Het ene brein is het andere niet

Gedachten over de neuroanatomische en functionele aspecten van de

asymmetrie van onze hersenen

Jan Minderhoud1

Inleiding

In 2002 publiceerde Carel ten Cate een artikel over de positie die Nederlandse professoren op
hun geschilderde portretten innamen. Hij concludeerde dat de emeriti die met hun
rechtergelaatshelft naar voren geportretteerd waren wetenschappelijker overkwamen dan de
anderen. Dit is slechts een van de vele publicaties waarin de gevolgen van de asymmetrische
bouw en functie van onze hersenen (lateralisatie) het onderwerp van onderzoek was.
We zullen in dit hoofdstuk ingaan op de neurologische aspecten van lateralisatie bij
ziekten en afwijkingen van de hersenen, en op de anatomie en de functionele aspecten ervan.
Het laatste deel van dit hoofdstuk, dat gaat over de evolutie van de hersenlateralisatie, vormt
een inleiding tot hoofdstukken van Wildevuur en anderen.
Zowel bij mensen als bij dieren worden anatomische verschillen tussen de linker- en
de rechterhersenhelft gevonden, die, beïnvloed door een voorkeur voor het gebruik van de ene
of de andere hersenhelft voor een bepaalde functie (dominantie), op sterk verschillende wijze
tot uiting kunnen komen. De richting van deze links-rechts verschillen of dominantie kan
individuen betreffen binnen een populatie, maar ook hele populaties. Bovendien kan deze
lateralisatie in verschillende sterkte tot uiting komen. Bij dieren wordt deze lateralisatie vaak
in verband gebracht met de vorm en sterkte van leer- en geheugenfuncties, temperament of
voedingsgedrag, de immuunresponse et cetera. Bij mensen zijn soortgelijke verschillen
aangetoond wat betreft cognitie, emotie, de wijze van beslissen, reageren op stress en
eveneens wat betreft de immuunresponse (Rogers e.a. 2004). Tevens wordt er vaak een
verband gelegd tussen een afwijkende lateralisatie en psychiatrische ziekten en
ontwikkelingsstoornissen, zoals schizofrenie, autisme en dyslexie. De mate van lateralisatie is






























































1
Email: jmminderhoud-c@telfort.nl
over het algemeen gering en de gevolgen ervan zijn meestal relatief. Ondanks de vele
voorbeelden van verschillen tussen de linker- en de rechterhersenhelft (die met name door
middel van MRI- en PET-scanning zijn gevonden) komen de hersenhelften veel meer overeen
dan ze verschillen en is er geen enkele structuur, functie of chemische stof bekend, die in de
ene hersenhelft wel voorkomt en in de andere hersenhelft helemaal niet (Galaburda 1995). Als
voorbeeld: de grote verbindingsbaan tussen de onderste delen van de frontale kwab en de
voorste delen van de temporale kwab (fasciculus uncinatus; zie fig.1.) is beiderzijds aanwezig,
maar is rechts 27% dikker en bevat 33% meer zenuwvezels dan links (Toga en Thompson,
2003).

Neurologische lateralisatie

De eerste gegevens waaruit bleek dat de twee hersenhelften van de mens van elkaar
verschillen in functie (behalve dat de linkerhersenhelft zorgt voor de rechterkant van het
lichaam en de rechterhersenhelft voor de linkerkant), dateren uit de eerste helft van de 19e
eeuw. Nadat Jean-Baptiste Bouillard, stichter van de Société Phrénologique waar
wetenschappers zich bezighielden met het zoeken naar de lokalisatie van hersenfuncties, in
1825 een artikel gepubliceerd had, waarin hij stelde dat het verlies van ‘spraak’ te maken had
met de frontale gebieden van de hersenen, bleek de belangstelling voor dit klinisch
anatomisch onderzoek gewekt.
Zo verzamelde Gustave Dax samen met zijn zoon tussen 1836 en 1858 meer dan
honderdvijftig gevallen van linkszijdige beschadigingen van de hersenen gepaard met een
uitval van de taal en 53 patiënten met een rechtszijdige beschadiging waarbij de taal
ongestoord was gebleven. Zij publiceerden daarover pas in 1865. Tot die tijd dachten
deskundigen zoals Bouillard en Paul Broca dat een dermate belangrijke functie als de taal niet
verbonden kon zijn aan slechts één hersenhelft. Maar de bevindingen van Dax overtuigden
hen ervan dat de taalgebieden inderdaad slechts aan één kant in de hersenen gelegen waren. In
1861 publiceerde Paul Broca het eerste wetenschappelijk erkende artikel in de Gazette des
Hôpitaux over het verband tussen stoornissen in de taalproductie en beschadigingen van de
linker frontale hersengebieden. Hij noemde deze taalstoornis ‘afemie’; pas later ontstond de
naam ‘afasie’ (Broca 1864). Deze toen geruchtmakende bevindingen werden in 1874 gevolgd
door publicaties van Carl Wernicke ( ‘Der aphasische Symptomenkomplex’) die taal-
perceptiestoornissen verbond aan beschadigingen van de linker temporale kwab. Vooral
Wernicke veroorzaakte een langdurige polemiek over verschillende taalcentra en hun
verbindingen. Zijn overdreven ‘frenologie’ werd ook in die tijd al bestreden. Jackson (1875)
schreef: ‘to locate the damage which destroys speech and to localize speech are two different
things’. Ook Sigmund Freud, destijds ook bekend als neuropatholoog, schreef in 1891 een
verhandeling over afasieën waarin hij bepleitte dat ook gebieden in de directe omgeving van
‘spraakcentra’ van betekenis voor taalfuncties waren. Uit later onderzoek met ‘dichotic’
luisteren, waarbij proefpersonen aan beide oren concurrerende geluiden krijgen aangeboden,
bleek dat het rechteroor (linkerhersenhelft) duidelijk dominant is voor verbale informatie,
maar dat het linkeroor (rechterhersenhelft) voor non-verbale geluiden, dus muziek en
dergelijke, de voorkeur heeft; of anders gezegd frequentie en ritme, die belangrijk zijn voor de
taal liggen in de linkerhersenhelft en toonhoogte, timbre en melodie in de rechterhersenhelft
(Hugdahl 1994).
Een tweede, sterk ‘gelateraliseerde’ functie is die van de ruimtelijke waarneming in
het pariëto-temporo-occipitale gebied (zie fig. 1). De daarbij, in de acute fase vaak optredende
hemi-inattentie (‘neglect’, extinctie), anosognosie of asomatognosie (het niet weet hebben van
een verlamde lichaamshelft) komen bij beschadigingen van de rechterhersenhelft veel vaker
voor dan bij die van de linker. Ook daarbij is er sprake van letsels van een netwerk en spelen
andere gebieden in de rechterhersenhelft, zoals de blikvelden, die oogbewegingen initiëren, en
‘lagere gebieden’, zoals de colliculus superior in het dak van de hersenstam, een rol.
Anatomie

Ook anatomisch gezien verschillen de linker- en rechterhelft (Geschwind 1968). Het linker
pariëto-temporo-occipitale gebied ( het z.g. planum temporale) dat behoort bij de auditieve
associatieschors is groter dan rechts, terwijl rechts het pariëtale gebied (het z.g. planum
pariëtale) conform de daar dominante rol voor ruimtelijke functies, groter is dan het linker.
Ook is de rechter frontale kwab groter dan de linker en ligt zij iets verder naar voren.
Daardoor liggen de hersenen enigszins gedraaid in de schedel (Haaxma 2006). Deze
asymmetrie van de hersenen (‘cerebral torque’) werd ook bij chimpansees gevonden
(Cantalupo e.a. 2009). Of dit iets met de cerebrale functies te maken heeft is de vraag, want
bij een lichamelijke situs inversus (van inwendige organen, waarbij bijvoorbeeld het hart
rechts zit) is wel een omgekeerde rotatie van de hersenen aanwezig, maar zijn de handigheid
of taalfuncties niet anders gelateraliseerd dan bij mensen waarbij de inwendige organen op de
gewone plaats liggen (Kennedy e.a. 1999).
Over het algemeen komt de anatomische en de functionele lateralisatie overeen. Op
micro-anatomisch niveau blijkt dat ook de bouw van zenuwcellen (neuronen) en de mate van
bekleding (myelinisatie) van hun uitlopers, links-rechts verschillen kan vertonen, wat invloed
kan hebben op hun functioneren (Bueno 1997).
Te oordelen naar gevonden schedels van onder andere de pekingmens en de
neanderthaler was de asymmetrie van de hersenen al vroeg in de evolutie aanwezig. Uit de
bouw van deze schedels wist men te reconstrueren dat de fissura Sylvii, die tussen de fronto-
pariëtale en de temporale kwab loopt, een asymmetrie vertoonde vergelijkbaar met die bij de
moderne mens.
De ongelijke lokalisatie van specifieke functies links en rechts heeft tevens veel te
maken met de massale verbindingen die tussen de beide hersenhelften bestaan. Het corpus
callosum (zie fig. 2; bij de mens bestaande uit 300-800 miljoen vezels) verbindt vooral
gelijksoortige gebieden links en rechts en kan, behalve een al of niet wederzijds stimulerende
functie ook een al of niet wederzijds remmende functie hebben. De (klinisch-)
wetenschappelijke argumenten voor een stimulerende (excitatoire) functies van het corpus
callosum zijn overtuigender dan voor een remmende (inhiberende) functies. Dat blijkt onder
andere uit het therapeutische (remmende) effect dat doorsnijden van de balk (callosotomie) op
epileptische aanvallen heeft. Bovendien blijkt het corpus callosum groter te zijn bij dieren en
mensen die meer complexe handelingen kunnen uitvoeren, waarvoor wederzijdse
samenwerking tussen de hersenhelften gewenst is. Tevens is er een negatieve correlatie
tussen de grootte van de balk en de mate van lateralisatie (hoe geringer de functie van de balk
is hoe meer lateralisatie) en in vele gevallen van dyslexie, waarbij verondersteld wordt dat de
samenwerking tussen taalgebieden onvoldoende is, is het corpus callosum kleiner is dan
gewoonlijk. De remmende eigenschappen van de links-rechts verbindingen kunnen echter
blijken uit de sterk toegenomen geheugencapaciteit ( ‘savant verschijnselen’), die op latere
leeftijd kan optreden door beschadigingen van deze links-rechts verbindingen, bijvoorbeeld
na een herpes encefalitis of een cerebrovasculair accident (CVA), of bij een fronto-temporale
dementie. Men veronderstelt dat dit komt door wegvallen van de concurrerende invloed van
de andere hersenhelft. Remming van hersenactiviteit met transcraniële magnetische stimulatie
(TMS) kan tijdelijk eenzelfde effect oproepen (Snyder, 2006). Daarbij wordt door TMS een
tijdelijke uitschakeling van de temporaalkwab verkregen, waardoor een rechtszijdig globaal
effect wordt uitgeschakeld en gedetailleerde kennis en geheugen ongeremd kunnen worden
gebruikt.

De functie van het corpus callosum neemt op oudere leeftijd af, waardoor de
lateralisatie van functies vaak toeneemt (Nowicka e.a. 2009). Onderzoek naar het corpus
callosum bij verschillende diersoorten en de mens toonde aan dat de grootte van de balk toch
geen gelijke tred houdt met de toename van de grootte van de hersenen. Eveneens neemt het
aantal dikkere (snellere) gemyeliniseerde vezels niet navenant toe, zodat de interhemisferale
communicatie (tussen beide hersenhelften), vooral bij de mens minder belangrijk is geworden
dan bij lagere dieren (Aboitiz e.a. 2003). De intrahemisferale (binnen één hersenhelft)
communicatie werd dus bij de mens belangrijker dan interhemisferale verbindingen, waardoor
lateralisatie toenam en elke hersenhelft een meer eigen functionele identiteit kreeg. Kortom de
balk (corpus callosum) moet gezien worden als een complex van meerdere verschillende
verbindingen tussen de beide hersenhelften, waarin vooral excitatoire functies voorkomen
naast inhiberende invloeden, veelal resulterend in een optimale samenwerking tussen de beide
hersenhelften (Bloom en Hynd, 2005). Hellige (1995) suggereerde zelfs dat soms de
remmende werking de overhand heeft en op andere momenten de stimulerende. En hoe
complexer de taak is, hoe meer de interhemisfere verbindingen gebruikt worden (Banich
1995). Evenals andere aspecten van de lateralisatie, zoals de mate en de richting van de
lateralisatie, worden ook afwijkingen van de functie van het corpus callosum in verband
gebracht met psychopathologische aandoeningen, zoals stemmingsstoornissen en schizofrenie
(Egorov 2003).
Over de functie van het corpus callosum en diens bijdrage aan de lateralisatie van de
hersenen is veel duidelijk geworden door de split-brain experimenten. Deze doorsnijding van
de het corpus callosum werd voor het eerst in 1940 uitgevoerd bij patiënten met een
oncontroleerbare epilepsie om te voorkomen dat de epileptische activiteit van de ene
hersenhelft naar de andere zou overslaan (van Wagenen e.a. 1940). Ze waren aanvankelijk
klinisch geen succes en tevens bleek dat een dergelijke massale ingreep ogenschijnlijk ook in
het functioneren van de patiënten weinig gevolgen had (Akelaitis , 1944). Vanaf 1956
werden bij proefdieren meer volledige doorsnijdingen (commissurotomieën) uitgevoerd, die
wel leidden tot meer veranderingen in de functies van de hersenen (Sperry RW, zie Lettvin
1981; Gazzaniga 2000). Later uitgevoerde operaties, die vollediger konden zijn, hadden een
beter resultaat voor de bestrijding van de epileptische aanvallen. Hoewel daardoor het
dagelijks functioneren van de patiënten eveneens niet veel leek te veranderen, werden bij
doelgericht onderzoek wel meer verschijnselen van het zogenaamde disconnectiesyndroom
gevonden. De patiënten waren bijvoorbeeld niet meer in staat informatie gepresenteerd aan de
beide hemisferen te vergelijken, voorwerpen te benoemen die in de linkerhand geplaatst
werden en geluiden die aan het rechteroor of reuk die aan het rechterneusgat gepresenteerd
werden te identificeren (Crandall 1985). Vooral de lateralisatie van de taal werd duidelijk. De
linker (sprekende) hersenhelft bleef echter de emotionele en motorisch informatie uit de
andere hersenhelft wel ontvangen, hetgeen waarschijnlijk kwam doordat andere (subcorticale)
links-rechts verbindingen, zoals de commissura anterior en de commissura hippocampi, die
vooral de limbische gebieden beiderzijds verbinden, bij deze operatieve ingreep intact bleven.
Handigheid en geslachtsverschillen Behalve functioneel-anatomische verschillen tussen de
beide hersenhelften spelen ook andere factoren, zoals de links- of rechtshandigheid van
mensen, en het geslacht een rol in de mate van lateralisatie van de hersenen (Annett 2002).
Over de oorzaak dat de meeste mensen rechtshandig zijn bestaan een tiental theorieën; daarbij
worden genoemd dat het hart links zit en dus verdedigd moet worden, zodat de speer of het
zwaard in de rechterhand gehouden wordt, of dat in feite linkshandigheid iets te maken heeft
met aangeboren afwijkingen en dus minder van kwaliteit zou zijn, of dat de selectieve
werking van hormonen (testosteron) een belangrijke rol speelt. Negentig procent van de
mensen is rechtshandig. Bij 96% van de rechtshandigen is de linkerhersenhelft dominant voor
taal (de sprekende hersenhelft) en motoriek. In het motorische gebied zijn hand (wijsvinger)
en mond het best vertegenwoordigd. Dat de handvoorkeur en het aansturen van gebaren, en
taal en spraak zich in één hemisfeer ontwikkelen heeft waarschijnlijk te maken met de
werking van spiegelneuronen. Imitatie van bewegingen van mond, tong en handmotoriek
speelt een belangrijke rol in het leren van taal (Rizzolatti e.a. 2004). De rechterhemisfeer
blijkt de meest conservatieve te zijn met behoud van een aantal eigenschappen om te kunnen
overleven (ruimtelijk manoeuvreren en onthouden, stimulus-beloningafstemming e.d.),
waarbij de dominantie van de rechteramandelkern (amygdala) invloed heeft op sociale
relaties, respect voor regels en dergelijke. Pujol e.a. (1999) en Knecht e.a. (2000) vonden een
duidelijke correlatie tussen de mate van linkshandigheid en de kans dat het ‘taalgebied’ in de
rechter-hersenhelft ligt. Bij 4% van de rechtshandigen, bij 15% van de ambidextere mensen
en bij 27% van de linkshandigen bleek het taalgebied van Broca in de rechterhersenhelft te
liggen. Men veronderstelt dat aanleg voor de handigheid genetisch bepaald wordt (right-shift
gen); als het gen ontbreekt kan zowel links- als rechtshandigheid ontstaan. Dat dit alles echter
slechts door één gen zou worden veroorzaakt wordt echter onwaarschijnlijk geacht. Volgens
sommige onderzoekers spelen epigenetische factoren in de perinatale periode en later, in de
sociale omgeving, een belangrijke oorzakelijke rol voor het ontstaan van handigheid
(Schaafsma e.a. 2008).
Ook kan de voorkeurskant voor spreken een andere zijn dan die voor motorische
vaardigheden (incongruente dominantie). Dit komt bij 70% van de linkshandigen voor en
maar voor minder dan 4% bij de rechtshandigen. De lokalisatie van ruimtelijke functies blijkt
echter altijd aan de rechter- hersenhelft gekoppeld te zijn. Door sommigen wordt
verondersteld dat voor moeilijke dingen linkshandigen nogal eens in het voordeel zijn wegens
de korte communicatie van daarvoor essentiële gebieden, zoals taalcentra en de ruimtelijke
waarneming binnen de rechterhersenhelft. Crow e.a. 1998 berekenden dat lateralisatie van de
motoriek (handigheid) van voordeel was voor het ontwikkelen van allerlei ‘academische
vaardigheden’ (zowel verbaal als non-verbaal), en dat juist het ontbreken van lateralisatie bij
ambidextere personen een nadeel was.
Volgens Annett zouden mensen een te grote afhankelijkheid van de linkerhersenhelft
hebben ontwikkeld ten koste van de functies van de rechterhemisfeer. Zij vond een relatief
groot aantal linkshandige mensen onder artiesten, atleten en mensen met bovennormale
vaardigheden. Voor de bewering dat het samengaan van expressieve emotioneel geladen
vaardigheden en taal in één (rechter)hemisfeer in de beeldende kunst een voordeel is, wordt
echter te weinig bewijs voor gevonden (Corballis 2008). Anderzijds wordt de incongruentie
van de motorische dominantie en het taalgebied, en zelfs alleen al de linkshandigheid, in
verband gebracht met autisme en dyslectische stoornissen.
Ook het geslacht speelt een rol. De rechterhemisfeer blijkt zich in de foetale periode
eerder en sneller te ontwikkelen dan de linker, waardoor een aantal perceptuele functies (zoals
reuk, smaak en tastzin) al enkele dagen na de geboorte goed ontwikkeld zijn. Dat is natuurlijk
voor de pasgeborene nuttig. De linkerhemisfeer ontwikkelt zich langzamer, maar gaat nog in
belangrijke mate door na de geboorte, ontwikkelt dan zijn eigen conceptuele en linguïstische
functies en remt de perceptuele functies van de rechterhersenhelft. Deze remmende invloed
zou vooral via het corpus callosum worden uitgeoefend. De lateralisatie van functies is veelal
bij de geboorte nog niet effectief aanwezig, maar ontwikkelt zich door de genetische
achtergrond en omgevingsfactoren gedurende het opgroeien. Daarin speelt de hippocampus,
met zijn vele verbindingen, een belangrijke rol, en komen gelateraliseerde functies tot
expressie door experience-dependent modification. De functionele onrijpheid van de
linkerhemisfeer in utero maakt deze echter gevoeliger voor beschadigingen. Een van deze
beschadigende factoren zou testosteron zijn, dat voor het ‘mannelijk worden’ van de hersenen
zorgt en in hogere concentraties beschadigend zou kunnen werken. Dit zou verklaren dat
linkshandigheid en een aantal aangeboren afwijkingen bij mannen vaker voorkomen dan bij
vrouwen (autisme, savantsyndroom, Gilles-de-la-Tourettesyndroom, dyslexie, stotteren e.d.).
Wel zouden dyslectische, linkshandige mensen en hun familie vaak bijzondere talenten
hebben (beroemde musici, architecten en mathematici).
De invloed van hormonen, en mogelijk ook van neurotransmitters, zou verschillen
tussen de vrouwelijke en mannelijke hersenen veroorzaken, die vooral gelegen zijn in het
limbische systeem, of wat men noemt het ‘sociale brein’ (amygdala, orbito-frontale en de
mediofrontale hersenschors en rondom de gyrus temporalis superior). Vrouwelijke hersenen
zouden meer ‘empatizing’ (sociaal, aanvoelend en empathisch) zijn; de mannelijke hersenen
vooral ‘systemizing’ (organiserend, technisch, probleem gericht). Culturele en sociale
factoren zouden voor deze man-vrouw verschillen echter geen oorzaak zijn; hoogstens
werken ze versterkend (Cahill, 2005). Er zijn tevens belangrijke anatomische verschillen in de
amygdala en de orbitofrontale hersenschors bij vrouwen en bij mannen. Bij mannen is de
amygdala meestal groter en de orbitofrontale cortex kleiner, waardoor mannen gemiddeld
minder controle over emoties zouden hebben dan vrouwen waarbij de verhouding omgekeerd
is. Emotievolle herinneringen worden bij mannen vooral in algemene zin onthouden door de
rechteramygdala en bij vrouwen in details door de linker amygdala. Bij stress is de
serotonineproductie bij mannen hoger dan bij vrouwen. Mannen kunnen beter tegen deze
acute stress en neigen minder tot depressie. Chronische stress daarentegen wordt door
vrouwen echter gemiddeld beter verdragen. Omgekeerd is de dopamineproductie (belangrijk
bij verslavingen) bij vrouwen hoger, waardoor deze meer geneigd zouden zijn tot verslaving.
Volgens sommige onderzoekers zou de hippocampus bij vrouwen groter zijn dan bij mannen,
en bovendien bij vrouwen meer gebruikt worden voor navigatie (o.a. bij geheugenfuncties)
door middel van landmarks, terwijl mannen meer afstanden en oriëntatie gebruiken. Ten
slotte zou er ook wat het werkgeheugen betreft een verschil zijn tussen het linker- en het
rechterwerkgeheugen: het verbale werkgeheugen is links actiever, het ruimtelijke (non-
verbale) werkgeheugen rechts.
Men neemt aan dat tijdens de evolutie de rechterhersenhelft het best bewaard is
gebleven, waardoor ruimtelijke oriëntatie en geheugen, die voor vele dieren en de mens
belangrijke eigenschappen zijn om zich te kunnen handhaven, het best behouden zijn, terwijl
de verbale en motorische eigenschappen van de linkerhersenhelft van latere oorsprong zijn

Recent gevonden aspecten van de lateralisatie van de hersenen

Het meest algemeen geldende verschil tussen de wijze van functioneren van de beide
hersenhelften is dat de linkerhemisfeer werkt met ‘stukken op zichzelf staande informatie’ en
de rechterhemisfeer met het ‘geheel’ (Deglin, 2003; Goldberg 2009; McGilchrist, 2009). De
linkerhersenhelft werkt vooral als een seriële processor, lineair en methodisch, één ding
tegelijk, in de relatie tussen oorzaak en gevolg, met een digitale en lineaire verwerking van
gegevens, in een taalcode, en met een bewuste zelfwaardering en macht (’Ik ben’). De
rechterhersenhelft werkt als een parallelle processor, met mogelijkheden van verwerking van
multiple waargenomen informatie, patroonherkenning en intuïtieve intelligentie en humor
(Wild e.a., 2003). Misschien komt dat verschil in functionele structuur overeen met de
bevindingen dat in de rechterhersenhelft het aantal neuronen hoger is, er een grotere overlap
gevonden wordt tussen corticale kolommen of celconglomeraten, en er meer verbindingen
zijn tussen de neuronen dan aan de linkerkant. Ook blijkt dat de linkerhersenhelft werkt met
beperkte, gerichte aandachtsgebieden, vooral gericht op motorische activiteiten zoals grijpen
en pakken, en voedselverwerving, terwijl de rechterhersenhelft een breder en groter
aandachtsveld beheerst, gericht op de sociale wereld en vriend of vijand in de omgeving. Uit
onderzoek naar aandachtsfuncties bleek dat de rechterhersenhelft eigenlijk alle
aandachtsfuncties uitvoert, behalve de gerichte aandacht die het terrein is van de, lineair
werkende, linkerhersenhelft. Dit verklaart ook het ontstaan van het neglect (het niet kunnen
waarnemen en erkennen van een helft van de ruimte en het eigen lichaam), bij rechter
pariëtale beschadigingen, de speciale rol van de rechterhersenhelft bij het herkennen van
gezichten, stemmen, specifieke eigenschappen van andere mensen en het ontstaan van het
Capgras syndrome, waarbij door beschadiging van deze gebieden de persoonsherkenning
verloren gaat en de naaste als een indringer wordt gezien. Ook blijkt de rechterhersenhelft,
meer dan de linker, sterk verbonden te zijn met het limbische systeem en dus een belangrijke
rol te spelen in de emotionele aspecten van het gedrag (zoals het begrijpen van gevoelens van
anderen – theory of mind), het episodische geheugen in de temporale kwab, die belangrijk is
voor het opslaan van persoonlijke en emotioneel geladen herinneringen. Terecht wijzen
onderzoekers er op dat de lateralisatie en asymmetrie van de hersenen relatief is. Zo worden
functies in het kader van de theory of mind bilateraal gevonden, maar domineren de
ruimtelijke eigenschappen van de rechterhersenhelft onder andere in het onderscheid tussen
‘zelf’ en de ‘ander’ (Gallagher and Frith, 2003; Brancucci e.a. 2008). Hao Yan e.a. (2009)
toonden aan dat het dorsocaudale deel van de gyrus cinguli anterior, die een belangrijke rol
speelt in de cognitieve controle van aandachtsfuncties (zoals problemen oplossen, merken dat
iets niet klopt, waarnemen van nieuwe gegevens; Carter en van Veen, 2007), vooral
verbindingen heeft met de rechter-hersenhelft.
Een soortgelijke rol blijkt weggelegd voor de Von Economo – of ‘spindel-neuronen’
(Von Economo en Koskinas 1925) in het gebied van de gyrus cinguli anterior en de fronto-
insulaire hersenschors, die belangrijk zijn bij het nemen van beslissingen onder sterk onzekere
omstandigheden, waar onder andere empathie, het inschatten van de mentale toestand van
anderen en het risico van afstraffing (gut-feelings) een belangrijke rol spelen (Allman e.a.
2005). Ook deze spindel-neuronen komen vooral in deze gebieden van de rechterhersenhelft
voor, en ontwikkelen zich in de periode van vlak voor de geboorte tot ongeveer vierjarige
leeftijd bij hogere apensoorten en de mens. Voor het ontstaan van de lateralisatie van deze
emotionele functies worden zowel genetische als omgevingsfactoren verantwoordelijk
gehouden. De gewoonte om baby’s te liefkozen met de emotioneel belangrijke linkerkant van
de moeder, en dus ook van het kind, blijkt al enkele duizenden jaren te bestaan en ook bij
chimpansees en gorilla’s voor te komen.
Dat de links-rechts verschillen niet absoluut en volledig zijn blijkt onder andere uit de
bevinding dat de linkerhersenhelft wel degelijk een rol blijkt te spelen in het interpreteren van
emoties, en het omzetten daarvan in een bewustzijn (conscious experience) en woorden
(Gazzaniga 1998). Maar dan nog blijven de hersenhelften van elkaar verschillen doordat de
bewuste aspecten van gevoelens en emoties meer met de linkerhersenhelft en de onbewuste
aspecten meer met de rechterhelft van de hersenen te maken hebben. Vaak blijkt het accent
van de lateralisatie op het emotionele vlak het duidelijkst. Gedurende remslaap en dromen is
er een hogere activiteit en hogere bloeddoorstroming in het rechter pariëtale gebied; het
aflezen van emoties van het gelaat van anderen blijkt wat de meer oppervlakkige emoties
betreft door de linkerhersenhelft de van het onderste deel van het gelaat (de mond; verschil
vriend of vijand) te geschieden, terwijl de rechter- hersenhelft de diepere emoties en empathie
in de ogen ziet.
Afwijkingen van de von Economo neuronen of de spiegelneuronen en hun
lateralisatie worden vaak in verband gebracht met psychiatrische aandoeningen waar met
name de aandachtsfuncties afwijkend zijn (zoals dwangneurosen, schizofrenie, attention-
deficit/hyperactivity disorders (ADHD) en autisme; Kerns e.a. 2005, Makris e.a. 2008, Di
Martino e.a. 2009).
Vele onderzoekers, zoals Vallortigara e.a. (1988, 2008) en MacNeilage e.a. (2009)
gaan uit van de hypothese dat bekende, aan regels gebonden routinefuncties, gericht op
directe actie, zoals het bemachtigen van voedsel of het verdedigen van het territorium, in de
linkerhersenhelft gelegen zijn, terwijl in de rechterhemisfeer vooral de functies liggen die te
maken hebben met het waarnemen ,het interpreteren van nieuwe gegevens en ook het
reageren op onverwachte informatie uit de omgeving (‘the Devil’s Advocate’, Ramachandran
1998). In een interessant onderzoek naar de wijze waarop mensen problemen oplossen
toonden Kounios e.a. (2008) aan dat vooral de parallel werkende rechterhemisfeer via
methodisch zoeken en inzicht aan oplossingen bijdroeg. Rogers e.a. (2009) toonden aan dat
lateralisatie, dus accentueren van specifieke functies, de hersenen efficiënter maakte omdat
deze daardoor zowel één taak direct als meer taken simultaan kunnen uitvoeren.
 In algemene zin kan gezegd worden dat de rechterhersenhelft onze ‘binnenkant’
vertegenwoordigt en meer gevoelsmatig ingesteld is. De linkerhersenhelft vertegenwoordigt
onze ‘buitenkant’ en is meer verstandelijk ingesteld. Verondersteld zou kunnen worden dat
door een genetische mutatie aan de linkerhersenhelft een cognitieve functie is toegevoegd, die
zonder tussenkomst van het limbische (emotionele) systeem taal kon ontwikkelen (Haaxma
2006). De mogelijkheid verbaal abstract te denken ging in de linkerhersenhelft (bij
rechtshandige mensen) letterlijk een belangrijke plaats innemen en verdrong daar het
vermogen om de ruimte om ons heen te kennen. Wel blijkt dat deze relatieve en kleine
verschillen tussen de rechterhersenhelft ( ‘the one that does believe, but doesn’t know’), en de
linkerhersenhelft, (‘the one that knows, but doesn’t believe’), in de praktijk grote gevolgen
kunnen hebben (Smit 2009). Ook is de rol van de beide hersenhelften in morele discussies en
problemen een verschillende (Funk en Gazzaniga 2009), waarbij de rechterhersenhelft in
parallelle circuits de emotionele afwegingen maakt en de linkerhelft duidelijk de rol heeft van
‘interpreter’. Volgens McGilchrist (2009) zijn in de Aziatische wereld de beide hersenhelften
veel meer met elkaar in evenwicht dan in het Westen, waar het evenwicht steeds sterker
overhelt naar de macht van de linkerhersenhelft.
Evenals bij lagere dieren (vissen, kuikens, apen et cetera) kan, waarschijnlijk door
zowel genetische als epigenetische invloeden, de lateralisatie bij individuen of bij hele
groepen naar links of rechts gericht zijn, met de overheersing van gedrag, denken en handelen
die daarbij horen. Rechts (cerebraal) dominante mensen hebben eigenschappen zoals
altruïsme, zitten vol verrassingen, zijn emotioneel, empatisch en sociaal voelend, terwijl links
(cerebraal) dominante mensen meer realistisch, kritisch, ordelijk en voorspelbaar zijn, gesteld
op routine en op getallen, maar ook meer eenzelvig en minder sociaal ingesteld.

De evolutionaire oorsprong van lateralisatie van hersenen (zie ook Wildevuur, deze
bundel)

Tot voor enkele decennia werd aangenomen dat de mens een dermate exclusieve status in de
evolutie bekleedt dat lateralisatie met rechtshandigheid, taal en ruimtelijke waarneming alleen
bij de mens voor zou komen en voor zover er wel sprake zou zijn van lateralisatie van
hersenen bij dieren, dat deze dan door een andere oorzaak zou zijn ontstaan. Een van de eerste
publicaties ging over de asymmetrische zenuwinnervatie van de stembanden van zangvogels
(Nottebohm 1971). Tevens was al bekend dat de lateralisatie bij vogels veroorzaakt werd
doordat het rechteroog anders in het ei ligt en meer licht ontvangt dan het linker, maar men
was toen echter van mening dat dit niets te maken zou hebben metj de lateralisatie van de
menselijke hersenen. In de laatste decennia zijn er steeds meer aanwijzingen gekomen dat bij
vissen, reptielen, vogels een lateralisatie van de hersenen aanwezig is, die evolutionair niet
verschilt van die bij de mens. Daarbij werd er van uit gegaan dat voor het verklaren van het
gedrag van dieren er sprake moet zijn van zeker twee cognitieve systemen, bij voorbeeld
geheugens, die op verschillende wijze functioneren. In 1987 introduceerde Sherry het begrip
‘functional incompatibility’ waarmee hij bedoelde dat het systeem waarmee het ene geheugen
is opgebouwd, in sommige gevallen ongeschikt is voor een ander soort geheugen. Zo is er bij
vogels een structureel verschil tussen geheugens voor het zingen van vogels en hun
eigenschappen om ruimtelijke informatie te kunnen interpreteren. Bij de mens en andere
primaten zou dit betekenen dat er een structureel verschil is tussen een procedureel geheugen,
dat geleidelijk wordt opgebouwd, en een declaratief of episodisch geheugen dat directe feiten
en situaties betreft.
Er zijn meerdere aanwijzingen dat lateralisatie ook bij lagere dieren voorkomt en een
genetische of epigenetische basis (invloed van hormonen) heeft (Bisazza e.a. 1998) .
Onderzoek bij zebravissen toonde een duidelijk verband tussen de lateralisatie van de
ingewanden (met name het hart) en die in het bovenste deel van de thalamus (epithalamus
waarin de habenulakernen en de parapineale kernen liggen; Sutherland 1982; Aizawa e.a.
2005). Dit zou veroorzaakt worden door de asymmetrische expressie van het ‘Nodal signaling
system’, een serie eiwitten die het sluiten van de neuraalbuis veroorzaken. Reddon e.a. 2009
vonden bij de cichlidea een directe correlatie tussen de asymmetrie van de habenula en
gedragskenmerken. Hormonale factoren spelen ook een rol, want de asymmetrie komt vooral
bij mannetjes voor (Barth e.a. 2005). Aangezien de habenulakernen een rol spelen in de
informatievoorziening van het prefrontale limbische systeem en van de motorische gebieden
in de middenhersenen is het vervolgens niet verwonderlijk dat een derde correlerende factor
bestaat uit gedragseigenschappen van de vissen (bijvoorbeeld de wijze waarop ze hun prooi
benaderen of vluchten voor vijanden; Dadda e.a. 2010). Tevens werd aangetoond dat slechts
een deel van de gedragskenmerken deze correlaties volgen, wat soms voordelig kan uitvallen,
waardoor bij voorbeeld deze vissen sneller op vijanden reageren dan hun soortgenoten
(Concha en Wilson 2001; Halpern e.a. 2003; Roussique e.a. 2009, Concha e.a 2009). Dit is
vergelijkbaar met het bovengenoemde voordeel bij linkshandige mensen waarbij de
ruimtelijke waarneming in dezelfde hersenhelft zit als hun hand- en taalvoorkeur, hetgeen
volgens sommigen zou leiden tot meer kunstzinnigheid en artisticiteit. Anfora e.a. (2010)
beschreven dat de reuk bij de in groepen levende honingbij meer via de rechterantenne
verloopt. Deze lateralisatie werd niet bij de solitair levende werkbij gevonden, wat door de
onderzoekers verklaard werd door de verschillende sociale invloeden bij deze overigens
genetisch verwante dieren.
Een andere invloed op de lateralisatie ontstaat door een voorkeur voor het rechteroog.
Dit wordt bij vogels veroorzaakt door een asymmetrische ligging in het ei, waardoor het
rechteroog zich eerder ontwikkelt. Rogers e.a. (2004) toonden aan dat deze cerebrale
lateralisatie het kuikens mogelijk maakte tegelijkertijd hun voedsel te selecteren met de
linkerhersenhelft als eventuele vijanden in de gaten te houden met hun rechterhersenhelft. In
het donker uitgebroede kuikens, waardoor de lateralisatie wordt belemmerd, waren minder in
staat deze beide functies tegelijk uit te voeren. Ook bij koudbloedige dieren blijkt een
dergelijke lateralisatie te bestaan (Bonati e.a. 2010) en bij vissen blijkt het rechteroog (en dus
de linkerhersenhelft) bijvoorbeeld een voorkeur te hebben bij het benaderen van vijanden
(Concha e.a. 2001). Ook bij apen werden aanwijzingen gevonden dat de habenulakernen
anatomisch en functioneel een belangrijke schakel zijn in het circuit tussen limbische
structuren en de motorische basale ganglia, waarmee emoties, motivatie en gedrag worden
gekoppeld (Hikosaka 2008). Een interessante hypothese is afkomstig van Rogers (2008), die
zich aansluit bij de zogenaamde Postural Origens Theory van MacNeilage e.a. (1987), waarin
wordt verondersteld dat oorspronkelijk de rechtervoorpoot van onze voorouders diende om
steun te zoeken op de grond, maar dat toen zij rechtop gingen lopen deze rechterhand zich
ging ontwikkelen tot een instrument dat in staat werd om voorwerpen en wapens te maken.
De andere poot / hand bleek in dit onderzoek bij klauwaapjes voor eenvoudige
grijpbewegingen beschikbaar te blijven (zoals een honkballer met zijn linkerhand vangt en
met de rechter werpt). Rogers vond een verband tussen deze (links- of rechts-) handigheid
voor eenvoudige grijpbewegingen en gedrag (‘coping style’), neuroanatomische
eigenschappen van de hersenen (de ‘cerebral torque’), de invloed van stresshormonen en het
sympathische deel van het autonome zenuwstelsel. Rogers bevindingen bevestigden het
bestaan van de asymmetrie van hersenen, zoals die bij mensen wordt gevonden (waarbij de
rechterhersenhelft veel te maken heeft met emoties et cetera, en duidelijk verschilt van de
linkerhersenhelft met meer proactieve eigenschappen). Tevens meent hij dat bij mensen de
ontwikkeling en lateralisatie van de taal geen verband heeft met de handigheid, zoals wel door
Crow (2004) wordt verondersteld.
Hoewel het dus duidelijk is dat asymmetrie van de hersenen en de daaruit
voortvloeiende eigenschappen ook bij vele dieren voorkomen en mogelijk veel langer
bestonden dan bij de mens (MacNeilage e.a. 2009), is er nog veel niet bekend en is het
momenteel nogal eens onduidelijk wat het verband tussen de verschillende oorzaken van
lateralisatie is en waardoor de asymmetrie van de menselijke hersenen is ontstaan. Het is
mogelijk dat juist het (emotionele) limbische systeem dat niet alleen bij lagere dieren maar
ook bij de mens veel asymmetrie vertoont, de bindende factor is.

Aanbevolen litteratuur:

Annett M. 2002 Handedness and brain asymmetry: the right shift theory. Hove, UK.
Psychology Press.
Carter CS and van Veen V. 2007 Anterior cingulated cortex and conflict detection: an update
of theory and data. Cogn. Affect. Behav. Neurosci. 7: 367-9
Concha ML, Wilson SW. 2001 Asymmetry in the epithalamus of vertebrates. J.Anat, 199: 63-
84
Funk C en Gazzaniga MS. 2009 The functional brain architecture of human morality. Current
opinion in Neurobiology 19: 1-4
Gazzaniga MS 1998 The minds past. University of California Press.
Geschwind N , Galaburda AM. 1987 Cerebral laterization. Biological mechanisms,
associations and pathology Bradford Books.
Haaxma R. 2006 Neurologie van cognitie en gedrag in hoofdlijnen. Elzevier
Gezondheidszorg.
Hao Yan, Xi-Nian Zuo, Deyi Wang, Jue Wang , Chaozhe Zhu, Milham MP,Dai Zhang,
Yufeng Zang 2009 Hemispheric asymmetry in cognitive division of anterior
cingulate cortex: A resting-state functional connectivity study. NeuroImage 47: 1579–
1589
Hugdahl K. and Davidson Richard RJ. 2003 The asymmetrical brain. MIT Press, London.
MacNeilage PF, Rogers LJ and Vallortigara G. 2009 Evolutionary Origins of your right and
left brain. Scientific American, 301 (1): 60-67
McGilchrist I. 2009 The master and his emissary. The divided brain and the making of the
western world. Yale University Press.
Nowicka, A and Tacikowski P. 2009 Transcallosal transfer of information and functional
asymmetry of the human brain. Laterality, 1: aug
Ramachandran VS , Blakeslee S. 1998 Phantoms in the brain.. London: Fourth estate Limited.

Rizzolatti G, Craighero L. 2004 The mirror-neuron system. Annu.Rev. Neuro Sci, 27: 169-
192
Rogers LJ e.a. 2009 A lateralized brain is more efficient. Scientific American, 301

Referenties:
Literatuur
Aboitiz F, Montiel J 2003 One hundred million years of interhemispheric communication: the
history
of the corpus callosum. Braz J Med Biol Res. 36 (4): 409-20.
Aizawa H, Blanco IH, Hamaoka T, e.a. 2005 Left-right asymmetry in neural connectivity of
zebrafish
brain. Current Biology 15: 238-43.
Allman JM e.a. 2005 Intuition and autism: a possible role for Von Economo neurons. Trends
in
Cognitive Sciences 9, 8: 367- 373.
Andrew RJ, Osorio D and Budaev S 2009 Light during embryonic development modulates
patterns of lateralization strongly and similarly in both zebrafish and chick. Phil. Trans.
R.Soc. B 364: 983-9.
Anfora G, Frasnelli E, Maccaguani B, Rogers LJ, Valortigara G. 2010 Behavioural and
electrophysiological lateralization in social (Apis mellifora) but not in non-social (Osmia
cornuta) species of bee. Behavioural Brain Research 206: 236-239.
Annett M. 2002 Handedness and brain asymmetry: the right shift theory. Hove, UK.
Psychology Press.
Banich MT. Interhemispheric interaction: Mechanisms of unified processing. 1995 In Kitterle
FL (red.) Hemispheric Communication: Mechanisms and Models. Erlbaum, Hillsdale,
NJ, p 271-300. 300.
Barth KA, Miklosi A, Watkins J, Bianco IH, Wilson S W and Andrew RJ. 2005 fsi Zebrafish
show concordant of laterality of viscera, neuroanatomy, and a subset of behavioral
responses.
Current Biology, 15: 844-850.

Bisazza A, Rogers LJ, Vallortigara G. 1998 The Origins of Cerebral Asymmetry: A Review
of evidence
of behavioural and brain lateralization in fishes, reptiles and amphibians. Neuroscience and
Biobehavioral Reviews Vol. 22, No. 3: 411–426.
Bloom JS and Hynd GW. 2005 The role of the corpus callosum in interhemispheric transfer
of information: Excitation or inhibition. Neuropsychology Review, 15, 2: 59-71.
Bouillaud MJ. 1825 Traité Clinique et physiologique de l’encephalité ou inflammation du
cerveau et
de des suites. Paris. J-B Baillièrre.
Bonati B, Csermely D, López P, Martin J. 2010 Lateralization in the escape behavior of the
common
wall lizard. Beh. Brain Res. 207: 1-6.
Brancucci A, Lucci G, Mazzatente A and Tommasi L. 2008 Asymmetries of the human social
brain in
the visual, auditory and chemical modalities. Phil.Trans.R.Soc.B., 10: 1098.
Broca, P. 1861 Remarques sur le siège de la faculté du langage articulé, suivies d’une
observation d’aphémie (perte de la parole). Bulletins de la Société d’Anatomie (Paris), 2e
serie, 6: 330–
357.
Broca, P. 1864 Sur les mots aphemie, aphasie et aphrasie; Lettre à M. le Professeur
Trousseau. Gazette des Hopitaux, 23.
Bueno LA. 1997 Evidence for nonverbal learning disability in children with brain tumors.
Abstr.
Int.: sect B: Sci Eng., 57(8-B): 5318.
Cahill L. 2005 His brain, her brain. Scientific American, 292 (5): 23-9.
Cantalupo C ,Oliver J, Smith T, Nir T, Jared P, Taglialatela, Hopkins WD. 2009 The
chimpanzee brain shows human-like perisylvian asymmetries in white matter.
Eur.J.Neuroscience, 30(3): 431-8.
Carter CS and van Veen V. 2007 Anterior cingulated cortex and conflict detection: an update
of
theory and data. Cogn. Affect. Behav. Neurosci., 7: 367-9.
Cate C. ten. 2002 Posing as professor: laterality in posing orientation for portraits of
scientists.
Journal of Nonverbal Behaviour., 26, 3: 175-192.
Concha ML , Wilson SW. 2001 Asymmetry in the epithalamus of vertebrates. J.Anat, 199:
63-84
Concha ML, Signore IS,Colombo A. 2009 Mechanisms of directional asymmetry in the
zebrafish epithalamus. Seminars in Cell & Developmental Biology 20: 498–509.
Corballis MC 2008 The evolution and genetics of cerebral asymmetry. Phil. Trans. R. Soc. B
: 1-13.
Crandall PH. 1985 Clinical phenomenology following hemispherectomy and the syndromes
hemispheric disconnection. In Benson DF, and Zaidel E (eds.) The Dual Brain: Hemispheric
Specialization in humans. Guilford Press, New York 277-88.
Crow TJ, Crow LR, Done DJ and Leask S. 1998 Relative hand skill predicts academic ability:
global
deficits of the point of hemispheric indecision. Neuropsychologica, 36, 12: 1275-82.
Crow, T. 2004 Directional asymmetry is the key to the origin of modern Homo sapiens (the
Broca-
Annett axiom): a reply to Rogers’ review of The speciation of modern Homo sapiens.
Laterality 9: 233–242.
Dadda M, Domenichini A, Piffer L, Argenton F, Bisazza A. 2010 Early differences in
epithalamic left-
right asymmetry influence lateralization and personality of adult zebrafish. Beh. Brain Res.
206: 208-15.
Dax G. 1865 Gazette Hebdomadaire de Médicine et de Chirurgie 2: 259-262.
Deglin VL. 2003 Paradoxical aspects of human thinking. J. of Evolutionairy Biochemistry
and
Physiology 39, 1: 12-32.
Di Martino A. et al. 2009 Functional brain correlates of social and nonsocial processes in
autism
spectrum disorders: an activation likelihood estimation meta-analysis. Biol. Psychiatry 65:
63-74.
Economo Von C , Koskinas G. 1925 Die Cytoarchitectonik der Hirnrinde des erwachsenen
Menschen. Springer.
Egorov A.Yu. 2003 On disturbances of interhemipheric interaction in psychopathologic
states. J. of Evolutionary Biochemistry and Physiology 39, 1: 51-66.
Freud S. 1891 Zur Auffassung der Afasien. Leipzig und Wien, Franz Deuticke.
Funk C en Gazzaniga MS. 2009 The functional brain architecture of human morality. Current
opinion
in Neurobiology 19: 1-4.
Galaburda AM, 1995 Anatomic basis of cerebral dominance. In: Davidson RJ and Hugdahl K
(eds)
Brain Asymmetry. MIT Press, Cambridge 51-74.
Gallagher HL and Frith CD. 2003 Functional imaging of ‘theory of mind’. Trends in
Cognitive Sciences 7, 2 February.
Gazzaniga MS 1998 The minds past. University of California Press.
Geschwind N , Galaburda AM. 1987 Cerebral laterization. Biological mechanisms,
associations and pathology Bradford Books.
Goldberg E, The new executive brain. Frontal lobes in a complex world. Oxford university
Press 2009.
Haaxma R. 2006 Neurologie van cognitie en gedrag in hoofdlijnen. Elzevier
Gezondheidszorg.
Halpern ME, Liang JO, Gamse JT. 2003 Leaning to the left: laterality in zebrafish forebrain.
Trends
Neurosci. 26 (6): 308-13.
Hao Yan, Xi-Nian Zuo, Deyi Wang, Jue Wang , Chaozhe Zhu, Milham MP,Dai Zhang,
Yufeng Zang 2009 Hemispheric asymmetry in cognitive division of anterior cingulate
cortex: A resting-state functional connectivity study. NeuroImage 47: 1579–1589.
Hellige JB. 1993 Hemispheric asymmetry: What’s Right and what’s Left. Harvard University
Press, Cambridge, MA.
Hikosaka O, Sesack SR, Lecourtier L, Shepard PD. 2008 Habenula: Crossroad between the
Basal
Ganglia and the Limbic System. Journal of Neuroscience, 28(46): 11825–9.
Hugdahl K. and Wester K. 1994 Auditory neglect and the ear extinction effect in dichotic
listening: A
reply to Beaton and McCarthy. Brain and Language 46: 166-173.
Hugdahl K. 1996 Cognitive influences on human autonomic nervous system function. Current
Opinion in Neurobiology 6: 252-258.
Hugdahl K. and Davidson Richard RJ. 2003 The asymmetrical brain. MIT Press, London.
Kennedy DN, O’Craven KM, Ticho BS, Goldstein AM, Makris N, Henson JW. 1999
Structural and
functional brain asymmetries in human situs inversus totalis. Neurology 53: 1260-5.
Kerns JG e.a. 2005 Decreased conflict- and error-related activity in the anterior cingulated
cortex in subjects with schizophrenia. Am. J. Psychiat 162: 1833-9.
Knecht S, Dräger B, Dappe M et al. 2000 Handedness and hemispheric language dominance
in healthy humans. Brain 123: 2512-8.
Kounios J, Fleck JI, Green DL, Payne L, Stevenson JL, Bowden EM, Jung-Beeman M. 2008
The origins of insight in resting-state brain activity. Neuropsychologia. 46(1): 281-91.

Lettvin JY. 1981 Nobel prize for physiology or medicine. Science 214(4520): 517-20.

MacNeilage PF, Rogers LJ and Vallortigara G. 2009 Evolutionary Origins of your right and
left brain. Scientific American, 301 (1): 60-67
Makris N et al. 2008 Attention and ececutive systems abnormalities in adults with childhood
ADHD: a DT-MRI study of connections. Cereb. Cortex 18: 1210-20.

McGilchrist I. 2009 The master and his emissary. The divided brain and the making of the
western
world. Yale University Press.
Nottebohm F. 1971 Neural lateralization of vocal control in a passerine bird. J. Exp.Zool 177:
229- 261.
Nowicka, A and Tacikowski P. 2009 Transcallosal transfer of information and functional
asymmetry
of the human brain. Laterality, 1: aug.
Pujol J, Deus J, Losilla JM, Capdevilla A. 1999 Cerebral lateralization of language in normal
left-
handed people studies by functional MRI. Neurology 52: 1038-43.
Ramachandran VS , Blakeslee S. 1998 Phantoms in the brain. London: Fourth estate Limited.
Reddon AR, Gutierrez-Ibanez C, Wylie DR, Peter L and Hurd PL. The relationship between
growth, brain asymmetry and behavioural lateralization in a cichlid fish. 2009
Behavioural Brain
Research 201: 223–228.
Rizzolatti G, Craighero L. 2004 The mirror-neuron system. Annu. Rev. Neuro Sci, 27: 169-
192.
Rogers LJ, Zucca P, Vallortigara G. 2004 Advantages of having a lateralized brain. Proc Roy.
Soc.
Biology Sciences, 271, suppl 6 : s420 – s 422.
Rogers LJ. 2008 Hand and paw preferences in relation to the lateralized brain. Phil. Trans.
R.Soc.B.:
1-8.
Rogers LJ et al. 2009 A lateralized brain is more efficient. Scientific American, 301 (1).
Roussique M, Bianco TH, Wilson SV, Blader P. 2009 Nodal signaling imposes left-right
asymmetry
upon neurogenesis in habenular nuclei. Development, 136 (9): 1549-57.
Schaafsma,SM, Riedstra BJ, Pfannkuche KA, Bouma A. and Groothuis TGG. 2008
Epigenesis of
behavioural lateralisation in humans and other animals. Phil. Trans. R. Soc. B.. doi: 10.1098.
Sherry DF, Schacter DL. 1987 The evolution of multiple memory systems. Psychological
review 94 (4): 439-454.
Smit, J. 2009 De prooi. Blinde trots breekt ABN AMRO. Prometheus Amsterdam.
Snyder, A. 2006 Savant-like numerosity skills revealed in normal people by magnetic pulses.
Perception, 35: 837-845.
Sutherland RJ. 1982 The dorsal diencephalic conduction system: A review of the anatomy
and
functions of the habenular complex. Neurosciences and Behavioral Reviews 6: 1-13.
Toga AW and Thompson PM. 2003 Mapping brain asymmetry. Nature Reviews
Neuroscience 4: 37 –
48.
Vallortigara G, Rogers LJ, Bisazza A. 1999 Possible evolutionary origins of cognitive brain
lateralization. Brain Research Reviews 30: 164-175.
Vallortigara G, Snyder A, Kaplan G, Bateon P, Clayton NS, Rogers LJ. 2008 Are animals
autistic
savants? PLoS Biology 6 (2): 208-14.
Wild B, Rodden FA, Grodd W, et al. 2003 Neural correlates of laughter and humour, Brain
126:
2121-38.