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Aspergillosis in Green-winged Saltators (Saltator similis) Participants in Bird

Singing Competitions

Article  in  Acta Scientiae Veterinari · January 2012

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11 authors, including:

Laerte Ferreiro Veronica Rolim

Universidade Federal de Mato Grosso (UFMT) Universidade Federal do Rio Grande do Sul
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SEE PROFILE SEE PROFILE

Suyene Oltramari de Souza Flademir Wouters

Faculdade meridional- IMED Universidade Federal de Lavras (UFLA)
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 Acta Scientiae Veterinariae, 2012. 40(4): 1084.

CASE REPORT ISSN 1679-9216 (Online)

Pub. 1084

Aspergilose em trinca-ferros (Saltator similis) competidores de canto

Aspergillosis in Green-winged Saltators (Saltator similis) Participants in Bird Singing Competitions
Andréia Spanamberg1,2, Renata Assis Casagrande 2,3, Laerte Ferreiro1,2, Veronica Machado Rolim 2,3,
Suyene Oltramari de Souza3, Igor Christian Magno Gonçalves4, Luiz Gustavo Schneider de Oliveira2,3,
Flademir Wouters2,3, Angelica Terezinha Barth Wouters2,3, Carla Suertegaray Fontana5 & David Driemeier 2,3

ABSTRACT

Background: Aspergillosis is the most common mycosis in birds, which are considered potential host also susceptible to the infection
by Aspergillus spp. The clinical signs of the disease are often related to the respiratory tract, although other organs or systems may be
affected. Signs are generally either not specific or may be directly related to the extent of the lesions in the respiratory tract (rhinitis,
changes in the vocalization and dyspnea). The aim of this study was to describe and characterize three cases of aspergillosis in Green-
winged saltators (Saltator similis), based on reference standard diagnostics of this mycosis.
Cases: Three Green-winged adult male saltators that had been participating weekly for three months in bird singing contests were referred
to a private veterinary clinic. The clinical evaluation revealed pronounced hoarseness (3/3) and intense dyspnea (1/3). The animals were
allocated to a warmed (280C) oxygen chamber at 65% relative humidity. All birds were nebulized with saline solution and hyaluroni-
dase. In addition, the birds were treated orally with complex vitamins B, A, D and E and intravenously either with dexamethasone and
doxycycline (Case 1), azithromycin (Case 2) or metronidazole-enrofloxacin combination (Case 3), in association with the use of Arnica
Montana CH6 in the drinking water, and fluid therapy (5% glucose, Ringer-lactate and saline solution). In spite of the therapeutic treat-
ments, the birds died three days after the hospitalization. The necropsy examination revealed: syrinx with yellowish content ranging
from 2 to 5 mm diameter occluding the lumen (3/3) and the lungs were diffusely reddened (3/3) with yellowish areas of 2 mm (1/3).
The histologic findings included proliferation of connective tissue in the mucosa and submucosa of the syrinx and granulomas formation
in the lumen with necrotic centers that had large amounts of branched and septate hyphae with radiated arrangement. A large amount
s of hyphae were observed in granulomas in the lungs. The mycological culture (Sabouraud Dextrose Agar and Malt Extract Agar) of
lung fragments and syrinx from all three birds allowed the isolation of colonies of Aspergillus fumigatus.
Discussion: In Brazil, there are sparse reports of aspergillosis, mainly for native species of birds in captivity. The disease has been
often diagnosed in migratory marine birds (treated at specific rehabilitation centers) and, occasionally, in wild birds or in animals raised
in commercial poultry farms. The presence of fungal propagules in the respiratory system may cause colonization (a potential latent
infection), condition that allows the fungal isolation from the lung tissue. However, under stress conditions or in a fall in immunity, as
observed in this case study involving birds that intensively participate in singing competitions, it is often observed an evolution from the
colonizing stage to range of clinical symptoms indicative of aspergillosis. The adoption of preventive measures to reduce the spreading
of fungal propagules in the environment is essential, as well as proper feeding and hydration, a minimization of stress-related issues
during animal management and transport, the rational use of drugs, and conditions that may favor the development of opportunistic
mycoses, such as aspergillosis, which is the most common fungal disease in the world. The reported cases of aspergillosis in the lungs
and syrinx of Green-winged saltators emphasizes the importance of a conclusive diagnosis for the disease based on the detection of
fungal structures at the histopathological examination associated with the isolation of the agent in a fungal culture. The occurrence of
aspergillosis may cause a significant loss of native bird species maintained in captivity, which is a serious concern when related to the
preservation of the diversity of the Brazilian avian fauna.

Descritores: aspergilose, aspergilose pulmonar, Aspergillus fumigatus, trinca-ferro, doença respiratória.

Keywords: aspergillosis, pulmonary aspergillosis, Aspergillus fumigatus, Green-winged Saltator, respiratory disease.

Received: May 2012 www.ufrgs.br/actavet Accepted: July 2012

1
Setor de Micologia, Faculdade de Veterinária (FaVet), Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS), Porto Alegre, RS, Brazil.
2
Programa de Pós-graduação em Ciências Veterinárias (PPGCV), UFRGS. 3Setor de Patologia Veterinária, FaVet, UFRGS, Porto Alegre. 4Hospital Veteri-
nário CiaBichos, Joinville, SC, Brazil. 5Laboratório de Ornitologia, Museu de Ciências e Tecnologia, Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul
(PUC-RS), Porto Alegre. CORRESPONDENCE: A. Spanamberg [andreiaspanamberg@yahoo.com.br - Fone: +55 (51) 3308-6964]. Setor de Micologia,
Faculdade de Veterinária - UFRGS. Avenida Bento Gonçalves n. 9090, Bairro Agronomia. CEP 91540-00 Porto Alegre, RS, Brazil.

1
A. Spanamberg, R.A. Casagrande, L. Ferreiro, et al. 2012. Aspergilose em trinca-ferros (Saltator similis) participantes
em competições de canto.
INTRODUÇÃO
As espécies de Aspergillus estão relacionadas
entre os mais comuns fungos filamentosos ubiquitários
e sapróbicos, e são encontradas no solo, materiais orgâ-
nicos, água, ambientes internos e em muitos outros
locais de todos os continentes [21]. Embora o gênero
contenha mais de 250 espécies [10], somente um nú-
mero limitado delas tem sido descrito como causador
de infecções oportunistas de animais e humanos.
Aspergilose, causada principalmente por
A. fumigatus, é a micose mais comum das aves. A
doença ocorre em uma grande variedade de espécies,
sendo estas consideradas como potenciais hospedeiros
suscetíveis à infecção por Aspergillus [4,17]. As mani-
festações da doença dependem dos órgãos ou sistemas
envolvidos, porém frequentemente acomete o sistema
respiratório, com lesões nos sacos aéreos e pulmões
[4]. Os sinais clínicos são geralmente não-específicos
(letargia, inapetência e anorexia) ou podem estar rela-
cionados com alterações do trato respiratório (rinite,
mudança de vocalizações, dispneia) [17]. As formas
da doença relatadas até agora em aves incluem asper-
giloma focal e/ou multifocal além de infecções disse-
minadas. Tipicamente os pulmões e sacos aéreos são
afetados, com formação de nódulos caseosos ou placas,
e granulomas com áreas necróticas, podendo ocorrer
disseminação hematógena para outros orgãos. Lesões
localizadas também podem ser observadas na traqueia
e na siringe, neste caso podendo ocorrer obstrução
parcial ou total do lúmen respiratório, ocasionando
mudança ou perda de voz, dispneia e morte [14,17].
O objetivo desse relato é descrever três casos
de aspergilose causada por Aspergillus fumigatus em
trinca-ferros (Saltator similis), diagnosticados através
do padrão de referência da doença (cultura fúngica
e histopatologia).
RELATO DOS CASOS
Três trinca-ferros (Saltator similis), machos,
adultos, de origem desconhecida foram encami-
nhados, na mesma semana, a uma clínica veterinária
para atendimento. Essas aves estavam participando
semanalmente de torneios de canto há aproximada-
mente três meses.
Na avaliação clínica observou-se rouquidão
pronunciada (casos 1, 2 e 3) e dispneia intensa (caso
3). As aves foram internadas e permaneceram em câ-
mara de oxigênio com aquecimento (280C) e umidade
2
Acta Scientiae Veterinariae. 40(4): 1084.
relativa de 65% e realizou-se nebulização com solução
fisiológica e hialuronidase (15 min, TID). Além disso,
administrou-se por via oral vitaminas do complexo B,
A, D e E e por via parenteral dexametasona (1,2 mg/Kg,
SID) (caso 1), doxiciclina (8 mg/Kg, BID) (caso 1),
azitromicina (80 mg/Kg, SID) (caso 2) e metronidazol
associado a enrofloxacina (50 mg/Kg, SID e 15 mg/
Kg BID, respectivamente) (caso 3), além de Arnica
Montana CH6 na água de beber e fluidoterapia (gli-
cose 5%, ringer com lactato e solução fisiológica). A
alimentação durante a internação foi à base de larvas,
frutas diversas e/ou pimenta, além de papa para filhotes.
Todas as aves morreram três dias após a internação.
A necropsia foi realizada no Setor de Patologia
Veterinária (SPV) e a cultura fúngica no Laboratório do
Setor de Micologia, Faculdade de Veterinária (FaVet),
Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS),
Porto Alegre, RS, Brasil.
Fragmentos de órgãos foram coletados, fixados
em formalina tamponada a 10%, processados roti-
neiramente para histologia e corados pelo método de
Hematoxilina e Eosina (HE) e Grocott (EasyPath®)1.
Para o diagnóstico micológico, os fragmen-
tos de pulmões e siringe foram semeados em Ágar
Sabouraud2 e Ágar Malte2 (370C por 7 dias), am-
bos acrescidos de cloranfenicol para isolamento de
Aspergillus spp. Para auxiliar a identificação da espé-
cie, os isolados foram repicados em Ágar Czapeck-
Dox2 (250C por 7 dias).
Na necropsia observou-se que as aves estavam
em estado corporal regular (casos 1 e 3) ou magra (caso
2). Evidenciou-se na siringe uma massa amarelada
de aproximadamente 2 mm (caso 1) e 5 mm (casos
2 e 3) de diâmetro que ocluía o lúmen (Figura 1). Os
pulmões estavam difusamente avermelhados (casos
1, 2 e 3) com áreas amareladas de 2 mm de diâmetro
(caso 2) (Figura 2).
Na avaliação histológica das três aves obser-
vou-se na mucosa e submucosa da siringe proliferação
de fibroblastos e neovascularização difusa moderada
a acentuada. No lúmen havia extensa área de necrose
caseosa com deposição de fibrina e debris celulares
circundado por infiltrado de macrófagos, raras células
gigantes multinucleadas e heterófilos (Figura 3). Nes-
sas áreas de necrose havia grande quantidade de hifas
basofílicas ou transparentes, septadas, ramificadas,
a maioria das vezes, em ângulo agudo com arranjo
geralmente irradiado.
A. Spanamberg, R.A. Casagrande, L. Ferreiro, et al. 2012. Aspergilose em trinca-ferros (Saltator similis) participantes
em competições de canto.
Nos pulmões evidenciou-se nos brônquios
secundários (caso 2), parabrônquios e capilares aéreos
(casos 1, 2 e 3) granulomas multifocais caracterizados
por um centro necrótico com deposição de fibrina e
debris celulares circundado por grande quantidade de
macrófagos epitelióides e raras células gigantes multi-
nucleadas, heterófilos e fibroblastos. Nesses granulomas
visualizava-se grande quantidade de hifas hifas morfo-
logicamente semelhante aquelas observadas na siringe
Figura 1. Aspergilose em trinca-ferro (caso 2). Siringe com uma massa amarelada
de aproximadamente 5 mm de diâmetro ocluindo o lúmen (seta).
Figura 3. Aspergilose em trinca-ferro (caso 3). Na mucosa e submucosa
da siringe observa-se fibrose difusa moderada (setas). No lúmen há ex-
tensa área de necrose caseosa com deposição de fibrina e debris celulares
(asteriscos) [HE, Obj. 4].
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(Figura 4). No caso 1 ainda foram evidenciadas hifas
invadindo a parede de vaso e formação de um granuloma
no lúmen vascular associado às hifas (Figura 5). Na
pleura havia formação de granulomas multifocal mode-
rado (caso 2). Em todas as aves, as hifas apresentavam
marcação positiva na coloração de Grocott (Figura 6).
Na cultura micológica dos fragmentos de
pulmão e siringe dos três trinca-ferros foi isolado
Aspergillus fumigatus.
Figura 2. Aspergilose em trinca-ferro (caso 2). Pulmões difusamente
avermelhados com áreas amareladas de 2 mm de diâmetro (setas).
Figura 4. Aspergilose em trinca-ferro (caso 1). No pulmão há um granu-
loma caracterizado por um centro necrótico com deposição de fibrina e
debris celulares (asterisco) circundado por macrófagos epitelióides e raros
heterófilos. Evidenciam-se hifas basofílicas, septadas e ramificadas em
ângulo agudo (seta) [HE, Obj. 20].
3
A. Spanamberg, R.A. Casagrande, L. Ferreiro, et al. 2012. Aspergilose em trinca-ferros (Saltator similis) participantes
em competições de canto.
Figura 5. Aspergilose em trinca-ferro (caso 1). Evidenciam-se hifas in-
vadindo a parede do vaso sanguíneo (seta) com formação de granuloma no
lúmen vascular (asterisco) em meio a hifas (cabeça de seta) [HE, Obj. 40].
DISCUSSÃO
A ocorrência de aspergilose em aves é am-
plamente documentada na literatura internacional
[5,8,20]. Já no Brasil, são poucos os relatos da doença,
principalmente em espécies nativas, sendo a mesma
diagnosticada em aves marinhas migratórias como os
pinguins de Magalhães [19], normalmente atendidas
em centros de reabilitação, e ainda, eventualmente,
em outras espécies silvestres, domésticas e comerciais
[3,6,12,13,18].
O trinca-ferro-verdadeiro (Saltator similis) é
um pássaro da família Cardinalidae [7]. É também
conhecido como esteves, tico-tico-guloso, bico-de-
ferro, pixarro e trinca-ferro-de-asa-verde em diferen-
tes regiões do Brasil [16]. Existem duas subespécies
distribuídas na porção meridional da América do Sul:
Bolívia, Paraguai, Argentina e Uruguai. No Brasil
distribui-se na região leste, da Bahia ao Rio Grande do
Sul, e central [7,15]. Habita beiras de matas, matas ci-
liares e secas, cerrados e capoeiras, porém é geralmente
associada ao estrato médio e superior de florestas. O
trinca-ferro-verdadeiro possui dieta principalmente
insetívora, embora também se alimente de frutos e
folhas. Apesar de não ser mundialmente ameaçada de
extinção, é uma espécie muito cobiçada para manuten-
ção em cativeiro devido, principalmente, ao seu canto
melodioso. A captura ilegal constitui uma ameaça a esta
e outras espécies de pássaros nativos brasileiros e tem
levado algumas populações de trinca-ferro-verdadeiro
à extinção em determinados locais no Brasil [16].
4
Acta Scientiae Veterinariae. 40(4): 1084.
Figura 6. Aspergilose em trinca-ferro (caso 1). Foco de necrose pulmonar
com hifas septadas, ramificadas em ângulo agudo com arranjo irradiado
[Grocott, Obj. 20].
Em contraste com os mamíferos, as aves
são particularmente sensíveis às infecções causadas
por espécies do gênero Aspergillus, especialmente
A. fumigatus e A. flavus. A onipresença dos organis-
mos sugere que as aves possam ser portadoras dos
fungos, embora não desenvolvam a doença, caracte-
rizando o quadro de colonização, ou então tenham a
doença na forma crônica. Além disso, fatores como
condições ambientais desfavoráveis (ventilação re-
duzida, mudanças bruscas de temperatura), estresse
de criação/habitat/transporte, esforço físico, lesões
traumáticas, tratamento com antimicrobianos e/ou
corticosteróides, alimentação inadequada, conco-
mitantemente com a inalação massiva de conídios
influenciam a ocorrência da doença [17]. No presente
relato, as aves estavam participando semanalmente
de torneios de canto durante os últimos três meses
de vida, condição que pode ter desencadeado e/ou
favorecido o desenvolvimento da micose.
Estudos sobre aspectos anatomopatológicos de
aspergilose em aves descrevem que a presença de coní-
dios no sistema respiratório pode levar a uma infecção
latente sem sintomas clínicos e lesões macroscópicas,
quadros que podem resultar frequentemente no isola-
mento do fungo em pulmões de aves saudáveis [1,2].
Também já foi sugerido que possa ocorrer diminuição
da resistência imunológica associada a algum estresse,
como uma doença infecciosa, uma substância tóxica e/
ou desnutrição [9], desencadeando quadros de aspergi-
lose aguda e/ou disseminada. Dessa forma, o presente
relato sobre diagnóstico de aspergilose nos pulmões e
A. Spanamberg, R.A. Casagrande, L. Ferreiro, et al. 2012. Aspergilose em trinca-ferros (Saltator similis) participantes
em competições de canto. Acta Scientiae Veterinariae. 40(4): 1084.

siringe de exemplares de trinca-ferros enfatiza a neces-
sidade de que o diagnóstico definitivo da doença seja
baseado no isolamento de A. fumigatus e na detecção
do mesmo no exame histológico [11].
A ocorrência de aspergilose, em relação à
preservação da diversidade da fauna ornitológica
brasileira, pode causar importante número de óbitos de
aves nativas mantidas em cativeiro. É imprescindível
a adoção de medidas preventivas com a finalidade de
reduzir a dispersão de conídios no ambiente, fornecer
alimentação e hidratação adequadas, diminuir o es-
tresse na criação e no transporte, além do uso racional
de medicamentos, condições que podem favorecer o
desenvolvimento de micoses oportunistas, entre as
quais, aspergilose é a mais frequente no mundo.
NOTAS INFORMATIVAS
1Bio-Optica Milano s.p.a, Milão, Itália.
2HIMEDIA Laboratories, Mumbai, Índia.
Declaration of interest. The authors report no conflicts of
interest. The authors alone are responsible for the content and
writing of the paper.

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Pub. 1084
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