing issue for marine ecologists

(Bowen and Depledge, 2006; Ugland et al., 2008). In such context, Taxonomic Sufficiency (TS) (Ellis, 1985), which implies identifying organisms only to a level of taxonomic resolution sufficient to satisfy the objective of a study (Bertrand et al., 2006), has been proposed as the ideal compromise procedure in environmental monitoring. TS is supported by evidences that impacts could be detected using coarser taxonomic resolution since abundance/ diversity of species are usually related to abundance/diversity of the same organisms identified to supra-specific taxonomic levels (Genus, Family, Order etc.) (e.g. Balmford et al.,1996). It has also been suggested that higher taxa may reflect the effect of anthropogenic disturbance even better than species, being the latter more sensitive to the confounding influence of natural environmental variations (Warwick, 1988; Vanderklift et al., 1996). In general, no significant losses of information, as well as time and costs savings, are the argumentations supporting the TS method in environmental impact assessment (Dauvin et al., 2003, 2010; Herman and Heip, 1988; Munari et al., 2010).

1. Pengantar Menilai perubahan jangka panjang dalam sistem alam (recovery yaitu setelah kematian massal, efek restorasi atau perlindungan, perubahan iklim dll) merupakan salah satu tantangan paling menarik bagi ekologi kuantitatif. Dalam lingkungan laut, mengukur pola variasi dalam kumpulan bentik dapat memberikan informasi yang paling berguna untuk menafsirkan konsekuensi ekologis dari gangguan dan memberikan dasar untuk memahami perubahan lingkungan (Underwood, 1996; Underwood dan Peterson, 1988). Dalam konteks ini, makrofauna bentik sangat cocok untuk memantau lingkungan perubahan jangka panjang pada tingkat ekosistem (Kroncke, 1995). Menggambarkan kelompok pada tingkat tertinggi resolusi taksonomi (spesies) adalah logistik sulit karena biaya tinggi dalam sampel pengolahan dan, di atas semua, kurangnya keahlian taksonomi. Pengembangan prosedur cepat dan biaya-efektif dalam penilaian dampak dan studi pemantauan telah menjadi isu mendesak bagi ahli ekologi kelautan (Bowen dan Depledge, 2006;. UGLAND et al, 2008). Dalam konteks tersebut, taksonomi Kecukupan (TS) (Ellis, 1985), yang berarti "organisme mengidentifikasi hanya untuk tingkat resolusi taksonomi yang cukup untuk memenuhi tujuan studi" (Bertrand et al., 2006), telah diusulkan sebagai kompromi yang ideal prosedur pemantauan lingkungan. TS didukung oleh bukti-bukti bahwa dampak bisa dideteksi menggunakan resolusi kasar taksonomi sejak kelimpahan / keragaman spesies biasanya terkait dengan kelimpahan / keragaman organisme yang sama diidentifikasi untuk supra-spesifik tingkat taksonomi (Genus, Keluarga, Orde dll) (misalnya Balmford et al, 1996.). Ini juga telah menyarankan bahwa taksa yang lebih tinggi mungkin mencerminkan efek dari gangguan antropogenik bahkan lebih baik daripada spesies, menjadi yang terakhir lebih sensitif terhadap pengaruh pengganggu variasi lingkungan alam (Warwick, 1988;. Vanderklift et al, 1996). Secara umum, tidak ada kerugian yang signifikan dari informasi, serta penghematan waktu dan biaya, merupakan argumentasi yang mendukung metode TS dalam penilaian dampak lingkungan (Dauvin et al, 2003, 2010;. Herman dan heIp, 1988;. Munari et al, 2010 ).

Currently, lacking a general theory on TS, reasons at the base of the effectiveness of TS are still far to be clarified (Dethier and Schoch, 2006). Understanding at which extent functional redundancy overlap taxonomic relatedness of species, would help to provide a general framework on the application of TS in marine systems (Bevilacqua et al., 2009). The need to broaden the array of study cases on the application of TS has been repeatedly stressed (e.g., Bates et al., 2007; Olsgard and Somerfield, 2000; Quijn and Snelgrove, 2006; Terlizzi et al., 2003), because possible biases of TS are to be further investigated. The significance of the Linnaean ranks is being criticized so far as the treatment of same taxonomic ranks as equivalent units is suspected to allow to spurious comparisons (see Bertrand et al., 2006). The extent to which TS affects the results depends on the distribution of species amongst higher taxa in the original samples, that, in turn depends on habitat type and bio-geographic background (Musco et al., 2009; Terlizzi et al., 2009). Further, the relation among TS, and data transformation is far to be fully clarified. Several studies showed that transforming data might influence the results of analyses as well as

taxonomic aggregation, suggesting that the use of TS coupled with strong transformations of data could lead to severe loss of information (Lasiak, 2003; Olsgard et al., 1998; Wlodarska-Kowalczuk and Kedra, 2007).

Saat ini, kurang sebuah teori umum tentang TS, alasan di dasar efektivitas TS masih jauh untuk diklarifikasi (Dethier dan Schoch, 2006). Memahami di mana sejauh redundansi tumpang tindih fungsional taksonomi keterkaitan spesies, akan membantu untuk memberikan kerangka umum tentang penerapan sistem TS di laut (Bevilacqua et al., 2009). Kebutuhan untuk memperluas berbagai studi kasus tentang penerapan TS telah berulang kali ditekankan (misalnya, Bates et al, 2007;. Olsgard dan Somerfield, 2000; Quijn dan Snelgrove, 2006;. Terlizzi et al, 2003), karena mungkin bias dari TS adalah untuk diselidiki lebih lanjut. Pentingnya jajaran Linnaean sedang dikritik sejauh perlakuan peringkat taksonomi yang sama seperti unit setara diduga memungkinkan untuk perbandingan tersebar (lihat Bertrand et al., 2006). Sejauh mana TS mempengaruhi hasil tergantung pada distribusi spesies antara taksa yang lebih tinggi dalam sampel asli, yang, pada gilirannya tergantung pada tipe habitat dan bio-geografis latar belakang (Musco et al, 2009;.. Terlizzi et al, 2009) . Selanjutnya, hubungan antara TS, dan transformasi data jauh untuk sepenuhnya diklarifikasi. Beberapa studi menunjukkan bahwa transformasi data mungkin mempengaruhi hasil analisis serta agregasi taksonomi, menunjukkan bahwa penggunaan TS ditambah dengan transformasi yang kuat dari data yang dapat menyebabkan kerugian besar informasi (Lasiak, 2003;. Olsgard et al, 1998; Wlodarska -Kowalczuk dan Kedra, 2007).
As far as long-term monitoring studies are concerned, the use of coarser taxonomic level, being timeefficient, could improve monitoring programs allowing the extension to additional sampling dates (Thompson et al., 2003; Tataranni et al., 2009). Some loss of information on community structure is considered acceptable for extensive monitoring purposes, and the detection of biodiversity changes should be admissible as well (Bertasi et al., 2009). However, studying the long-term recovery pattern of polychaete assemblages of Botany Bay (NSW, Australia), Fraser et al. (2006) found that the importance of differences in assemblage structure, as well as patterns of succession, could not have been examined in detail using TS. The same Authors suggest that analysis of data at various taxonomic levels, after identification of organisms to species, should be encouraged in long-term impactassessment studies. This issue, however, is made difficult by the lack of long-term monitoring programmes based on the description of variables at species level. The present study is an attempt in this direction. Polychaetes are widely distributed, abundant and diverse in terms of species richness and ecological requirements and have been successfully used as indicator taxon (Giangrande et al., 2004, 2005; Musco and Giangrande, 2005; Fraschetti et al., 2006; Musco et al., 2009) also in long-term monitoring studies (Fraser et al., 2006; Schirosi et al., 2010). Here, we compared the effects of taxonomic aggregation and data transformation on the analysis of multivariate patterns of variations related to the decadal changes of the polychaete assemblages, following mass mortality caused by the oxygen depletion in the Northern Adriatic Sea in 1989.

Sejauh studi jangka panjang pemantauan yang bersangkutan, penggunaan kasar tingkat taksonomi, yang hemat waktu, bisa meningkatkan program pemantauan memungkinkan perpanjangan tanggal pengambilan sampel tambahan (Thompson et al, 2003;.. Tataranni et al, 2009). Beberapa hilangnya informasi mengenai struktur komunitas yang dianggap dapat diterima untuk tujuan pemantauan ekstensif, dan deteksi perubahan keanekaragaman hayati harus diterima juga (Bertasi et al., 2009). Namun, mempelajari pola pemulihan jangka panjang dari kumpulan polychaete dari Botany Bay (NSW, Australia), Fraser et al. (2006) menemukan bahwa pentingnya perbedaan dalam struktur kumpulan, serta pola suksesi, tidak mungkin diperiksa secara detail dengan menggunakan TS. Penulis yang sama menunjukkan bahwa analisis data di tingkat taksonomi beragam, setelah identifikasi organisme untuk spesies, harus didorong dalam studi jangka panjang impactassessment. Masalah ini, bagaimanapun, dibuat sulit oleh kurangnya

jangka panjang program pemantauan berdasarkan pada deskripsi variabel di tingkat spesies. Penelitian ini merupakan upaya dalam arah ini. Polychaetes didistribusikan secara luas, berlimpah dan beragam dalam hal kekayaan spesies dan persyaratan ekologi dan telah berhasil digunakan sebagai takson indikator (Giangrande et al, 2004, 2005;. Musco dan Giangrande, 2005; Fraschetti et al, 2006;. Musco et al , 2009) juga dalam studi jangka panjang pemantauan (Fraser et al, 2006;.. Schirosi et al, 2010).. Di sini, kami membandingkan efek dari agregasi taksonomi dan transformasi data pada analisis pola multivariat variasi terkait dengan perubahan decadal dari kumpulan polychaete, menyusul kematian massal yang disebabkan oleh penipisan oksigen di Laut Adriatik Utara pada tahun 1989.

This study indicates that untransformed data at family level (the most common taxonomic surrogate in environmental monitoring) may represent appropriate assemblages descriptors in long -term monitoring studies (Bevilacqua et al., 2011; Lasiak, 2003; Olsgard et al., 1998; Wlodarska-Kowalczuk and Kedra, 2007). Our results are in accordance with Bevilacqua et al. (2009) suggesting that, in the absence of previous acknowledgements, untransformed data should be analyzed, since it is often difficult to recognize a priori how environmental variations will affect assemblages structure (e.g., influencing rare or abundant species). Our data also suggest that, before applying TS and perform approximations of the faunal features of an area, the species level information should be achieved (Fraser et al., 2006; Gage, 2001; Musco et al., 2009; Olsgard and Somerfield, 2000; Terlizzi et al., 2003). Moreover, as argued by Tataranni et al. (2009), our data support that periodical analysis at fine taxonomic level should be alternated to long-term routine monitoring based on TS, since shifts in dominance between taxonomically related species may occur gradually. This would be particularly alarming if changes in species dominance result from events that are detected only by analyses at the finest taxonomic level, such as alien invasions (see Zenetos et al., 2008) or meridionalization of the NA fauna (Bianchi, 2007; Boero et al., 2008; Mikac and Musco, 2010; Musco and Giangrande, 2005). Changes in community composition over the long trend make up the history of ecosystems and are inherently unpredictable (Boero, 1996, 2009, see also Doak et al., 2008). Programming environmental long-term monitoring exclusively based on TS implicitly predicts families (higher taxa) as locally fixed unchangeable entities, but this prevents from appreciating important changes within the families, or even genera. For instance, among the worst invasive algae of the Mediterranean, Caulerpa racemosa and C. taxifolia, rank among the 100 worst aliens (Streftaris and Zenetos, 2006), but their presence would pass unnoticed if the genus Caulerpa (represented in the Mediterranean by the common C. prolifera) would not be investigated at the species level. The case of the genus Caulerpa shows that systems evolve (i.e. change) in time and TS is clearly a not good tool to detect this change.

Penelitian ini menunjukkan bahwa data untransformed di tingkat keluarga (yang pengganti taksonomi yang paling umum dalam pemantauan lingkungan) dapat mewakili kumpulan deskriptor yang tepat dalam studi jangka panjang pemantauan (Bevilacqua et al, 2011;. Lasiak, 2003; Olsgard et al, 1998.; Wlodarska-Kowalczuk dan Kedra, 2007). Hasil kami sesuai dengan Bevilacqua et al. (2009) menunjukkan bahwa, dengan tidak adanya pengakuan sebelumnya, data untransformed harus dianalisis, karena seringkali sulit untuk mengenali apriori bagaimana variasi lingkungan akan mempengaruhi struktur kumpulan '(misalnya, mempengaruhi spesies langka atau berlimpah). Data kami juga menunjukkan bahwa, sebelum menerapkan TS dan melakukan pendekatan dari fitur fauna suatu daerah, informasi tingkat spesies harus dicapai (Fraser et al, 2006;. Gage, 2001; Musco et al, 2009;. Olsgard dan Somerfield, 2000; Terlizzi et al, 2003).. Selain itu, sebagaimana didalilkan oleh Tataranni et al. (2009), data kami mendukung bahwa analisis berkala di tingkat taksonomi baik harus bergantian untuk jangka panjang pemantauan rutin berdasarkan TS, karena pergeseran dominasi antara taksonomi spesies terkait dapat terjadi secara bertahap. Hal ini akan sangat mengkhawatirkan jika perubahan hasil spesies dominasi dari peristiwa yang dideteksi hanya dengan analisis di tingkat taksonomi terbaik, seperti invasi asing (lihat Zenetos et al, 2008.) Atau meridionalization dari fauna NA

(Bianchi, 2007; Boero et al, 2008;. Mikac dan Musco, 2010; Musco dan Giangrande, 2005). Perubahan komposisi komunitas atas trend panjang membentuk sejarah dan ekosistem secara inheren "tidak terduga" (Boero, 1996, 2009, lihat juga Doak et al, 2008.). Pemrograman lingkungan pemantauan jangka panjang secara eksklusif didasarkan pada TS implisit "memprediksi" keluarga (taksa yang lebih tinggi) sebagai entitas lokal tetap tidak berubah, tapi ini mencegah dari menghargai perubahan penting dalam keluarga, atau bahkan genera. Misalnya, di antara ganggang invasif terburuk dari Mediterania, Caulerpa racemosa dan C. taxifolia, peringkat di antara 100 alien terburuk (Streftaris dan Zenetos, 2006), tetapi kehadiran mereka akan berlalu tanpa disadari jika genus Caulerpa (diwakili di Mediterania oleh umum C. prolifera) tidak akan diselidiki pada tingkat spesies. Kasus Caulerpa genus menunjukkan bahwa sistem berkembang (yaitu perubahan) dalam waktu dan TS jelas alat yang tidak baik untuk mendeteksi perubahan ini.