Journal Reading

FAKTOR RISIKO PENYAKIT ARTERI PERIFER PADA

PASIEN LANJUT USIA DENGAN DIABETES MELITUS TIPE-2

Disusun Sebagai Tugas Mengikuti Kepaniteraan Klinik Senior (KKS)

Ilmu Penyakit Dalam
Di Rumah Sakit Umum Haji Medan
Sumatera Utara

Pembimbing :
dr. Anita Rosari, Sp. PD

Penyaji :
Farahiyah Karamina Kartono
20360029

KEPANITERAAN KLINIK SENIOR SMF ILMU PENYAKIT DALAM

RUMAH SAKIT UMUM HAJI MEDAN SUMATERA UTARA
FAKULTAS KEDOKTERAN
UNIVERSITAS MALAHAYATI
TAHUN 2020
 LEMBAR PENGESAHAN

Journal Reading

FAKTOR RISIKO PENYAKIT ARTERI PERIFER PADA

PASIEN LANJUT USIA DENGAN DIABETES MELITUS TIPE-2

Penyaji, Pembimbing,

Farahiyah Karamina Kartono dr. Anita Rosari, Sp. PD

KEPANITERAAN KLINIK SENIOR SMF ILMU PENYAKIT DALAM

RUMAH SAKIT UMUM HAJI MEDAN SUMATERA UTARA
FAKULTAS KEDOKTERAN
UNIVERSITAS MALAHAYATI
TAHUN 2020
Original Article

Risk factors for peripheral arterial disease in

elderly patients with Type-2 diabetes
mellitus: A clinical study
Zhang Shou1, Yongcai Zhao2,
Yan Zhang3, Shaoqing Li4
ABSTRACT
Objectives: To determine risk factors for peripheral arterial disease (PAD) in elderly patients with Type-2
diabetes mellitus.
Methods: The elderly patients with Type-2 diabetes treated in the Central Hospital of Cangzhou were
enrolled and divided into PAD group and non-PAD group between October 2016 and November 2019,
The data of the patients including age, gender, body mass index, blood pressure, hemoglobin A1c,
high-density lipoprotein-cholesterol, low-density lipoprotein-cholesterol, total cholesterol, triglyceride,
white cell count, lymphocyte count, high-sensitivity C-reactive protein, uric acid as well as living habits
and complications of Type-2 diabetes mellitus were recorded to determine the risk factors for PAD.
Results: One thousand four hundred seventy six (1476) patients were enrolled, in which 465 patients
were included in group of PAD, and 1011 in non-PAD group. The univariate analysis revealed that the two
groups significantly differed in age (p=0.003), course of T2DM (p=0.001), hypertension (p=0.006), smoking
habits (p<0.001), hyperuricemia (p<0.01), high-sensitivity C-reactive protein (p<0.01), white cell count
(p<0.001), lymphocyte count (p<0.001) and diabetic neuropathy (p<0.001). In the multivariate analysis,
age (OR: 1.56, 95% CI: 1.21-1.89), smoking habit (OR: 1.37, 95% CI: 1.19-1.68), hypertension (OR: 1.44,
95% CI: 1.15-1.98), diabetic neuropathy (OR: 3.55, 95% CI: 2.14-4.29), high-sensitivity C-reactive protein
(OR: 1.74, 95% CI: 1.39-2.61) and hyperuricemia (OR: 2.71, 95% CI: 1.66-3.87) were significant risk
factors for PAD.
Conclusions: Age, smoking habit, hypertension, diabetic neuropathy, high-sensitivity C-reactive protein
and hyperuricemia were independent risk factors for peripheral arterial disease in elderly patients with
Type-2 diabetes mellitus.
KEYWORDS: Peripheral arterial disease (PAD); Type-2 diabetes mellitus (T2DM); Risk factors; Elderly
population.
doi: https://doi.org/10.12669/pjms.36.6.2906
How to cite this:
Shou Z, Zhao Y, Zhang Y, Li S. Risk factors for peripheral arterial disease in elderly patients with Type-2 diabetes mellitus: A
clinical study. Pak J Med Sci. 2020;36(6):1344-1348. doi: https://doi.org/10.12669/pjms.36.6.2906
This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License (http://creativecommons.org/licenses/by/3.0),
which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.

INTRODUCTION
Correspondence:

Yongcai Zhao, Type-2 Diabetes Mellitus (T2DM), a complex

Department of Endocrinology, chronic metabolic disorder, is steadily increasing in
Cangzhou Central Hospital, the world, especially in elderly population.1 Through
16 Xinhuaxi road, Cangzhou City,
Hebei province, 061001, China. time, T2DM may lead to many complications.
E-mail: shouzh163@163.com Peripheral arterial disease (PAD), defined as lower
* Received for Publication: May 14, 2020
extremity arterial atherosclerosis precipitated by
* Edited and Corrected: June 30, 2020 the obstruction of a peripheral arterial vessel,2 is a
* Accepted for Publication: July 5, 2020 primary cause of morbidity and mortality in elderly

Pak J Med Sci September - October 2020 Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1344
 Zhang Shou et al.
population,3 also one of the important complications
of T2DM. Some authors found its prevalence in
T2DM was between 10% and 42%, significantly
higher than those without.4 Accompanied with
PAD, the risk of cardiovascular mortality, functional
limitation, leg revascularization, and amputation is
significantly increased, leading to worse outcomes
in patients with T2DM.5
In addition, with the coming of aging society, more
elderly may suffer from T2DM and PAD, which may
affect the quality of life and impose a heavy burden
on society adversely. Consequently, it is necessary
to detect the risk factors for PAD in elderly patients
with T2DM. In a study of 150 T2DM patients and
150 healthy controls, Soyoye and colleagues found
PAD was associated with increasing age, male
gender, obesity, and high C-reactive protein levels
in people with T2DM.6 In another study of 280
patients with T2DM, Akalu found increasing age,
high HbA1c, and being cigarette smokers increase
the likelihood of developing PAD.1 However, the
results of these studies are inconsistent, no definite
conclusions are available. In addition, these studies
recruited patients with different ages instead of
elderly patients. Subsequently, the risk factors for
PAD in elderly patients with T2DM are still unclear.
Therefore, in this study we reviewed the elderly
patients with T2DM treated in our hospital between
October 2016 and November 2019, and our objective
was to determine the prevalence and risk factors
of PAD in elderly patients with T2DM, to help
physicians understand PAD and T2DM correctly.
METHODS
A total of 1658 elderly patients (≥ 60 years old)
with T2DM treated in the Central Hospital of
Cangzhou were included between October 2016
and November 2019. The inclusion criteria were:
1) patients were diagnosed with T2DM; 2) patients
aged ≥ 60 years, and 3) patients agreed to participate
the study and signed informed consents. T2DM
was diagnosed among patients who satisfy the
World Health Organization criteria for diabetes
and were treated initially using oral hypoglycaemic
agents and/or insulin.6 To facilitate the study, the
patients with severe heart failure or renal failure7 as
well as those with febrile illness, casts, ulcers, and
other conditions that may affect the levels of high-
sensitivity C-reactive protein (hs-CRP) or interfere
with examination of posterior tibial and dorsalis
pedis arteries were excluded.6 This study was
approved by the ethics committee of our hospital.
(April 12, 2020) .
Pak J Med Sci September - October 2020
PAD is defined as an ABI <0.9 in at least one leg,
and the ABI was recorded as the ratio of the ankle
systolic blood pressure to the brachial systolic
blood pressure, which were measured using
Doppler blood stream probe8. The normal value of
ABI is between 0.90 and 1.40. Those patients with
an ABI >1.40 in any leg were excluded, because
they may have arterial stiffness, and were difficult
to assess PAD accurately.8,9 After the measurement
of PAD, the participants were divided into PAD
group and non-PAD group.
At the beginning of the study, physical
examination was carried out for each participant,
and the basic clinical data including age, gender,
body mass index, and blood pressure were recorded
in details, in which body weight and height were
measured to the nearest 0.1cm and 0.1 kg, and
body mass index was calculated as weight divided
by height squared (kg/m2), blood pressure was
recorded using a mercury sphygmomanometer,
and the definition of hypertension is systolic
blood pressure (SBP) ≥ 140mmHg or diastolic
blood pressure (DBP) ≥ 90mmHg. In addition,
a blood sample specimen from antecubital vein
was obtained in each participant after 10-12 hour
overnight fasting for the analysis of hemoglobin
A1c (HbA1c), high-density lipoprotein-cholesterol
(HDL-C), low-density lipoprotein-cholesterol
(LDL-C), total cholesterol (TC), triglyceride (TG),
hs-CRP and uric acid, which were measured using
an automatic analyzer.1 In addition, the information
including living habits such as smoking history
and alcohol use as well as complications of T2DM
were also recorded.
The data was analyzed using SPSS 23.0 (SPSS
Inc., Chicago, IL, United States). The analysis of
categorical variables was carried out using chi-
squared test, measurement data was compared
using analysis of variance, and univariate analysis
were performed to detect the associations between
variables and PAD, and the multivariate logistic
regression analysis was employed to determine
the independent risk factors for PAD. A p-value <
0.05 was regarded as significance.
RESULTS
In this study, 1476 patients were enrolled and 182
were excluded. Among the included patients, 465
patients were diagnosed with PAD and included
in group of PAD, and the remaining 1011 patients
were included in non-PAD group. The mean age
in PAD group was 72.5 years, ranging from 60 to
89 years, and in non-PAD group was 66.3 years,
Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1345
 Risk factors for PAD in elderly patients with T2DN

Table-I: Clinical characteristics of patients in the two groups

Variables PAD group (n=465) Non-PAD group (n=1011) p value
Age (Years) 72.5±5.9 66.3±4.8 0.003
Gender (Male/Female) 213/252 425/586 0.19
BMI(kg/m2) 25.7±3.4 24.6±3.5 0.29
Hypertension (n, %) 362 (77.8%) 717 (70.9%) 0.006
T2DM duration (Years) 15.6±5.7 11.5±4.6 0.001
HbA1c (%) 7.9±1.1 7.7±0.8 0.069
Hyperlipidemia (n, %) 284 (61.1%) 586 (57.9%) 0.28
Smoking habit (n, %) 246 (52.9%) 425 (42%) <0.001
Alcohol use (n, %) 146 (32.0%) 253(25.0%) <0.001
Diabetic retinopathy (n, %) 128 (27.5%) 266 (26.3%) 0.67
Diabetic neuropathy (n, %) 149 (32%) 162 (16%) <0.001
Hyperuricemia (n, %) 279 (60%) 458 (45.3%) <0.001
hs-CRP (mg/L) 2.01±1.02 0.98±0.76 <0.001
Total white cell count (×103) 6.53±1.28 5.15±1.09 <0.001
Lymphocyte count 3.63±1.42 2.45±0.91 <0.001

ranging from 60 to 85 years. Two hundred thirteen
(45.8 %) patients were male in PAD group and
425 patients (42%) were male in non-PAD group.
In the current study, the prevalence of PAD was
31.5%. In PAD group, 165 patients (35.5%) were
symptomatic, of which 98 patients had typical
intermittent claudication, while 300 patients
(64.5%) were asymptomatic.
The clinical characteristics of patients with
or without PAD show in Table-I. The results
of univariate analysis revealed the two groups
significantly differed in age (p=0.003), course
of T2DM (p=0.001), hypertension (p=0.006),
smoking habits (p<0.001), alcohol use (p<0.001),
hyperuricemia (p<0.01), hs-CRP (p<0.01), white
cell count (p<0.001), lymphocyte count (p<0.001)
and diabetic neuropathy (p<0.001), but did not in
gender (p=0.19), BMI (p=0.29), HbA1c (p=0.069),
hyperlipidemia (p=0.28), and diabetic retinopathy
(p=0.67) (Fig. 1, 2). Patients in PAD group had
older age, longer durations of T2DM, a higher
prevalence of hypertension, diabetic neuropathy
and hyperuricemia, a higher proportion of
smoking habit and alcohol use, a higher value of
hs-CRP, white cell count and lymphocyte count,
compared with those in non-PAD group.
Based on the outcome of the univariate analysis,
multivariate analysis was carried out, and the OR
values of the independent risk factors of PAD were
calculated. The statistically significant risk factors for
PAD in elderly patients in T2DM were age (OR: 1.56,
95% CI: 1.21-1.89), smoking habit (OR: 1.37, 95% CI:
1.19-1.68), hypertension (OR: 1.44, 95% CI: 1.15-1.98),

Fig.2: The comparison of smoking habit, diabetic

Fig.1: The comparison of age and neuropathy, hypertension and hyperuricemia
hs-CRP between the two groups. between the two groups.

Pak J Med Sci September - October 2020 Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1346
 Zhang Shou et al.
Table-II: The independent risk factors
for peripheral arterial disease.
Factors OR (95% CI) p values
Age 1.56 (1.21-1.89) 0.006
Smoking habit 1.37 (1.19-1.68) 0.003
Diabetic neuropathy 3.55 (2.14-4.29) 0.005
Hypertension 1.44 (1.15-1.98) 0.011
Hyperuricemia 2.71(1.66-3.87) 0.001
hs-CRP 1.74 (1.39-2.61) 0.015
diabetic neuropathy (OR: 3.55, 95% CI: 2.14-4.29), hs-
CRP ( OR: 1.74, 95% CI: 1.39-2.61) and hyperuricemia
(OR: 2.71, 95% CI: 1.66-3.87) (Table-II). In addition,
in this study, significantly positive correlations were
found among the values of blood pressure, uric acid,
and hs-CRP in PAD group (p<0.05).
DISCUSSION
We have tried to evaluate the risk factors of PAD
in elderly patients with T2DM. To the best of our
knowledge, few studies have been conducted on the
issue. As to the screening of PAD, Ankle-brachial
pressure index (ABPI) is a simple though validated
screening parameter for identifying asymptomatic
individuals with PAD. Some studies demonstrated
that ABI of less than 0.9 is 95% sensitive and close
to 100% specific in the diagnosis of PAD,3 so the
cases in which the ankle-brachial systolic pressure
index measurement for clinical diagnosis is below
0.9 are usually defined as PAD.10 ABI has a high
sensitivity and specificity, combined with low
costs, which make it work as an excellent screening
test of choice all over the world. Subsequently, in
this study we used ABI to diagnose PAD.
In the current study, the prevalence of PAD
was 31.5%. Compared with previously published
studies,1,6 the rate of PAD is higher. In this study, only
elderly patients were included, with age increasing
the level of atherosclerosis increased significantly.
Moreover, T2DM co-existed with other risk factors
for cardiovascular disease such as hypertension
and hyperuricemia, which adversely aggravate the
development of PAD, leading to a higher prevalence
of PAD in the current study. However, in a study
of 200 patients with T2DM, Agboghoroma reported
the prevalence of PAD was 38.5%, although in his
study the age of patients ranged from 31 to 90 years.11
Compared with Agboghoroma’s study, the prevalence
of PAD in our study was relatively low. We believe
the difference may come from some factors such as
sample size, inclusion criterion and race.
To fully understand the factors influencing the
development of PAD, we tried to include more
Pak J Med Sci September - October 2020
parameters, and found the independent risk
factors for PAD in elderly patients with T2DM
were age, smoking habit, hypertension, diabetic
neuropathy, hs-CRP and hyperuricemia. Some of
the parameters like age, smoking habit, hs-CRP
and hypertension were consistent with the studies
of Akalu1 and Soyoye.6 However, differently,
we found obesity and gender were not the
independent risk factors. In this study, only elderly
patients were included, they usually have larger
BMI values, which may lead to such a different
outcome in the current study. In terms of gender,
some other studies also found it had no significant
relationship with PAD.8,12 Subsequently, among the
studies available, the influence of gender on PAD
seems still controversial. As most of the studies
were cross-sectional studies, no longitudinal and
randomized controlled studies were conducted.
In addition, the influence of gender may be
intervened by culture, life style, country and areas,
race and many other factors. Hence, a rigorously
designed randomized controlled trial with long-
term follow-up may be helpful on the issue.
Moreover, hyperuricemia was also an
independent risk factor. Some studies found that in
patients with hyperuricemia, the accumulation of
uric acid and activation of xanthine oxidoreductase
may induce inflammation and increase oxidative
stress, accelerates atherosclerotic progression, and
promote the progression of PAD.13 In a study of
508 patients with T2DM, Tseng found uric acid
levels were higher in patients with PAD than in
those without, suggesting elevated uric acid level
is a significant and independent risk factor for PAD
in patients with T2DM.9 In Tseng’s study, some
patients were not elderly, while they obtained the
same conclusion. With the age increasing, the level
of uric acid may increase. Subsequently, in the
current study, it was reasonable that the level of uric
acid is closely associated with the development of
PAD in elderly patients with T2DM. Based on these
two studies, we can conclude that hyperuricemia
has similar influence on PAD in both elderly and
younger patients with T2DM.
Diabetic neuropathy was also found to be an
independent risk factor. Diabetic neuropathy is
the most common microvascular complications
of diabetes mellitus,14 and its development
indicates T2DM begin to influence capillaries
adversely. Consequently, it is reasonable that
diabetic neuropathy is closely associated with
the progression of PAD. In addition, positive
correlations were found among the values of blood
pressure, uric acid, and hs-CRP in PAD group. In
Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1347
 Risk factors for PAD in elderly patients with T2DN
a study of 67 hypertensive and 30 healthy subjects,
Mutluay and colleagues found hyperuricemia is an
independent predictor for early atherosclerosis in
hypertensive subjects,15 and inflammation play an
important role during the process of atherosclerosis,
in which hs-CRP is an important marker. Our study
further confirmed these viewpoints.
In brief, in this cross-sectional study with a large
sample size, we found that age, smoking habit,
hypertension, diabetic neuropathy, hs-CRP and
hyperuricemia were independent risk factors for
PAD in elderly patients with T2DM.
Limitations of the study: In PAD group some pa-
tients were symptomatic and some were asympto-
matic. If a comparison was performed between these
patients, aditional information may be obtained to
facilitate understanding of related risk factors, while
the comparative study was not performed. In addi-
tion, this study further proved some viewpoints of
previously published literature, but some contro-
versial viewpoints are still available. Hence, more
studies should be performed in the future.
Acknowledgements: This study was supported by
the key research and development plan project of
Cangzhou, No.183302057.
Grant Support & Financial Disclosures: The
key research and development plan project of
Cangzhou, No.183302057
Conflict of Interest: None.
REFERENCES
1. Akalu Y, Birhan A. Peripheral Arterial Disease and Its
Associated Factors among Type-2 Diabetes Mellitus Patients
at Debre Tabor General Hospital, Northwest Ethiopia. J
Diabetes Res. 2020;2020:9419413. doi: 10.1155/2020/9419413
2. Adler AI, Stevens RJ, Neil A, Stratton IM, Boulton
AJ, Holman RR. UKPDS 59: hyperglycemia and other
potentially modifiable risk factors for peripheral vascular
disease in Type-2 diabetes. Diabetes Care 2002;25(5):894-
899. doi: 10.2337/diacare.25.5.894
3. Tummala R, Banerjee K, Mahajan K, Ravakhah K, Gupta A.
Utility of ankle-brachial index in screening for peripheral
arterial disease in rural India: A cross-sectional study and
review of literature. Indian Heart J. 2018;70(2):323-325. doi:
10.1016/j.ihj.2017.07.012
4. Mejias SG, Ramphul K. Prevalence of peripheral arterial
disease among diabetic patients in Santo Domingo,
Dominican Republic and associated risk factors. Arch
Med Sci Atheroscler Dis. 2018;3:e35-e40. doi: 10.5114/
amsad.2018.73527
5. Althouse AD, Abbott JD, Forker AD, Bertolet M, Barinas-
Mitchell E, Thurston RC, et al. Risk factors for incident
peripheral arterial disease in Type-2 diabetes: results from
the Bypass Angioplasty Revascularization Investigation
in Type-2 Diabetes (BARI 2D) Trial. Diabetes Care.
2014;37(5):1346-1352. doi: 10.2337/dc13-2303
Pak J Med Sci September - October 2020
6. Soyoye DO, Ikem RT, Kolawole BA, Oluwadiya KS,
Bolarinwa RA, Adebayo OJ. Prevalence and Correlates
of Peripheral Arterial Disease in Nigerians with
Type-2 Diabetes. Adv Med. 2016;2016:3529419. doi:
10.1155/2016/3529419
7. Li J, Luo Y, Xu Y, Yang J, Zheng L, Hasimu B, Yu J, Hu D.
Risk factors of peripheral arterial disease and relationship
between low ankle - brachial index and mortality from all-
cause and cardiovascular disease in Chinese patients with
Type-2 diabetes. Circ J 2007;71(3):377-381. doi: 10.1253/
circj.71.377
8. Wang L, Du F, Mao H, Wang HX, Zhao S. Prevalence and
related risk factors of peripheral arterial disease in elderly
patients with Type-2 diabetes in Wuhan, Central China.
Chin Med J (Engl). 2011;124(24):4264-4268
9. Tseng CH. Independent association of uric acid levels
with peripheral arterial disease in Taiwanese patients
with Type-2 diabetes. Diabet Med. 2004;21(7):724-729.
doi: 10.1111/j.1464-5491.2004.01239.x
10. Balkanay OO, Omeroglu SN. [Approach to peripheral
arterial disease in the elderly]. Turk Kardiyol Dern Ars.
2017;45(Suppl-5):96-101. doi: 10.5543/tkda.2017.08444
11. Agboghoroma OF, Akemokwe FM, Puepet FH. Peripheral
arterial disease and its correlates in patients with Type-
2 diabetes mellitus in a teaching hospital in northern
Nigeria: a cross-sectional study. BMC Cardiovasc Disord.
2020;20(1):102. doi: 10.1186/s12872-020-01395-3
12. Yeboah K, Puplampu P, Yorke E, Antwi DA, Gyan B,
Amoah AG. Body composition and ankle-brachial index in
Ghanaians with asymptomatic peripheral arterial disease
in a tertiary hospital. BMC Obes. 2016;3:27. doi: 10.1186/
s40608-016-0107-3
13. Sotoda Y, Hirooka S, Orita H, Wakabayashi I. Association of
Serum Uric Acid Levels with Leg Ischemia in Patients with
Peripheral Arterial Disease after Treatment. J Atheroscler
Thromb. 2017;24(7):725-734. doi: 10.5551/jat.37010
14. Xu C, Hou B, He P, Ma P, Yang X, Yang X, et al.
Neuroprotective Effect of Salvianolic Acid A against
Diabetic Peripheral Neuropathy through Modulation
of Nrf2. Oxid Med Cell Longev 2020;2020:6431459. doi:
10.1155/2020/6431459
15. Mutluay R, Deger SM, Bahadir E, Durmaz AO, Citil R, Sindel
S. Uric acid is an important predictor for hypertensive early
atherosclerosis. Adv Ther 2012;29(3):276-286. doi: 10.1007/
s12325-012-0006-z
Authors Contribution:
ZS, YCZ: Designed the project and did statistical
analysis,
ZS, YCZ, YZ & SQL: Did data collection and
manuscript writing,
ZS & YCZ: Did review, final approval of manuscript
and are responsible for integrity of research.
Authors:
1. Zhang Shou
2. Yongcai Zhao
3. Yan Zhang
4. Shaoqing Li
1-4: Department of Endocrinology,
Cangzhou Central Hospital,
Cangzhou, Hebei Province, 061001,
China.
Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1348
Artikel asli
Faktor Risiko Penyakit Arteri Perifer Pada Pasien Lanjut
Usia Dengan Diabetes Melitus Tipe-2
Studi Klinis
Zhang Shou 1, Yongcai Zhao 2,
Yan Zhang 3, Shaoqing Li 4

ABSTRAK
Tujuan: Untuk mengetahui faktor risiko penyakit arteri perifer (PAD) pada pasien lanjut usia dengan diabetes melitus tipe-2.

Metode: Pasien lansia diabetes tipe-2 yang dirawat di Rumah Sakit Pusat Cangzhou didaftarkan dan dibagi menjadi kelompok PAD
dan kelompok non-PAD antara Oktober 2016 dan November 2019. Data pasien meliputi usia, jenis kelamin, indeks massa tubuh,
tekanan darah , hemoglobin A1c, kolesterol lipoprotein densitas tinggi, kolesterol lipoprotein densitas rendah, kolesterol total,
trigliserida, jumlah sel darah putih, jumlah limfosit, protein C-reaktif sensitivitas tinggi, asam urat serta kebiasaan hidup dan komplikasi
tipe- 2 diabetes mellitus dicatat untuk menentukan faktor risiko PAD.

Hasil: Seribu empat ratus tujuh puluh enam (1476) pasien terdaftar, di mana 465 pasien dimasukkan dalam kelompok PAD, dan
1011 di kelompok non-PAD. Analisis univariat menunjukkan bahwa kedua kelompok berbeda secara signifikan dalam usia (p =
0,003), perjalanan DM T2 (p = 0,001), hipertensi (p = 0,006), kebiasaan merokok (p <0,001), hiperurisemia (p <0,01), tinggi –
sensitivitas C-reaktif protein (p <0,01), jumlah sel darah putih (p <0,001), jumlah limfosit (p <0,001) dan neuropati diabetik (p
<0,001). Pada analisis multivariat, umur (OR: 1.56, 95% CI: 1.21-1.89), kebiasaan merokok (OR: 1.37, 95% CI: 1.19-1.68),
hipertensi (OR: 1.44, 95% CI: 1.15-1.98) , neuropati diabetik (OR: 3.55, 95% CI: 2.14-4.29), protein C-reaktif sensitivitas tinggi
(OR: 1.74, 95% CI: 1.39-2.61) dan hyperuricemia (OR: 2.71, 95% CI: 1.66- 3,87) merupakan faktor risiko yang signifikan untuk
PAD.

Kesimpulan: Usia, kebiasaan merokok, hipertensi, neuropati diabetik, protein C-reaktif sensitivitas tinggi dan hiperurisemia
merupakan faktor risiko independen untuk penyakit arteri perifer pada pasien lanjut usia dengan diabetes mellitus tipe -2.

KATA KUNCI: Penyakit arteri perifer (PAD); Diabetes melitus tipe-2 (DMT2); Faktor risiko; Populasi lansia.

doi: https://doi.org/10.12669/pjms.36.6.2906
Bagaimana mengutip ini:
Shou Z, Zhao Y, Zhang Y, Li S. Faktor risiko penyakit arteri perifer pada pasien usia lanjut dengan diabetes mellitus Tipe-2: Sebuah studi klinis. Pak J Med Sci. 2020; 36
(6): 1344-1348. doi: https://doi.org/10.12669/pjms.36.6.2906

Ini adalah artikel Akses Terbuka yang didistribusikan di bawah persyaratan Lisensi Atribusi Creative Commons (http://creativecommons.org/licenses/by/3.0), yang mengizinkan penggunaan, distribusi, dan
reproduksi yang tidak dibatasi dalam media apa pun, asalkan karya aslinya adalah dikutip dengan benar.

PENGANTAR
Korespondensi:

Yongcai Zhao,
Diabetes Mellitus Tipe-2 (DMT2), kelainan metabolik
Departemen Endokrinologi, kronis yang kompleks dan terus meningkat di dunia, terutama
Rumah Sakit Pusat Cangzhou, pada populasi lansia 1. Melalui waktu, DMT2 dapat menyebabkan
16 Xinhuaxi road, Cangzhou City, provinsi
banyak komplikasi. Penyakit arteri perifer (PAD), yang
Hebei, 061001, China. E-mail:
shouzh163@163.com
didefinisikan sebagai aterosklerosis pada arteri ekstremitas
bawah yang dipicu oleh obstruksi pembuluh arteri perifer,
* Diterima untuk Publikasi: 14 Mei 2020
merupakan penyebab utama morbiditas dan mortalitas2 pada
* Diedit dan Dikoreksi: 30 Juni 2020
* Diterima untuk Publikasi: 5 Juli 2020
populasi

Pak J Med Sci September - Oktober 2020 Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1344
 Zhang Shou dkk.
lansia, 3 juga salah satu komplikasi penting dari DMT2. Beberapa
penulis menemukan prevalensinya pada DMT2 antara 10% dan
42%, secara signifikan lebih tinggi daripada mereka yang tidak.
Disertai dengan PAD, risiko mortalitas kardiovaskuler, keterbatasan
fungsional, revaskularisasi tungkai, dan amputasi meningkat
secara signifikan, menyebabkan hasil yang lebih buruk pada
pasien dengan DMT2. 5
Selain itu, dengan datangnya masyarakat yang lebih tua,
mungkin lebih banyak yang lebih tua menderita T2DMandPAD,
yang mungkin mempengaruhi kualitas hidup dan memberikan
beban berat pada masyarakat secara m erugikan. Oleh karena
itu, perlu dilakukan pendeteksian faktor risiko terjadinya PAD
pada pasien lanjut usia dengan DMT2. Dalam studi terhadap
150 pasien T2DM dan 150 kontrol sehat, Soyoye dan rekannya
menemukan PAD dikaitkan dengan peningkatan usia, jenis
kelamin pria, obesitas, dan tingkat protein C-reaktif yang tinggi
pada orang dengan T2DM. 6 Dalam studi lain terhadap 280
pasien dengan DMT2, Akalu menemukan bertambahnya usia,
HbA1c tinggi, dan menjadi perokok m eningkatkan kemungkinan
mengembangkan PAD. 1 Namun, hasil penelitian ini tidak
konsisten, tidak ada kesimpulan pasti yang tersedia. Selain itu,
penelitian ini merekrut pasien dengan usia yang berbeda
daripada pasien lansia. Selanjutnya faktor risiko PAD pada
pasien lanjut usia dengan DMT2 masih belum jelas. Oleh
karena itu, dalam penelitian ini kami m eninjau pasien lanjut usia
dengan DMT2 yang dirawat di rumah sakit kami antara Oktober
2016 dan November 2019, dan tujuan kami adalah untuk
mengetahui prevalensi dan faktor risiko PAD pada pasien lanjut
usia dengan DMT2, untuk membantu dokter mem ahami PAD
dan DMT2 dengan benar.
METODE
Sebanyak 1658 pasien lanjut usia (≥ 60 tahun) dengan
DMT2 yang dirawat di Rumah Sakit Pusat Cangzhou dilibatkan
antara Oktober 2016 dan November 2019. Kriteria inklusi adalah:
1) pasien didiagnosis dengan DMT2; 2) pasien berusia ≥ 60 tahun,
dan 3) pasien setuju untuk berpartisipasi dalam penelitian dan
menandatangani informed consent. DMT2 didiagnosis di antara
pasien yang memenuhi kriteria Organisasi Kesehatan Dunia untuk
diabetes dan awalnya dirawat menggunakan agen hipoglikemik oral
dan / atau insulin. 6 Untuk memudahkan penelitian, pasien gagal
jantung berat atau gagal ginjal 7 serta mereka dengan penyakit
demam, gips, ulkus, dan kondisi lain yang dapat mempengaruhi
tingkat sensitivitas tinggi protein C-reaktif (hs-CRP) atau
mengganggu pemeriksaan arteri tibialis posterior dan dorsalis pedis
dikeluarkan. 6 Penelitian ini disetujui oleh komite etika rumah sakit
kami. (12 April 2020).
Pak J Med Sci September - Oktober 2020 Vol. 36 No. 6
PAD didefinisikan sebagai ABI <0,9 pada setidaknya satu
kaki, dan ABI dicatat sebagai rasio tekanan darah sistolik
4 pergelangan kaki dengan tekanan darah sistolik brakialis, yang
diukur menggunakan probe aliran darah Doppler. 8. Nilai normal
ABI adalah antara 0,90 dan 1,40. Pasien dengan ABI> 1,40 di
setiap kaki dikeluarkan, karena mereka mungkin mengalami
kekakuan arteri, dan sulit untuk menilai PAD secara akurat. 8,9
Setelah dilakukan pengukuran PAD, peserta dibagi menjadi
kelompok PAD dan kelompok non-PAD.
Pada awal penelitian dilakukan pemeriksaan fisik untuk
masing-masing partisipan, dan data klinis dasar meliputi umur,
jenis kelamin, indeks massa tubuh, dan pencatatan tekanan
darah. secara rinci, di mana berat badan dan tinggi badan diukur
dengan ketelitian 0,1 cm dan 0,1 kg, dan indeks massa tubuh
dihitung sebagai berat dibagi dengan tinggi badan kuadrat (kg / m
2), tekanan darah dicatat dengan menggunakan
sphygmomanometer merkuri, dan definisi hipertensi adalah
tekanan darah sistolik (SBP) ≥ 140mmHg atau tekanan darah
diastolik (DBP) ≥ 90mmHg. Selain itu, sampel darah dari vena
antecubital diambil pada setiap peserta setelah puasa semalam
10-12 jam untuk analisis hemoglobin A1c (HbA1c), high-density
lipoprotein-kolesterol (HDL-C), kepadatan rendah lipoprotein-
kolesterol (LDL-C), kolesterol total (TC), trigliserida (TG), hs-CRP
dan asam urat, yang diukur menggunakan alat analisis otomatis. 1
Selain itu, informasi termasuk kebiasaan hidup seperti riwayat
merokok dan penggunaan alkohol serta komplikasi DMT2 juga
dicatat.
Data dianalisis menggunakan SPSS 23.0 (SPSS Inc.,
Chicago, IL, Amerika Serikat). Analisis variabel kategori
dilakukan dengan uji chi-kuadrat, data pengukuran
dibandingkan dengan analisis varian, dan analisis univariat
dilakukan untuk mendeteksi hubungan antara variabel dan PAD,
dan analisis regresi logistik multivariat digunakan untuk
menentukan risiko independen. faktor untuk PAD. Nilai p < 0,05
dianggap sebagai signifikansi.
HASIL
Dalam penelitian ini, 1476 pasien terdaftar dan 182 dikeluarkan. Di
antara pasien yang dimasukkan, 465 pasien didiagnosis dengan PAD
dan dimasukkan dalam kelompok PAD, dan 1011 pasien sisanya
dimasukkan dalam kelompok non-PAD. Usia rata-rata pada
kelompok PAD adalah 72,5 tahun, berkisar antara 60 sampai 89
tahun, dan pada kelompok non-PAD adalah 66,3 tahun.
www.pjms.org.pk 1345
 Faktor risiko PAD pada pasien usia lanjut dengan T2DN

Tabel-I: Karakteristik klinis pasien dalam dua kelompok

Variabel Kelompok PAD (n = 465) Kelompok non-PAD (n = 1011) nilai p

Umur (Tahun) 72.5 ± 5.9 66,3 ± 4,8 0,003

Jenis kelamin Laki-laki /Perempuan) 213/252 425/586 0.19
BMI (kg / m 2) 25.7 ± 3.4 24.6 ± 3.5 0.29
Hipertensi (n,%) 362 (77,8%) 717 (70,9%) 0,006
Durasi T2DM (Tahun) 15.6 ± 5.7 11,5 ± 4,6 0,001
HbA1c (%) 7.9 ± 1.1 7,7 ± 0,8 0,069
Hiperlipidemia (n,%) 284 (61,1%) 586 (57,9%) 0.28
Kebiasaan merokok (n,%) 246 (52,9%) 425 (42%) <0,001
Penggunaan alkohol (n,%) 146 (32,0%) 253 (25,0%) <0,001
Retinopati diabetik (n,%) 128 (27,5%) 266 (26,3%) 0.67
Neuropati diabetik (n,%) 149 (32%) 162 (16%) <0,001
Hiperurisemia (n,%) 279 (60%) 458 (45,3%) <0,001
hs-CRP (mg / L) 2.01 ± 1.02 0,98 ± 0,76 <0,001
Jumlah total sel darah putih (× 10 3) 6,53 ± 1,28 5.15 ± 1.09 <0,001
Jumlah limfosit 3.63 ± 1.42 2,45 ± 0,91 <0,001

mulai dari 60 hingga 85 tahun. Dua ratus tiga belas (45,8%) pasien
adalah laki-laki pada kelompok PAD dan 425 pasien (42%) adalah
laki-laki pada kelompok non-PAD. Dalam penelitian ini, prevalensi
PAD adalah31,5%. Pada kelompok PAD, 165 pasien (35,5%)
bergejala, 98 pasien memiliki klaudikasio intermiten yang khas,
sedangkan 300 pasien (64,5%) tidak bergejala.
jenis kelamin (p = 0,19), BMI (p = 0,29), HbA1c (p = 0,069),
hiperlipidemia (p = 0,28), dan retinopati diabetik (p = 0,67) (Gbr. 1,
2). Pasien dalam kelompok PAD memiliki usia yang lebih tua, durasi
DM T2 yang lebih lama, prevalensi hipertensi yang lebih tinggi,
neuropati diabetik dan hiperurisemia, proporsi kebiasaan merokok
dan penggunaan alkohol yang lebih tinggi, nilai hs-CRP, jumlah sel

Karakteristik klinis pasien dengan atau tanpa PAD darah putih dan jumlah limfosit yang lebih tinggi, dibandingkan

ditunjukkan pada Tabel-I. Hasil analisis univariat menunjukkan dengan kelompok non-PAD.

kedua kelompok berbeda bermakna pada usia (p = 0,003), DMT2 (p

= 0,001), hipertensi (p = 0,006), kebiasaan merokok (p < 0,001),
penggunaan alkohol (p <0,001). , hiperurisemia (p <0,01), hs-CRP
(p <0,01), jumlah sel darah putih (p <0,001), jumlah limfosit (p
<0,001) dan neuropati diabetik (p <0,001), tetapi tidak pada
Berdasarkan hasil analisis univariat, dilakukan analisis
multivariat, dan nilai OR dari faktor risiko independen PAD dihitung.
Faktor risiko PAD yang bermakna secara statistik pada pasien
lansia di DMT2 adalah usia (OR: 1,56, CI 95%: 1,21-1,89),
kebiasaan merokok (OR: 1,37, CI: 95%: 1,19-1,68), hipertensi (OR:
1,44, 95% CI: 1,15-1,98),

Gbr. 1: Perbandingan usia dan hs-CRP

antara kedua kelompok.
Gambar 2: Perbandingan kebiasaan merokok, neuropati
diabetik, hipertensi dan hiperurisemia
antara dua kelompok.

Pak J Med Sci September - Oktober 2020 Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1346
 Zhang Shou dkk.

Tabel-II: Faktor risiko independen Beberapa parameter seperti usia, kebiasaan merokok, hs-CRP
untuk penyakit arteri perifer.
dan hipertensi konsisten dengan studi Akalu 1 dan Soyoye. 6

Faktor ATAU (95% CI) nilai p Namun, berbeda, kami menemukan obesitas dan jenis
Usia 1,56 (1,21-1,89) 0,006 kelamin bukanlah faktor risiko independen. Dalam penelitian
Kebiasaan merokok 1,37 (1,19-1,68) 0,003
ini, hanya pasien lanjut usia yang dilibatkan, mereka
Neuropati diabetes 3.55 (2.14-4.29) 0,005
biasanya memiliki nilai BMI yang lebih besar, yang dapat
Hipertensi 1,44 (1,15-1,98) 0,011
Hiperurisemia 2,71 (1,66-3,87) 0,001 menyebabkan hasil yang berbeda dalam penelitian ini.
hs-CRP 1,74 (1,39-2,61) 0,015 Dalam hal jenis kelamin, beberapa penelitian lain juga
menemukan bahwa tidak ada hubungan yang signifikan
neuropati diabetik (OR: 3.55, 95% CI: 2.14-4.29), hs- CRP (OR:
dengan PAD. 8,12 Selanjutnya, di antara studi yang ada,
1.74, 95% CI: 1.39-2.61) dan hyperuricemia (OR: 2.71, 95% CI:
pengaruh gender pada PAD tampaknya masih kontroversial.
1.66-3.87) (Tabel- II). Selain itu, pada penelitian ini ditemukan
korelasi positif signifikan antara nilai tekanan darah, asam urat, Karena sebagian besar studi adalah studi cross-
dan hs-CRP pada kelompok PAD (p <0,05). sectional, tidak ada studi terkontrol longitudinal dan acak
yang dilakukan. Selain itu, pengaruh gender dapat
DISKUSI
diintervensi oleh budaya, gaya hidup, negara dan wilayah,
Kami telah mencoba untuk mengevaluasi faktor risiko PAD pada ras, dan banyak faktor lainnya. Oleh karena itu, uji coba
pasien usia lanjut dengan DMT2. Sejauh pengetahuan kami, beberapa terkontrol secara acak yang dirancang dengan ketat dengan
studi telah dilakukan tentang masalah ini. Mengenai skrining PAD,
tindak lanjut jangka panjang dapat membantu dalam
indeks tekanan pergelangan kaki-brakialis (ABPI) adalah parameter
masalah ini. Bahkan,hiperurisemia dulu juga sebuah
skrining yang sederhana namun tervalidasi untuk mengidentifikasi
individu asimtomatik dengan PAD. Beberapa penelitian menunjukkan faktor risiko independen. Beberapa penelitian menemukan
bahwa ABI kurang dari 0,9 adalah 95% sensitif dan hampir 100% bahwa pada pasien dengan hiperurisemia, akumulasi asam
spesifik dalam diagnosis PAD, 3 jadi kasus di mana pengukuran indeks urat dan aktivasi xantin oksidoreduktase dapat menyebabkan
tekanan sistolik pergelangan kaki-brakialis untuk diagnosis klinis di peradangan dan meningkatkan stres oksidatif, mempercepat
bawah ini 0,9 biasanya didefinisikan sebagai PAD. 10 ABI memiliki sensitivitas
perkembangan aterosklerotik, dan meningkatkan
dan spesifisitas yang tinggi, dikombinasikan dengan biaya rendah, yang
perkembangan PAD. 13 Dalam sebuah penelitian terhadap 508
menjadikannya sebagai tes skrining pilihan yang sangat baik di seluruh dunia.
Selanjutnya dalam penelitian ini kami menggunakan ABI untuk mendiagnosis pasien dengan DMT2, Tseng menemukan kadar asam urat
PAD. lebih tinggi pada pasien dengan PAD dibandingkan pada
Dalam penelitian ini, prevalensi PAD adalah 31,5%. Dibandingkan mereka yang tidak, menunjukkan bahwa kadar asam urat yang
dengan studi yang diterbitkan sebelumnya, 1,6 tingkat PAD lebih tinggi.
tinggi merupakan faktor risiko yang signifikan dan independen
Dalam penelitian ini, hanya pasien lanjut usia yang dilibatkan,
dengan bertambahnya usia tingkat aterosklerosis meningkat secara
untuk PAD pada pasien dengan DMT2. 9 Dalam penelitian
signifikan. Selain itu, DMT2 hidup berdampingan dengan faktor risiko Tseng, beberapa pasien bukan lansia, sementara mereka
lain untuk penyakit kardiovaskular seperti hipertensi dan memperoleh kesimpulan yang sama. Dengan bertambahnya
hiperurisemia, yang memperburuk perkembangan PAD, yang usia, kadar asam urat bisa meningkat. Selanjutnya, dalam
mengarah ke prevalensi PAD yang lebih tinggi dalam penelitian ini.
penelitian ini, wajar bahwa kadar asam urat berhubungan erat
Namun, pada penelitian terhadap 200 pasien DMT2, Agboghoroma
dengan perkembangan PAD pada pasien lansia dengan DMT2.
melaporkan prevalensi PAD adalah 38,5%, meskipun dalam
penelitiannya usia pasien berkisar antara 31 sampai 90 tahun. 11 Berdasarkan kedua penelitian ini, kita dapat menyimpulkan
Dibandingkan dengan studi Agboghoroma, prevalensinya PAD bahwa hiperurisemia memiliki pengaruh yang sama pada PAD
dalam penelitian kami relatif rendah. Kami yakin pada pasien usia lanjut dan pasien DMT2 yang lebih muda.
perbedaannya mungkin berasal dari beberapa faktor seperti Neuropati diabetes juga ditemukan sebagai faktor risiko
ukuran sampel, kriteria inklusi, dan ras. Untuk lebih independen. Neuropati diabetes adalah komplikasi
mikrovaskuler yang paling umum dari diabetes mellitus, 14 dan
memahami faktor-faktor yang mempengaruhi perkembangan
perkembangannya menunjukkan T2DM mulai mempengaruhi
PAD, kami mencoba memasukkan lebih banyak Parameter
kapiler secara negatif. Akibatnya, masuk akal bahwa neuropati
risiko independen PAD pada pasien lanjut usia dengan DMT2 diabetik terkait erat dengan perkembangan PAD. Selain itu,
adalah umur, kebiasaan merokok, hipertensi, neuropati diabetik, ditemukan korelasi positif antara nilai tekanan darah, asam urat,
hs-CRP dan hiperurisemia. dan hs-CRP pada kelompok PAD.

Pak J Med Sci September - Oktober 2020 Vol. 36 No. 6 www.pjms.org.pk 1347
 Faktor risiko PAD pada pasien usia lanjut dengan T2DN
Sebuah studi terhadap 67 subjek hipertensi dan 30 subjek sehat,
Mutluay dan rekan menemukan hiperurisemia adalah prediktor
independen untuk aterosklerosis dini pada subjek hipertensi, 15 dan
peradangan memainkan peran penting selama proses aterosklerosis,
di mana hs-CRP merupakan penanda penting. Penelitian kami lebih
jauh mengkonfirmasi sudut pandang ini.
Singkatnya, dalam penelitian cross-sectional dengan ukuran sampel
yang besar ini, kami menemukan bahwa usia, kebiasaan merokok,
hipertensi, neuropati diabetik, hs-CRP dan hiperurisemia merupakan
faktor risiko independen untuk PAD pada pasien lansia dengan DMT2.
Keterbatasan penelitian:
Dalam kelompok PAD beberapa pasien bergejala dan beberapa
asimtomatik. Jika perbandingan dilakukan antara pasien ini,
informasi tambahan dapat diperoleh untuk memfasilitasi pemahaman
tentang faktor risiko terkait, sedangkan studi banding tidak dilakukan.
Selain itu, penelitian ini lebih jauh membuktikan beberapa sudut
pandang dari literatur yang diterbitkan sebelumnya, tetapi beberapa
sudut pandang kontroversial masih tersedia. Oleh karena itu, lebih
banyak penelitian harus dilakukan di masa mendatang.
Ucapan Terima Kasih: Studi ini didukung oleh proyek
penelitian dan pengembangan utama Cangzhou,
No.183302057.
Dukungan Hibah & Pengungkapan Keuangan: Itu
proyek rencana penelitian dan pengembangan utama Cangzhou,
No.183302057
Konflik kepentingan: Tidak ada.
REFERENSI
1. Akalu Y, Penyakit Arteri Perifer Birhan A. dan Faktor Terkaitnya di antara
Pasien DiabetesMellitus Tipe-2 di Rumah Sakit Umum Debre Tabor,
Ethiopia Barat Laut. J Diabetes Res. 2020; 2020: 9419413. doi: 10.1155 /
2020/9419413 Adler AI, Stevens RJ, Neil A, Stratton IM, Boulton AJ,
2. Holman RR. UKPDS 59: hiperglikemia dan faktor risiko lain yang
berpotensi dapat diubah untuk penyakit pembuluh darah perifer pada
diabetes tipe-2. Perawatan Diabetes 200; 25 (5): 894-899. doi:
10.2337 / diacare.25.5.894
3. Tummala R, Banerjee K, Mahajan K, Ravakhah K, Gupta A. Utilitas indeks
ankle-brachial dalam skrining untuk penyakit arteri perifer di pedesaan India:
Sebuah studi cross-sectional dan tinjauan literatur. Indian Heart J.2018; 70
(2): 323-325. doi: 10.1016 / j.ihj.2017.07.012
4. Mejias SG, Ramphul K. Prevalensi penyakit arteri perifer di antara pasien
diabetes di Santo Domingo, Republik Dominika dan faktor risiko terkait.
Arch Med Sci Atheroscler Dis. 2018; 3: e35-e40. doi: 10.5114 /
amsad.2018.73527
5. Althouse AD, Abbott JD, Forker AD, Bertolet M, Barinas- Mitchell E,
Thurston RC, dkk. Faktor risiko insiden penyakit arteri perifer pada
diabetes Tipe-2: hasil dari Investigasi Revaskularisasi Angioplasti Bypass
pada Uji Coba Diabetes Tipe-2 (BARI 2D). Perawatan Diabetes. 2014; 37
(5): 1346-1352. doi: 10.2337 / dc13-2303
Pak J Med Sci September - Oktober 2020 Vol. 36 No. 6
6. Soyoye DO, Ikem RT, Kolawole BA, Oluwadiya KS, Bolarinwa RA,
Adebayo OJ. Prevalensi dan Korelasi Penyakit Arteri Perifer di Nigeria
dengan Diabetes Tipe-2. Adv Med. 2016; 2016: 3529419. doi:
10.1155 / 2016/3529419
7. Li J, Luo Y, Xu Y, Yang J, Zheng L, Hasimu B, Yu J, Hu D.Faktor risiko
penyakit arteri perifer dan hubungan antara pergelangan kaki rendah - indeks
brakialis dan kematian dari semua penyebab dan penyakit kardiovaskular pada
pasien China dengan diabetes tipe-2. Sekitar J 2007; 71 (3): 377-381. doi:
10.1253 / sekitar 71.377
8. Wang L, Du F, Mao H, Wang HX, Zhao S. Prevalensi dan faktor risiko
terkait penyakit arteri perifer pada pasien lanjut usia dengan diabetes
Tipe-2 di Wuhan, Cina Tengah. Chin Med J (Engl). 2011; 124 (24):
4264-4268
9. Tseng CH. Hubungan independen kadar asam urat dengan penyakit arteri
perifer pada pasien Taiwan dengan diabetes tipe-2. Diabet Med. 2004; 21
(7): 724-729. doi: 10.1111 / j.1464-5491.2004.01239.x
10. Balkanay OO, Omeroglu SN. [Pendekatan penyakit arteri perifer pada
orang tua]. Turk Kardiyol Dern Ars. 2017; 45 (Suppl-5): 96-101. doi:
10.5543 / tkda.2017.08444
11. Agboghoroma OF, Akemokwe FM, Puepet FH. Penyakit arteri perifer dan
korelasinya pada pasien dengan diabetes mellitus tipe-2 di rumah sakit
pendidikan di Nigeria utara: studi cross-sectional. BMC Cardiovasc Disord.
2020; 20 (1): 102. doi: 10.1186 / s12872-020-01395-3
12.
Yeboah K, Puplampu P, Yorke E, Antwi DA, Gyan B, Amoah AG.
Komposisi tubuh dan indeks pergelangan kaki-brakialis di Ghana dengan
penyakit arteri perifer asimtomatik di rumah sakit tersier. BMC Obes. 2016;
3: 27. doi: 10.1186 / s40608-016-0107-3
13. Sotoda Y, Hirooka S, Orita H, Wakabayashi I. Asosiasi Kadar Asam U rat
Serum dengan Iskemia Kaki pada Pasien dengan Penyakit Arteri Tepi
Setelah Pengobatan. J Atheroscler Thromb. 2017; 24 (7): 725-734. doi:
10.5551 / jat.37010
14. Xu C, Hou B, He P, Ma P, Yang X, Yang X, dkk. Pengaruh Neuroprotektif
Salvianolic Acid A terhadap Diabetic Peripheral Neuropathy melalui
Modulasi Nrf2. Oxid Med Cell Longev 2020; 2020: 6431459. doi: 10.1155 /
2020/6431459
MutluayR, Deger SM, Bahadir E, DurmazAO, Citil R, Sindel
15.
S. Asam urat merupakan prediktor penting untuk aterosklerosis dini hipertensi.
Ada Adv 2012; 29 (3): 276-286. doi: 10.1007 / s12325-012-0006-z
Kontribusi Penulis:
ZS, YCZ: Merancang proyek dan melakukan analisis statistik,
ZS, YCZ, YZ & SQL: Melakukan pendataan dan penulisan
naskah,
ZS & YCZ: Melakukan review, persetujuan akhir naskah dan
bertanggung jawab atas integritas penelitian.
Penulis:
1. Zhang Shou
2. Yongcai Zhao
3. Yan Zhang
4. Shaoqing Li
1-4: Departemen Endokrinologi,
Rumah Sakit Pusat Cangzhou,
Cangzhou, Provinsi Hebei, 061001, Tiongkok.
www.pjms.org.pk 1348