Journal of Experimental Marine Biology and Ecology 329 (2006) 174 – 186

www.elsevier.com/locate/jembe

Feeding and territorial behavior of Paralvinella sulfincola,

a polychaete worm at deep-sea hydrothermal vents of
the Northeast Pacific Ocean
Damien Grelon a,b, Marie Morineaux a,b, Gaston Desrosiers b, S. Kim Juniper a,c,*
a
GEOTOP Research Centre, Université du Québec à Montréal, P.O. Box 8888, Downtown Postal Station, Montréal (Québec), Canada H3C 3P8
b
Institut des Sciences de la mer de Rimouski (ISMER), Université du Québec à Rimouski, 310 des Ursulines, Rimouski (Québec), Canada G5L 3A1
c
Département des Sciences Biologiques, Université du Québec à Montréal, P.O. Box 8888, Downtown Postal Station, Montréal (Québec),
Canada H3C 3P8
Received 15 March 2005; received in revised form 17 August 2005; accepted 23 August 2005

Abstract

Behavioral adaptations to the severe nature and high faunal densities of hydrothermal vent habitats have received little attention
from researchers. In this study, video and digital still imagery were analyzed to document the feeding and general behavior of the
polychaete Paralvinella sulfincola at deep-sea vents on the Juan de Fuca ridge (North-East Pacific). This worm lives in mucous
tubes on the actively growing portions of sulphide mineral chimneys and is considered to be the pioneering macrofaunal species in
this habitat. We identified 6 recurrent behavior patterns, including antagonistic territoriality between neighboring conspecifics. The
latter likely explains the regular spatial distribution of P. sulfincola populations on the substratum they colonize, and the observed
confinement of feeding and exploration activities to a definable territory around the tube opening. Territory size, territorial overlap
and density were significantly related to body weight, further supporting the importance of size and aggressive encounters in the
maintenance of the worm’s feeding area. During feeding, P. sulfincola uses its buccal tentacles to gather particles from the
substratum using two different capture modes: seizing single macro-particles and aggregation of small particles.
D 2005 Elsevier B.V. All rights reserved.

Keywords: Feeding behavior; Hydrothermal vents; Juan de Fuca Ridge; Paralvinella sulfincola; Spatial distribution; Territorial behavior

1. Introduction reducing substances present in hydrothermal fluids

Deep-sea hydrothermal vents host dense, high bio-
mass assemblages of benthic invertebrates nourished by
the chemolithoautotrophic production of organic matter
by bacteria that oxidize hydrogen sulphide and other
* Corresponding author. GEOTOP Research Centre, Université du
Québec à Montréal, P.O. Box 8888, Downtown Postal Station, Mon-
tréal (Québec), Canada H3C 3P8. Tel.: +1 514 987 3000x6603; fax:
+1 514 987 3635.
E-mail address: juniper.kim@uqam.ca (S.K. Juniper).
0022-0981/$ - see front matter D 2005 Elsevier B.V. All rights reserved.
doi:10.1016/j.jembe.2005.08.017
(Grassle, 1985; Tunnicliffe, 1991). While most vent
species are endemic to this habitat, all are related to
organisms found in other marine benthic habitats and
their ability to exploit the energy-rich deep-sea vents
appears to be related to a combination of physiological
and behavioral adaptations. Considerable research ef-
fort has been directed at understanding the physiology
of vent organisms, particularly in relation to inverte-
brate–microbial symbioses (Nelson and Fisher, 1995;
Van Dover, 2000) and mechanisms that permit vent
species to tolerate the hydrogen sulphide (Martineu et
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186 175

al., 1997; Zal et al., 1998) and heavy metals that are
abundant in vent fluids (Cosson and Vivier, 1997;
Yurkov and Csotonyi, 2003). In contrast, behavioral
adaptations have received considerably less attention,
despite high macrofaunal densities (Sarrazin and Juni-
per, 1999) that suggest competition for space, and sharp
physico-chemical gradients that require motile organ-
isms to respond to temperature and chemical signals.
The alvinellid worms, found at hydrothermal vents
in the Eastern Pacific, are pioneering species that col-
onize the most severe hydrothermal vent habitats where
they can constitute the major part of the biomass (Fus-
tec et al., 1987; Desbruyères and Laubier, 1991; Sarra-
zin and Juniper, 1999). Worms of the genus Alvinella,
the Pompeii worms, live in tubes on black and white
smoker chimneys at vents on the East Pacific Rise, and
have been observed actively moving at temperatures in
excess of 50 8C. At hydrothermal vent fields in the
Northeast Pacific, a related species known as Paralvi-
nella sulfincola Desbruyères and Laubier, the sulfide
worm, occupies a similar habitat on high temperature
sulphide mineral edifices (Tunnicliffe et al.). Popula-
tions of P. sulfincola frequently form monospecific
colonies on hydrothermal chimney surfaces, along a
front between tolerable physico-chemical conditions
and bare surfaces where temperatures are too high for
colonization (Juniper et al., 1992; Sarrazin et al., 1997).
Temperatures of 20–80 8C have been measured on

Fig. 1. (A–D) Spatial distribution of Paralvinella sulfincola populations in sulfide edifice habitats on the S&M edifice complex, Endeavour
Segment, Juan de Fuca Ridge. (A) Evenly distributed P. sulfincola population on bulbous chimney at 9 m from edifice base. (B) Dense P. sulfincola
population on sulfide flange near edifice base. (C) Transition from P. sulfincola population at growing edge of sulfide flange to mixed community of
vestimentifera, limpets and other polychaetes on older surfaces. Same flange as in (B). (D) Several populations (circled) of P. sulfincola on approx.
1.5 m high chimney in upper reaches of edifice.
176 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186

surfaces colonized by P. sulfincola (Juniper et al., 1992) sulfide chimneys, as part of the so-called high-flow tube-
and Lee (2003) has recently shown that P. sulfincola worm assemblage (Sarrazin and Juniper, 1999). Howev-
can survive experimental exposure to temperatures up er, the behavior of the sulfide worms in this habitat
to 50–56 8C. Adult sulphide worms are 20–70 mm long cannot be observed without severe disturbance (i.e. re-
and live in a mucous tube, occasionally open at both moving the overlying tubeworms), so observations were
ends, which they secrete and attach to the mineral confined to the much more common, single-species
substratum (Tunnicliffe et al., 1993). Tubes are multi- colonies. We examined the feeding behavior of P. sul-
layered and are colonized by filamentous microorgan- fincola in order to identify how and where food was
isms, particularly on the outer surface (Juniper, 1994). acquired, and used behavioral observations to define the
Both solitary and aggregated tubes can be found in the size of individual feeding areas and their degree of
same habitat. Aggregated tubes are joined longitudinal- overlap. Early in our observations, we discovered evi-
ly, often forming a star or fan pattern, and individual dence for territoriality, and the study was expanded to
worms in the aggregates each have their own tube allow further investigation of this phenomenon.
opening.
Adult sulfide worms first appear on newly formed 2. Material and methods
substrata during early stages of secondary mineraliza-
tion when decreasing porosity of chimney walls reduces 2.1. Study sites
outward diffusion of high temperature fluids, lowering
temperatures and toxin concentrations to tolerable 2.1.1. Axial Volcano
levels. Time-series imagery (Juniper et al., 1992) Seafloor imaging and sampling work were carried
showed that the sulfide worms responded behaviorally out using the remotely operated submersible ROPOS.
to the growth of sulphide edifices, by migrating and All samples of P. sulfincola populations and most video
building new tubes in order to remain near the leading recordings for behavioral studies were obtained in the
edge of accreting mineral surfaces (Fig. 1). Where ASHES vent field (1545 m. depth) on Axial Volcano
chimney growth is rapid, worm colonization can ad- (Juan de Fuca Ridge, 45V95WN, 130VW), a hydrother-
vance at a rate of 1 cm or more per day (Juniper et al., mally active seamount that sits astride the Juan de Fuca
1992), although other observations (Juniper, unpub- Ridge (Fig. 2). Worm populations were studied at three
lished) suggest that more stable worm populations hydrothermal edifices in the ASHES field: the Hell,
and substrata are also common. The Juniper et al. Phoenix-Hillock and Medusa edifices, ranging in height
(1992) study and others (Tunnicliffe, 1988; Juniper, from 1 m (Medusa) to 8 m (Hell), were visited between
1994; Morineaux et al., 2002) proposed that P. sulfin- 1998 and 2003. All sites occur within a radius of 20 m.
cola derives its nutrition by deposit feeding or grazing
on microbial biofilms that form on the substratum
surface. The worm has a typical detrivorous buccal
morphology, including buccal tentacles.
The fact that P. sulfincola usually forms monospecific
colonies on the substratum has permitted the species to
be used as a model system to study the influence of vent
invertebrates on hydrothermal mineralization (Juniper et
al., 1992) and on microbial growth and diversity (Juni-
per, 1994; Pagé et al., 2004). In these studies, interpre-
tation of the worm’s influence on other processes has not
been confounded by the presence of other macrofaunal
species. In the study reported here, we further exploit
these single species colonies to gain some first insights
into the role of behavior in controlling the exploitation of
substrata and food resources by non-symbiotic vent
organisms. Individual P. sulfincola are abundant and
easily observed against the bare rock surface that they
colonize, and the near-absence of other macrofaunal
species simplifies the interpretation of behavior. This Fig. 2. Location of the Juan de Fuca Ridge, in the northeast Pacific
species does occasionally colonize more stable parts of Ocean.
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
Worms were sampled using the ROPOS suction sam-
pling device fitted with 200 Am filters, or by collection
of portions of mineral chimney with one of the ROPOS
manipulator arms. Sampled worm populations were the
source of information for all quantitative behavioral
studies and population studies.
2.1.2. Endeavour segment
Additional video recordings and digital photos were
acquired during ROPOS dives on the Main Endeavour
hydrothermal vent field (2200 m depth, Lat. 47857VN,
Long. 129808 W), located on the Endeavour Segment
of the Juan de Fuca Ridge (Fig. 2). Imagery was
collected from populations on the Smoke and Mirrors
and Salut edifices in 2001–2003.
2.2. Behavioral observations
2.2.1. Seafloor video recordings and digital imaging
All imagery was acquired from cameras mounted on
ROPOS during dive programs between 1997 and 2003.
Most behavioral studies used video imagery from 1998
and 1999 ROPOS dives. Video records were obtained
using a Sony DXC-990, three-CCD colour camera
equipped with a 16 optical zoom. The field of view
was illuminated using 3  1000 W arc lamps plus sev-
eral incandescent lamps, all mounted on the bow of the
submersible. Video signals from the ROPOS camera
were transmitted as RGB or Component video through
a fibre optic cable to the support vessel, where they
were recorded on Betacam or S-VHS tape. Dives in
2002 and 2003 were also recorded in digital video
format on MiniDV and DVCam tape. Because of the
small size of the study subjects, considerable care was
taken to optimize the quality of video recordings. Two
parallel lasers mounted 100 mm apart on the camera
body provided scale in video images. Image scaling for
each analyzed surface used a 2-step calibration of dig-
itized video frames, designed to minimize error result-
ing from the flattening of substratum relief in 2-D
images, and from operator inaccuracies during on-
screen measurements in images. For the first scaling
step, digitized video frames representing 3 different
viewing angles of the same surface were selected, and
scale was fixed in each frame from the laser points,
using the IP Lab SpectrumR software package (Grehan
and Juniper, 1996). Next, the distance between a pair of
objects visible in all three frames was measured 3 times,
using the SpectrumR measurement tool and each fra-
me’s respective calibration. The mean (n = 9) distance
between the two objects was then used to scale the
scene, using SpectrumR, for all viewing angles. Scenes
177
where the coefficient of variation for the scaling mea-
surements exceeded 5% were excluded from quantita-
tive analyses.
Digital still photos were acquired with a deep-sea
version of the Sony Cyber-Shot DSC-F707 five mega-
pixel digital camera, remotely controlled from the sur-
face. Photos were used to illustrate distribution and
behavior patterns. For the latter, several 20-s interval
photo time-series were taken, in order to capture the
different behavior patterns. The digital still camera
used the submersible’s arc and incandescent lights for
illumination.
2.2.2. Image analysis
For behavioral studies, video imagery was analyzed
using an analog S-VHS video editing suite to control
tape playback, identify behavioral patterns and deter-
mine their duration, to document behavioral sequences
and to compile separate tapes of individual behavioral
patterns for detailed analysis. Some of the feeding
behavior studies, conducted in 2002 and 2003 used
digital video recordings, which were analyzed using a
similar approach on a computer-based digital editing
system (Apple’s Final Cut Pro).
Worm distribution, density and feeding area were
quantitatively determined from digitized video frames,
using the laser scaling technique outlined above. A
biometric tool was also developed for in situ deter-
mination of wet weight of individual worms from
mean length of branchiae measured on-screen in
digitized video frames. The latter determination used
a linear regression (r 2 = 0.933, n = 457, P b 0.001) of
body weight (wet) versus mean length of branchiae,
derived from sampled populations of P. sulfincola
from these same study locations (Grelon, 2001).
The branchiae were consistently visible in imagery
and frequently spread out over the substratum where
several could be measured for each individual. The
dark colour of the branchiae contrasted sharply with
the light-coloured substratum. The detection limit for
this method was a body weight of 101.6 mg body
weight (wet), which corresponds to a body length of
1.83 mm.
Digital still images, available later in our study, were
primarily used for high-resolution documentation of
behavioral sequences observed in video imagery, and
to study the colonization of P. sulfincola tubes by
smaller P. sulfincola and other organisms.
2.2.3. Spatial distribution and individual activity areas
The spatial distribution of individual worms in P.
sulfincola populations was studied in digitized video
178 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
frames, using the described laser scaling method to
superimpose a cm-scale x–y grid on digital images,
and assign x–y coordinates to individual tube openings.
The regularity or non-regularity of worm (tube open-
ing) distribution patterns were then determined objec-
tively by Nearest Neighbor Analysis (Clark and Evans,
1954), using the Spatial Pattern Analysis software de-
veloped by Fernandez et al. (1993).
The substratum surface area utilized by individual
worms was determined from repeated viewings of the
10-min observation sequences. Points delimiting the
extremities of the zone explored by the worm, in rela-
tion to its tube opening, were marked on a scaled,
digitized video frame and a contour was drawn by
joining points. The area encompassed by the contour
was quantified using the area tool in IP Lab
SpectrumR. Activities areas were determined for all
visible worms at the Sanctuaire site during the first
and second visits, as well as for all worms seen during
the third visit to the Pork Chop site, plus 10 more
worms randomly selected from the other sites. In situ
wet weight estimates, using the method described
above, were derived from digitized images of these
same worm populations, in order to examine the rela-
tionship of individual worm size to activity area and
behavioral patterns.
2.2.4. Behavioral repertoire and time budget
Video recordings of P. sulfincola populations varied
in length from 10 to 30 min. A preliminary analysis
revealed 6 recurrent behavior patterns, all of which
could be observed within a 10-min time interval.
Extending the observation period to 15 min in several
test populations yielded no significant change in fre-
quency of behavioral patterns (Grelon, 2001). A sev-
enth behavior, migration, was seen only rarely (see
below). The frequency and duration of individual re-
current behavior patterns were therefore determined
from 10-min video playback observation sessions,
where worm activity was noted at 1-s intervals. A
total of 75 individual worms at different sites within
the ASHES vent field were separately observed, with a
minimum of 10 individuals per site.
2.2.5. General behavior patterns
Repeat patterns and order of occurrence of the 6
recurrent behaviors were analyzed using transition ma-
trices (Lehner, 1979). Frequencies of preceding and
following behaviors were tabulated for each behavior
pattern and significant transitions were recognized by
simple approximation derived from Castellan’s (1965)
method of partitioning contingency tables. By this
method, any cell in the transition matrix with a trans-
formed frequency greater than v 20.05 (1 1/r) (df = 1;
r = number of categories) was considered significant
beyond the 0.05 level. The transformed frequency
was determined as the observed frequency minus the
expected frequency, divided by the square root of the
expected frequency. The expected frequency for each
cell is equal to the product of the corresponding row
and column divided by the total number of behaviors
(Miron et al., 1992).
2.2.6. Feeding behavior
Feeding behavior patterns were analyzed using the
approach developed by Goerke (1976) for the poly-
chaete Nereis virens. Later in the study, a special effort
was made to obtain close-up images of particle capture
by P. sulfincola, using its buccal tentacles. Most video
recordings used for behavioral observations were down
looking, resulting in the buccal apparatus being ob-
scured by the branchial crown.
3. Results
3.1. Spatial distribution
3.1.1. Regularity of distribution
The overall mean density of P. sulfincola popula-
tions across all sites was 34.1 individuals/dm2
(S.D. = 9.8, n = 9). At the Sanctuaire and Pork Chop
sites, densities fluctuated over a 10-day period between
repeat visits (Sanctuaire—33.7, 47.6 and 31.7 ind./dm2;
Pork Chop—26.3 and 46.9 ind./dm2). Four of the six P.
sulfincola populations studied had significant regular
distributions of individuals on the substratum (Nearest
Neighbor Analyses), while for the other two, the anal-
yses could not identify a statistically significant
( P b 0.05) distribution pattern (Table 1). Two of the
sites with regular distributions maintained their patterns
during repeat visits over a 12-day period in 1998. There
was no apparent relationship between worm density
and distribution patterns.
3.1.2. Activity area
The 20–70-mm-long worms explored a substratum
area ranging from 25 to 2500 mm2, with a mean of
488.7 mm2 (S.D. = 386.5). While there were no signif-
icant between-site differences in mean activity area,
individual areas varied by a factor of up to 100 within
a given site. Among the 70 individual activity areas
mapped, overlap of activity areas between neighboring
individuals averaged 48.5% (S.D. = 27.6), and ranged
from 1.9% to 100%.
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186 179

Table 1
Distribution and density of Paralvinella sulfincola populations at different hydrothermal vent sites in the ASHES vent field of Axial Volcano, Juan
de Fuca Ridge
Site Observed distribution Area analyzed Worm density
(ind/dm2 F S.D.)
Sanctuaire—first visit Regular (*) 14  7 (98 cm2) 33.5 F 8
Sanctuaire—second visit Regular (**) 10  7 (70 cm2) 47.6 F 8
Sanctuaire—third visit Regular (***) 12  21 (252 cm2) 31.7 F 5
White Land Random (ns) 99 (81 cm2) 30.3 F 5
Shut Down Regular (***) 11  22 (242 cm2) 38.5 F 6
Dog Nose Regular (**) 10  16 (160 cm2) 16.1 F 5
Medusa—first visit Random (ns) 14  14 (196 cm2) 35.8 F 8
Medusa—second visit Random (ns) 11  15 (165 cm2) 14.3 F 2
Pork Chop—first visit Regular (*) 14  10 (140 cm2) 26.3 F 3
Pork Chop—second visit Regular (**) 8  13 (104 cm2) 46.7 F 7
Repeat visits occurred between September 4 and 16, 1998. Distribution patterns determined by nearest neighbor analysis. Statistical significance of
analyses indicated in parentheses (***P b 0.001; **P b 0.01; *P b 0.05; ns = not significant ( P N 0.05)). Worm density was determined from counts
in complete or partial 7  7 cm quadrats.

3.2. Behavior patterns 5. Contact with a conspecific—defined as one P. sul-

3.2.1. General behavior patterns
A total of 7 behavior patterns were initially identified:
1. Tube exploration—a worm’s branchial crown can be
observed moving over a tube or the edges of a tube,
not necessarily its own tube, making a brushing
movement with its branchiae. During this move-
ment, the posterior portion of the worm always
remains within its tube even when tube exploration
involves substantial lateral movement and extension
of body segments.
2. Substratum exploration—begins with the worm
partly leaving its tube, maintaining only its posterior
extremity within the tube. The branchial crown is
fanned out over the substratum and extended away
from the tube in a succession of touching or brush-
ing movements across the mineral surface. Exten-
sion can progress to a point where the worm is
almost completely out of its tube.
3. Forecourt sweeping—involves a slight extension of
the apical portion of the worm out of its tube, and
back and forth movement along the substratum near
the tube entrance. The frequency of these move-
ments was quite variable, from very slow to more
rapid, and body extension was usually less than the
length of the branchiae.
4. Inactivity – the worm is motionless. The branchial
crown remains at the tube entrance or slightly inside.
It can be seen agitating slightly its branchial appa-
ratus while remaining in contact with the tube open-
ing or the substratum but the worm’s body shows no
movement.
fincola touching or being touched by another indi-
vidual of the same species. The contact can involve
touching of the branchiae or contact of one indivi-
dual’s branchiae and the median body segments of
another. Although contact is more a consequence of
exploration behavior than a separate behavioral act,
contacts were frequent and influenced subsequent
behavior (see below).
6. In-tube—the worm is completely withdrawn inside
its tube and no portion of its body was visible, not
even the branchiae.
7. Migration—an individual completely leaves its tube
and moves freely over the substratum with its entire
body visible. This behavior was rare and only ob-
served on 4 occasions, 3 of which followed physical
disturbance of the substratum by the submersible.
Migratory behavior was not included in the data
analysis.
3.2.2. Behavioral time budget
Data from the 10-min observation sessions revealed
that P. sulfincola allocated disproportionate amounts of
time to the 6 primary behavioral patterns (Fig. 3).
Approximately half (53%) of the worm’s time was
spent in dinactivityT with a further 34% involved in
activities possibly related to searching for food (explor-
ing substratum and tube surfaces and forecourt sweep-
ing). The worms spent 11% of their time inside their
tubes and a final 2% in contact with conspecifics. The
mean duration of each behavioral pattern, before begin-
ning another, varied from 61.5 s for rest (inactivity) to 5
s for contacts. Inactivity was the most frequently re-
peated behavior over the 10-min observation periods,
180 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186

Fig. 3. Paralvinella sulfincola—selected morphological features and behavior patterns. (A) Branchiae (b) and buccal tentacles (t). (B) Hook in the
seventh setiger. (C) Inactivity, branchial crown remains at the tube (tu) entrance. (D) Exploration of the tube surface. (E) Substratum exploration. (F)
Contact with a conspecific. (G) Deposit feeding with buccal tentacles.

with nearly 6 (mean 5.98) separate occurrences per
period, representing 40% of recorded behavioral acts.
Combined tube and substratum exploration events
accounted for a further 32%, while forecourt sweeping
was relatively infrequent with 0.98 occurrences per 10-
min interval. Contacts with conspecifics were frequent,
with a mean of 2.26 encounters per 10 min or 13% of
total behavioral acts.
3.3. Behavioral sequences
Cells of the transition matrix (Table 2) for which the
transformed frequency was superior to v 2a (where
a = 0.25 to 0.025, df = 1) were accepted to represent
significant sequences and were plotted graphically
(Fig. 4). For values of a = 0.05, two major behavioral
loops can be identified, one cycling between inactivity
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186 181

Table 2
Summary of the sequence of behavioral patterns by Paralvinella sulfincola

1 2 3 4 5 6

1 before 3 13 67 (4) 35 (8) 5

1 after 3 14 82 (1) 18 (14) 6
2 before –3.67 8 56 (5) 42 (6) 4
2 after –3.67 20 (12) 75 (2) 14 1
(α =0.5) (α =0.1)
3 before 0.69 2.85 23 (11) 9 0
(α =0.5)
3 after 0.61 –0.65 32 (10) 12 3
(α =0.025) (α =0.025) (α =0.25)
4 before 6.29 5.97 2.15 40 (7) 17 (15)
(α =0.05) (α =0.1) (α =0.5)
4 after 3.89 2.83 0.10 69 (3) 33 (9)
(α =0.0)
5 before –0.84(α =0.25) –1.37(α =0.05) –0.76 3.73 20 (13)
5 after 2.61 4.66 –0.19 –0.78 5
(α =0.05)
6 before –0.74 –2.36 –0.62 4.13 –1.29
(α =0.5) (α =0.05)
6 after –0.99 –1.17 –2.09 0.37 4.12
Data come from 10-min observations of 75 individual worms. The behaviors are: (1) tube exploration, (2) substratum exploration, (3) forecourt
sweeping, (4) inactivity, (5) contact with a conspecific, (6) in tube. In shaded portion of table (upper right), numbers indicate the total number of
observations for each behavioral transition. Numbers in parentheses indicate rank order for the 15 most frequent transitions. Unshaded portion of
table (lower left) shows transformed frequencies with positive values indicating favored transitions with a values for v 2 tests in parentheses.
Transformed frequency = (observed frequency expected frequency)/square root of expected frequency.

and tube exploration, and another where the worm
passes from inactivity to exploration of the substratum
followed by contact with a conspecific and ending with
a return to the tube and the resumption of inactivity
(Fig. 3, Table 2).
3.4. Detailed behavior analysis
Contact with conspecifics, and substratum and tube
exploration were singled out for in-depth observation,
as the former sometimes led to physical striking, where-
as the two exploration behaviors were possibly related
to searching for and acquiring particulate food. The
original 10-min video sequences were reviewed in de-
tail to determine the frequency of striking incidents and
particle capture, and additional close-up video imagery
was collected for detailed study of movements and
body parts involved in both striking and particulate
feeding.

3.4.1. Physical striking

Fig. 4. Behavior succession patterns. Arrow width is proportional to
alpha values for v 2 tests on transition matrix in Table 2. Two major
(a V 0.05) behavioral loops are identifiable, one cycling between
inactivity and tube exploration, and another where the worm passes
from inactivity to exploration of the substratum followed by contact
with a conspecific and ending with a return to the tube and the
resumption of inactivity.
Physical contact between neighboring conspecifics
occasionally resulted in a highly stereotypic behavior.
Following initial contact, one individual would contract
its branchiae, recoil its body while rotating its apical
portion and then rapidly strike in the direction of the
other worm. Subsequently, both individuals would re-
turn to their tubes and became inactive. During these
strikes, physical contact involved the sub-branchial
body segments of the instigator striking the branchiae
of its neighbor. In P. sulfincola, the seventh setigerous
segment has modified parapodial setae in the form of
posteriorly curving hooks (Fig. 3). Close-up video
sequences showed that when the worm rotates its apical
region, the modified setae protrude from the body. An
individual can thus lead with its setae as it strikes.
Frequently, the setae hooked the branchial filaments
of the other worm, sometimes pulling it across the
182 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
substratum as the striker withdrew into its own tube.
Video analysis did not permit determination of whether
or not this action resulted in tissue damage, although
the struck individual quickly returned to its tube once
released. Usually only a single strike followed an initial
contact, although repeat strikes were also observed.
Only 3.3% of a daily average of 325 physical contacts
per worm led to striking incidents, which had a mean
duration of 7 F 3.5 s. However, even at this rate, an
individual worm would still be involved in nearly 10
(mean = 9.76) aggressive encounters per day with a
neighboring conspecific. Only 24 of the 75 study indi-
viduals were the initiators in these encounters.
3.4.2. Body size versus behavior
No correlations were observed between behavioral
activity patterns (time budgets, behavioral sequences)
and individual wet weights. In contrast, wet weight and
individual activity areas were positively correlated
(r 2 = 0.21, p b 0.0001), while wet weight was negatively
correlated (r 2 = 0.21; p = 0.004) with proportion of the
activity area shared with neighbors. Larger individuals
thus had a larger activity area, which they shared less
with their neighbors than did smaller individuals. There
was also a positive correlation between the size of the
activity area and both the frequency and the duration of
the combined exploration behaviors (substratum plus
tube exploration (for both r 2 = 0.12, p = 0.0029). Finally,
the mean wet weight of worms occupying a distinct
tube was significantly superior to the mean wet weight
of worms observed living in aggregated tubes (one-way
ANOVA, p = 0.0005).
3.5. Feeding behavior
3.5.1. Particle capture
Like other polychaete worms, P. sulfincola captures
and ingests food particles using its buccal tentacles,
which are deployed ventrally as the worm moves over
the substratum. Much of the time the buccal tentacles
were obscured from the camera by the branchiae, but
occasionally favorable camera angle and substratum
orientation permitted direct observation of the tentacles
working the substratum and tube surfaces. However,
because of the masking effect of the worm’s body, it
was not possible to determine the frequency with which
searching activities resulted particle capture. Worms
were observed seizing particles with their buccal tenta-
cles on four occasions, on both the substratum and on
their tube or on the tube of a neighboring conspecific.
This was followed by a return to the tube entrance
(inactivity) with the seized particle. Two different
food particle capture methods were observed: capture
of single macroscopic particles (3 observations), plus
one collection of several microparticles to form an
aggregate on the buccal tentacles. One worm was ob-
served reworking a captured particle in front of its tube.
4. Discussion
Field behavioral studies need to consider the influ-
ence of observational methodology and environmental
factors when planning and interpreting observations.
For deep-water organisms with well-developed photo-
receptor organs, such as some hydrothermal vent shrimp
(Kuenzler et al., 1997), methodological and interpreta-
tion problems may arise from the use of artificial
illumination for behavioral studies. For such animals
not normally exposed to light, behavior could be al-
tered by the technology used to observe them. Al-
though dermal and cephalic photoreceptors occur in
some annelids, none has been observed in the alvinellid
polychaetes (D. Desbruyères, personal communica-
tion), so that for this study, light effects on behavior
were assumed to be negligible. With regard to envi-
ronmental factors, since the worms are isolated from
diurnal cycles in the surface ocean, the time of day was
not taken into account when planning or conducting
observations. Because the worms are exposed to severe
hydrothermal conditions, fluctuations in vent output
may have had some impact on behavior. However,
the frequency and duration of behavioral activities
showed a generally robust pattern across sites and
between repeat observations at the same site. We con-
clude, therefore, that the first-order behavior patterns
reported here were not significantly affected by envi-
ronmental variability, with the exception perhaps of
occasional migration provoked by sustained and sub-
stantial changes in hydrothermal flow.
Earlier studies of the activity of benthic invertebrates
focused on feeding behavior, deposit or suspension-
feeding rates and particle selection in relation to food
availability and environmental conditions (e.g. Cam-
men, 1989; Taghon, 1982; Taghon et al., 1980). More
recent research has included inter- and intra-specific
interactions (Miron et al., 1991; Rosenberg et al.,
1997), responses to environmental change (Lambert et
al., 1992, Taghon and Greene, 1992; Ouellette et al.,
2004), diurnal activity patterns (Lambert et al., 1992)
and territoriality (Miron et al., 1992). While the behav-
ioral repertoires are known only for a few benthic
invertebrates (Evan, 1971; Miron et al., 1992; Grelon,
2001), some generalization is possible, if only to permit
hypothesis development. For sedentary benthic inverte-
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
brates, extension or movement of all or part of the
animal into the space surrounding its resting position,
can usually be attributed to food prospecting, or to
territorial behavior (Miron et al., 1992; Levin, 1981;
Duchêne and Rosenberg, 2001). Other identified activ-
ities include regular or intermittent oxygenation (Tun-
nicliffe et al., 1990; Osovitz and Julian, 2002) and
thermoregulation (Chevaldonné et al., 1991), occasion-
al tube or burrow maintenance and reproductive behav-
ior (Herpin, 1925; Chevaldonné and Jollivet, 1993).
The two recurrent behavioral patterns in P. sulfin-
cola in which there was no visible locomotory activity
(inactivity and in-tube) are probably the most straight-
forward to interpret. Since the worms spent more than
half (53%) of their time stopped and partially with-
drawn into their tubes with their branchiæ deployed
(inactivity), we assume that this represents the normal
resting position where they oxygenate their gills while
minimizing physical effort and risk. During this behav-
ior, P. sulfincola could also rework or manipulate food
particles captured with its buccal tentacles. Consider-
ably less time (11%) was devoted to in-tube behavior.
Since the branchiæ are retracted as the worm withdraws
into its tube, thus limiting gas exchange, it is improb-
able that this behavior is related to normal rest. It more
likely involves essential tube maintenance or withdraw-
al in reaction to environmental fluctuations. Withdraw-
ing into the tube also permits the polychaete to
occasionally reverse itself and exit at the opposite end
of the open tube, providing access to a greater feeding
area. The frequency of this latter behavior or open-
ended tubes is uncertain. We observed reverse exiting
on fewer than 10 occasions, and sampled tubes were
usually too damaged to determine whether they had one
or two openings.
We interpret the exploration and sweeping behaviors
to be primarily related to the search for food and the
capture of particles. While the movement of the bran-
chial crown may aid gas exchange, close-up video and
photos showed that the buccal tentacles were extended
and in direct contact with the substratum during these
behavioral sequences, and that particles were being
seized and retained, from both the substratum and
tube surfaces. In addition to probing for food, the
sweeping movements may also serve to dislodge or
separate lighter particles from the mineral substratum.
Other deposit feeders can efficiently resuspend finer
particles, which have higher nutritional value, by
sweeping the substratum with buccal palps (Self and
Jumars, 1978). These observations support earlier pro-
posals that P. sulfincola feeds by grazing on microbial
biofilms on the mineral substratum (Tunnicliffe, 1988;
183
Juniper, 1994; Morineaux et al., 2002), and also iden-
tify the worm’s tube as a second food source. The tubes
of P. sulfincola are heavily colonized by a mixed
microbial community that shows some taxonomic dif-
ferences with the microflora colonizing the mineral
substratum (Pagé et al., 2004). Morineaux et al.
(2002) found that P. sulfincola tubes were richer in
organic matter than sampled mineral substrata, although
some of the tube organic matter is produced by the
worm itself, in the form of mucous secretions. In order
for the tubes to be a sustainable food source, removal of
organic material by the worm would have to be bal-
anced by production of new material by the tube mi-
crobial community.
Our observations of the reworking of macroparti-
cles and collection of microparticles by P. sulfincola
could be interpreted as evidence for selective feeding.
However, the broad range in stable carbon isotope
values (up to 6.9x) within individual populations of
P. sulfincola observed by Levesque et al. (2003) indi-
cates considerable individual variation in diet, and
suggests an opportunistic feeding strategy. This does
not preclude some particle selection, but the severe
and dynamic nature of the P. sulfincola habitat would
tend to favor a more generalist and adaptable feeding
strategy.
In isolation, the frequent physical contact, and pos-
sibly even the stereotypic recoil and striking observed
between neighboring P. sulfincola might be interpreted
to be related to mating activity, as described by Herpin
(1925) in some Terebellomorph polychaetes to which
the family Alvinellidae belongs. Indeed, possible repro-
ductive behavior has been proposed to explain occa-
sional brief entry into neighboring tubes by Alvinella
spp., which colonizes hydrothermal chimneys at East
Pacific Rise hydrothermal vents (Chevaldonné and Jol-
livet, 1993). However, this study provides several lines
of evidence to support the hypothesis that contact and
strikes in P. sulfincola are related to territoriality, in
particular to the maintenance of feeding territory. To
begin, the various elements of the stereotypic recoil and
striking behavior appear more typical of aggression
than mating or exchange of gametes. We suggest that
the frequency of these encounters (10 per day per
individual), the use of the hook, the multiple strikes,
the dragging of the neighbor from its tube and the
withdrawal of both parties after the strikes all point to
antagonistic rather than reproductive behavior. All
physical contacts between neighboring worms appear
important to the maintenance of territory. Our analysis
identified a recurrent behavioral loop where contacts
between conspecifics, even when they did not result in
184 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
strikes, resulted in the abrupt cessation of exploration
activity and a return to the inactivity position at the tube
opening.
The statistically regular distribution of P. sulfincola
populations over a range of densities, on both uniform
and highly heterogeneous substrata, suggests a behav-
ioral mechanism for controlling use of space (Davies,
1978; Levin, 1981). Further, observations confirmed
that exploration and feeding activity of individual
worms were limited to a definable area around the
tube opening, except for occasional migrations that
resulted in the construction of a new tube and the
establishment of a new activity area. In addition, we
found a positive correlation between an individual’s
body size and its activity area, and a significant nega-
tive correlation between activity area overlap and body
size. This would suggest that food resource require-
ments are influencing distribution patterns of P. sulfin-
cola populations, and we argue that these patterns are
maintained through aggressive behavior; larger indivi-
duals maintain exclusive control over larger areas of
substratum (and food resources). Alternatively, non-
aggressive competitive effects between neighbors
adjusting to food resource depletion could produce
the observed spacing pattern. However, we did not
observe any correlation of density with the regularity
of worm distribution patterns nor with activity area size
or overlap (Grelon, 2001). Body size seems to be the
primary determinant of access to space (and food
resources) on the substratum. We therefore propose
that aggressive behavior more than resource abundance,
is controlling the distribution of P. sulfincola popula-
tions. This contrasts with the findings of Miron et al.
(1992), who concluded that aggression in N. virens was
limited to competition for burrow space and did not
control spatial distribution.
Fighting and territorial defense have been documen-
ted in burrow-dwelling and errant nereid polychaetes
(Reish and Alosie, 1968; Evan, 1971; Miron et al.,
1992). Territoriality and intra- and inter-specific com-
petition have been little studied in the hydrothermal
vent environment. While reducing substances in hydro-
thermal fluids can fuel high levels of biomass produc-
tion by autotrophic microorganisms (McCollom and
Shock, 1997), vent communities are restricted to a
narrow zone around vent openings where the mixing
of hydrothermal fluids with oxygenated seawater per-
mits chemosynthesis by symbiotic and free living
microbes. Potential competitors from the surrounding
deep sea are usually excluded from this mixing zone by
the severe physico-chemical conditions. Within the
fluid discharge zone, substratum space provides access
to the local food supply, creating potential for compe-
tition among vent consumer species, including those
with symbionts. The dense packing of vent inverte-
brates such as bivalves, tubeworms, shrimp and gastro-
pods within the fluid discharge zone underlines the
importance of space in this habitat. For sedentary de-
posit feeding species such as P. sulfincola, it is reason-
able to anticipate that, while at one level population size
will be controlled by local productivity conditions, the
maintenance of individual feeding areas could contrib-
ute to stabilizing populations.
In all studied populations, small individual P. sulfin-
cola occurred mostly on the tubes of adults. Smaller
adults often formed aggregates of attached tubes, while
those worms occupying solitary tubes were significant-
ly larger than those living in attached tubes. Together
with the migration behavior observed here and else-
where (Juniper et al., 1992; Grelon, 2001), these obser-
vations suggest a predictable ontogenic and behavioral
control of substratum utilization by the sulfide worm.
We present this in the form of a conceptual model,
where there is a progression from larval settlement
through to the occupation of solitary tubes by larger
adult individuals. After settlement on the substratum or
on adult tubes, small worms first appear in imagery
attached to the tubes of larger individuals. We can then
identify an intermediate stage where several worms
occupy attached tubes. The latter are frequently further
back from the mineralization front than the solitary
tubes, suggesting that migration and the construction
of tubes on newly available substrata may be more
frequent in larger individuals. Our observation data do
not permit direct comparison of behavior patterns be-
tween aggregated and solitary worms, although the
size-related comparisons would suggest that, compared
to solitary worms, smaller adults occupying aggregated
tubes exploit smaller activity areas that overlap more
with those of neighboring conspecifics. The entire col-
onization process merits further systematic study since
tube building by P. sulfincola can influence the miner-
alogical and ecological evolution of sulfide chimneys.
The tubes have been proposed to accelerate, or at least
focus, the deposition of marcasite (FeS2) on the surface
of sulfide chimneys and so reduce chimney wall poros-
ity (Paradis et al., 1988 Juniper et al., 1992). This, in
turn, has been suggested to permit colonization by other
species (Sarrazin et al., 1997). The mediation of eco-
logical succession by P. sulfincola tube building is not
limited to effects on metazoans. Preliminary evidence
also indicates that sulfide worm tubes harbor a micro-
bial flora that is distinct from that colonizing the adja-
cent substratum (Pagé et al., 2004). Since the tubes also
 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
appear to serve as a food source for P. sulfincola, the
facilitation of microbial growth on tubes (i.e. microbial
gardening) also merits further investigation.
Morineaux et al. (2002) estimated energetic require-
ments for individual sulfide worms in relation to po-
tential productivity of the feeding area. Although ap-
proximate, these calculations indicate that microbial
primary production within feeding area would need to
be quite high, within the upper range of production
rates by photosynthetic microorganisms in other ben-
thic habitats, in order to sustain the worm populations.
This also supports the use of the tube microflora as an
additional food source and brings into question the
long-term sustainability of grazing by P. sulfincola
populations. Migration may, in fact, be an important
behavioral response to diminishing food availability at
time scales beyond those observed here. As minerali-
zation progresses on the surfaces colonized by the
sulfide worms, the porosity of the sulfide substratum
decreases (Juniper et al., 1992; Sarrazin et al., 2002).
This will reduce the hydrothermal fluid supply to mi-
crobial populations on the chimney surface, to the point
where it may reduce chemosynthetic productivity avail-
able to the worms. Alternatively, migration may be
driven by population growth (Rosenberg et al., 1997).
The observational time scale employed in this study did
not permit detection of any relationship between mi-
gration frequency and worm density. In fact, testing of
most aspects of the space utilization model proposed
here for P. sulfincola will require continuous, time-
series studies of individual populations over a period
of many months.
Acknowledgements
We thank the ROPOS team, the crews of the NOAA
ship Ronald H. Brown and J.P. Tully for their support at
sea, and Glenn Juniper for the photo of P. sulfincola
used in Fig. 3A. Luc-Alain Giraldeau and three anon-
ymous reviewers provided helpful comments on an
earlier version of this manuscript. This research was
supported by the Natural Sciences and Engineering
Research Council of Canada (NSERC) grants to SKJ
and GD. [RH]
References
Cammen, L.M., 1989. The relationship between ingestion rate of
deposit feeders and sediment nutritional value. In: Lopez, G.,
et al., (Eds.), Ecology of Marine Deposit Feeders. Springer,
pp. 201 – 222.
Castellan, J., 1965. On the partitioning of contingency tables. Psy-
chol. Bull. 64, 330 – 338.
185
Chevaldonné, P., Jollivet, D., 1993. Videoscopic study of deep-sea
hydrothermal vent alvinellid polychaete populations: biomass
estimation and behavior. Mar. Ecol. Prog. Ser. 95, 252 – 262.
Chevaldonné, P., Desbruyères, D., Le Haı̂tre, M., 1991. Time-series of
temperature from three deep-sea hydrothermal vent sites. Deep-
Sea Res. 38, 1417 – 1430.
Clark, P.J., Evans, F.C., 1954. Distance to nearest neighbor as a
measure of spatial relationship in populations. Ecology 34,
445 – 453.
Cosson, R.P., Vivier, J.-P., 1997. Interactions of metallic elements and
organisms within hydrothermal vents. Cah. Biol. Mar. 38, 43 – 50.
Davies, N.B., 1978. Ecological questions about territorial behavior.
In: Gans, G., Tinkle, D.W. (Eds.), Behavioral Ecology. Sinauer,
Sunderland, MA, pp. 413 – 425.
Desbruyères, D., Laubier, L., 1991. Systematics, phylogeny, ecology
and distribution of the Alvinellidae (Polychaeta) from deep-sea
hydrothermal vents. Ophelia 5, 31 – 45 (Suppl.).
Duchêne, J.C., Rosenberg, R., 2001. Marine benthic faunal activity
patterns on a sediment surface assessed by video numerical track-
ing. Mar. Ecol. Prog. Ser. 223, 113 – 119.
Evan, S.M., 1971. Behavior in polychaetes. Q. Rev. Biol. 46,
376 – 405.
Fernandez, E., Cuenca, N., De Juan, J., 1993. A compiled BASIC
program for analysis of spatial points pattern: application to retinal
studies. J. Neurosci. Methods 50, 1 – 15.
Fustec, A., Desbruyères, D., Juniper, S.K., 1987. Deep-sea hydro-
thermal vent communities at 138 N on the East Pacific Rise:
microdistribution and temporal variations. Biol. Oceanogr. 4,
121 – 164.
Goerke, H., 1976. Nereis virens (Nereidae) Nahrungsaufnahme. En-
cyclopedia Cinematographica. E1893/1976. Göttingen 1976.
Institut für den Wissenschaflichen Film.
Grassle, J.F., 1985. Hydrothermal vent animals: distribution and
biology. Science 229, 713 – 717.
Grehan, A., Juniper, S.K., 1996. Clam distribution and subsurface
hydrothermal processes at chowder Hill (Middle Valley), Juan de
Fuca Ridge. Mar. Ecol. Prog. Ser. 130, 105 – 115.
Grelon, D., 2001. Ecologie et éthologie de Paralvinella sulfincola,
polychète des sources hydrothermales profondes du Pacifique
nord-est. MSc thesis in Oceanography. Université du Québec à
Rimouski, Rimouski, Québec, Canada. 99 pp.
Herpin, R., 1925. Recherches biologiques sur la reproduction et le
développement de quelques annélides polychètes. Bull. Soc. Sci.
Nat. Ouest Fr. 4, 1 – 250.
Juniper, S.K., 1994. Ecology and biochemistry of Paralvinella sul-
fincola at the northeast Pacific hydrothermal vents: review and
comparison with Alvinella spp. of the East Pacific Rise. In:
Dauvin, J.C., Laubier, L., Reish, D.J. (Eds.), Actes de la 4ème
Conférence internationale des Polychètes, Mém. Mus. Nat. Hist.
Nat. (Paris), vol. 162, pp. 453 – 462.
Juniper, S.K., Jonasson, I.R., Tunnicliffe, V., Southward, A.J., 1992.
Influence of a tube building polychaete on hydrothermal chimney
mineralisation. Geology 20, 895 – 898.
Kuenzler, R.O., Kwasniewski, J.T., Jinks, R.N., Lakin, R.C., Battelle,
B.-A., Herzog, E.D., Kass, L., Renninger, G.H., Chamberlain,
S.C., 1997. Retinal anatomy of new bresiliid shrimp from the
Lucky Strike and Broken Spur hydrothermal vent fields on the
Mid-Atlantic Ridge. J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 77, 707 – 725.
Lambert, R., Desrosiers, G., Retière, C., Miron, G., 1992. Activité de
prospection de son aire d’alimentation par la polychète Neries
diversicolor (O.F. Müller): données preliminaries. Cah. Biol. Mar.
33, 43 – 54.
186 D. Grelon et al. / J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 329 (2006) 174–186
Lee, R.W., 2003. Thermal tolerances of deep-sea hydrothermal vent
animals from the Northeast Pacific. Biol. Bull. 205, 98 – 101.
Lehner, P.N., 1979. Handbook of Ethological Methods. Garland
STPM Press, New York.
Levesque, C., Juniper, S.K., Marcus, J., 2003. Food resource
partitioning and competition among alvinellid polychaete of
Juan de Fuca Ridge hydrothermal vent. Mar. Ecol. Prog. Ser.
246, 173 – 182.
Levin, L.A., 1981. Dispersion, feeding behavior and competition in
two spionid polychaetes. J. Mar. Res. 39, 99 – 117.
Martineu, P., Juniper, S.K., Fisher, C.R., Massoth, G.J., 1997. Sulfide
binding in the body fluids of hydrothermal vent alvinellid poly-
chaetes. Physiol. Zool. 70, 578 – 588.
McCollom, T.M., Shock, E.L., 1997. Geochemical constraints on
chemolithoautotrophic metabolism by microorganisms in sea-
floor hydrothermal systems. Geochim. Cosmochim. Acta 61,
4375 – 4391.
Miron, G., Desrosiers, G., Retière, C., Lambert, R., 1991. Dispersion
and prospecting behavior of the polychaete Nereis virens (Sars) as
a function of density. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 145, 65 – 77.
Miron, G., Desrosiers, G., Retière, C., 1992. Organization of fighting
in the polychaete Nereis virens (Sars) and the effects of the
residency and orientation. Behaviour 121, 20 – 30.
Morineaux, M., Grelon, D., Juniper, S.K., 2002. Nutritional resources
and their utilisation in populations of the hydrothermal vent
polychaete Paralvinella sulfincola on Axial Volcano, Juan de
Fuca Ridge (Northeast Pacific). Cah. Biol. Mar. 43, 241 – 244.
Nelson, D.C., Fisher, C.R., 1995. Chemoautotrophic and methano-
trophic endosymbiotic bacteria at deep-sea vents and seeps. In:
Karl, D.M. (Ed.), The Microbiology of Deep-Sea Hydrothermal
Vents. CRC Press, pp. 125 – 167.
Osovitz, C.J., Julian, D., 2002. Burrow irrigation behavior of Urechis
caupo, a filter-feeding marine invertebrate, in its natural habitat.
Mar. Ecol. Prog. Ser. 245, 149 – 155.
Ouellette, D., Desrosiers, G., Gagné, J.P., Gilbert, F., Poggiale, J.C.,
Blier, P.U., Stora, G., 2004. Effect of temperature on in vitro
sediment reworking processes by a gallery biodiffusor, the poly-
chaete Neanthes virens. Mar. Ecol. Prog. Ser. 266, 185 – 193.
Pagé, A., Juniper, S.K., Olagnon, M., Alain, K., Desrosiers, G.,
Quérellou, J., Cambon-Bonavita, M.A., 2004. Microbial diversity
associated with a Paralvinella sulfincola tube and the adjacent
substratum on an active deep-sea vent chimney. Geobiology 2,
225 – 238.
Paradis, S., Jonasson, I.R., Le Cheminant, G.M., Watkinson, D.H.,
1988. Two zinc-rich chimneys from the plume site, Southern Juan
de Fuca. Can. Mineral. 26, 637 – 657.
Reish, D.J., Alosie, M.C., 1968. Aggressive behavior in the poly-
chaete annelid family nereidae. Bull. Soc. Calif. Acad. Sci. 67,
484 – 485.
Rosenberg, R., Nilsson, H.C., Hollertz, K., Hellman, B., 1997. Den-
sity-dependent migration in an Amphiura filiformis (Amphiuridae
Echinodermata) infaunal population. Mar. Ecol. Prog. Ser. 159,
121 – 131.
Sarrazin, J., Juniper, S.K., 1999. Biological characteristics of hydro-
thermal vent mosaic communities. Mar. Ecol. Prog. Ser. 185, 1 – 19.
Sarrazin, J., Robigou, V., Juniper, S.K., Delaney, J.R., 1997. Biolog-
ical and geological evolution over four years on a high tempera-
ture hydrothermal structure, Juan de Fuca Ridge. Mar. Ecol. Prog.
Ser. 153, 5 – 24.
Sarrazin, J., Levesque, C., Juniper, S.K., Tivey, M.K., 2002. Mosaic
community dynamics on Juan de Fuca Ridge sulfide edifices:
substratum effects, temperature and implications for trophic struc-
ture. Cah. Biol. Mar. 43, 275 – 279.
Self, R.F.L., Jumars, P.A., 1978. New resource axes for deposit
feeders? J. Mar. Res. 36, 626 – 641.
Taghon, G.L., 1982. Optimal foraging by deposit-feeding inverte-
brates: roles of particle size and organic coating. Oecologia 52,
295 – 304.
Taghon, G.L., Greene, R.R., 1992. Utilization of deposited and
suspended particulate matter by benthic dinterfaceT feeders. Lim-
nol. Oceanogr. 37, 1370 – 1391.
Taghon, G.L., Newell, A.R.M., Jumars, P.A., 1980. Induction of
suspension feeding in spionid polychaetes by high particulate
fluxes. Science 210, 562 – 564.
Tunnicliffe, V., 1988. Biogeography and evolution of hydrothermal-
vent fauna in the eastern Pacific Ocean. Proc. R. Soc. Lond. 223
(B), 347 – 366.
Tunnicliffe, V., 1991. The biology of hydrothermal vents: ecology and
evolution. Oceanogr. Mar. Biol. Ann. Rev. 29, 319 – 407.
Tunnicliffe, V., Garrett, J.F., Johnson, H.P., 1990. Physical and biolog-
ical factors affecting the behavior and mortality of hydrothermal
vent tubeworms (vestimentiferans). Deep-Sea Res. 37, 103 – 125.
Tunnicliffe, V., Desbruyères, D., Jollivet, D., Laubier, L., 1993.
Systematic and ecological characteristics of Paralvinella sulfin-
cola Desbruyères and Laubier, a new polychaete (family Alvinel-
lidae) from Northeast Pacific hydrothermal vents. Can. J. Zool.
71, 286 – 297.
Van Dover, C.L., 2000. The Ecology of Deep-Sea Hydrothermal
Vents. Princeton University Press. 424 pp.
Yurkov, Y.V., Csotonyi, J.T., 2003. Aerobic anoxygenic phototrophs
and heavy metalloid reducers from extreme environments. Recent
Res. Dev. Bacteriol. 1, 247 – 300.
Zal, F., Leize, E., Lallier, F.H., Toulmond, A., Van Dorsselaer, A.,
Childress, J.J., 1998. S-Sulfohemoglobin and disulfide exchange:
the mechanisms of sulfide binding by Riftia pachytila hemoglo-
bins. Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A. 95, 8997 – 9002.
Diterjemahkan dari bahasa Inggris ke bahasa Indonesia - www.onlinedoctranslator.com

Jurnal Biologi dan Ekologi Kelautan Eksperimental 329 (2006) 174–186

www.elsevier.com/locate/jembe

Makan dan perilaku teritorial dari Paralvinella sulfincola,

cacing polychaete di lubang hidrotermal laut dalam
Samudra Pasifik Timur Laut

Damien Grelon a, b, Marie Morineaux A,B, Gaston Desrosiers B, S. Kim Juniper A,C,*
A Pusat Penelitian GEOTOP, Université du Québec Montréal, PO Box 8888, Stasiun Pos Pusat Kota, Montréal (Québec), Kanada H3C 3P8
B Institut des Sciences de la mer de Rimouski (ISMER), Université du Québec Rimouski, 310 des Ursulines, Rimouski (Québec), Kanada G5L 3A1
C Département des Sciences Biologiques, Université du Québec Montréal, PO Box 8888, Stasiun Pos Pusat Kota, Montréal (Québec),
Kanada H3C 3P8

Diterima 15 Maret 2005; diterima dalam bentuk revisi 17 Agustus 2005; diterima 23 Agustus 2005

Abstrak

Adaptasi perilaku terhadap alam yang parah dan kepadatan fauna yang tinggi dari habitat lubang hidrotermal telah mendapat sedikit
perhatian dari para peneliti. Dalam studi ini, video dan citra diam digital dianalisis untuk mendokumentasikan perilaku makan dan perilaku
umum polychaeteParalvinella sulfincola di ventilasi laut dalam di punggungan Juan de Fuca (Pasifik Timur Laut). Cacing ini hidup dalam
tabung lendir di bagian cerobong mineral sulfida yang tumbuh aktif dan dianggap sebagai spesies makrofauna perintis di habitat ini. Kami
mengidentifikasi 6 pola perilaku berulang, termasuk teritorial antagonistik antara spesies sejenis yang bertetangga. Yang terakhir mungkin
menjelaskan distribusi spasial reguler dariP.sulfincola populasi di substratum yang mereka jajah, dan pengurungan aktivitas makan dan
eksplorasi yang diamati ke wilayah yang ditentukan di sekitar bukaan tabung. Ukuran wilayah, tumpang tindih wilayah dan kepadatan secara
signifikan berhubungan dengan berat badan, lebih lanjut mendukung pentingnya ukuran dan pertemuan agresif dalam pemeliharaan daerah
makan cacing. Selama menyusui,P.sulfincola menggunakan tentakel bukalnya untuk mengumpulkan partikel dari substrat menggunakan dua
mode penangkapan yang berbeda: menangkap partikel makro tunggal dan agregasi partikel kecil.
D 2005 Elsevier BV Hak cipta dilindungi undang-undang.

Kata kunci: Perilaku makan; Ventilasi hidrotermal; Punggungan Juan de Fuca;Paralvinella sulfincola; distribusi spasial; Perilaku teritorial

1. Perkenalan zat pereduksi yang ada dalam cairan hidrotermal (Grassle,

Ventilasi hidrotermal laut dalam menampung kumpulan
biomassa invertebrata bentik yang padat dan tinggi yang
dipelihara oleh produksi chemolithoautotrophic bahan organik
oleh bakteri yang mengoksidasi hidrogen sulfida dan lainnya
* Penulis yang sesuai. Pusat Penelitian GEOTOP, Université du
Québec Montréal, PO Box 8888, Stasiun Pos Pusat Kota, Montréal
(Québec), Kanada H3C 3P8. Telp.: +1 514 987 3000x6603; fax:
+ 1 514 987 3635.
Alamat email: juniper.kim@uqam.ca (SK Juniper).
1985; Tunnicliffe, 1991). Sementara sebagian besar spesies
lubang adalah endemik habitat ini, semua terkait dengan
organisme yang ditemukan di habitat bentik laut lainnya dan
kemampuan mereka untuk memanfaatkan ventilasi laut dalam
yang kaya energi tampaknya terkait dengan kombinasi
adaptasi fisiologis dan perilaku. Upaya penelitian yang cukup
besar telah diarahkan untuk memahami fisiologi organisme
ventilasi, khususnya dalam kaitannya dengan simbiosis
invertebrata-mikroba (Nelson dan Fisher, 1995; Van Dover,
2000) dan mekanisme yang memungkinkan spesies ventilasi
untuk mentolerir hidrogen sulfida (Martineu et

0022-0981/$ - lihat soal depan D 2005 Elsevier BV Hak cipta dilindungi undang-
undang. doi:10.1016/j.jembe.2005.08.017
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186 175

al., 1997; Zal et al., 1998) dan logam berat yang melimpah
dalam cairan ventilasi (Cosson dan Vivier, 1997; Yurkov dan
Csotonyi, 2003). Sebaliknya, adaptasi perilaku kurang
mendapat perhatian, meskipun kepadatan makrofaunanya
tinggi.Sarrazin dan Juniper, 1999) yang menunjukkan
persaingan untuk ruang, dan gradien fisiko-kimia yang
tajam yang membutuhkan organisme motil untuk
merespons suhu dan sinyal kimia.
Cacing alvinellid, ditemukan di lubang hidrotermal di
Pasifik Timur, adalah spesies perintis yang menjajah
habitat lubang hidrotermal yang paling parah di mana
mereka dapat merupakan bagian utama dari biomassa
(Fustec dkk., 1987; Desbruyres dan Laubier, 1991;
Sarrazin dan Juniper, 1999). Cacing dari genusAlvinella,
cacing Pompeii, hidup dalam tabung di cerobong asap
hitam dan putih di ventilasi di East Pacific Rise, dan
telah diamati bergerak aktif pada suhu lebih dari 50 8C.
Pada bidang ventilasi hidrotermal di Pasifik Timur Laut,
spesies terkait yang dikenal sebagai Paralvinella
sulfincola Desbruyères dan Laubier, cacing sulfida,
menempati habitat yang sama pada bangunan mineral
sulfida suhu tinggi (Tunnicliffe et al.). Populasi dari
P.sulfincola sering membentuk koloni monospesifik
pada permukaan cerobong hidrotermal, di sepanjang
bagian depan antara kondisi fisiko-kimia yang dapat
ditoleransi dan permukaan terbuka di mana suhu
terlalu tinggi untuk kolonisasi (Juniper dkk., 1992;
Sarrazin dkk., 1997). Suhu 20–808C telah diukur pada

Gambar 1. (A–D) Distribusi spasial Paralvinella sulfincola populasi di habitat bangunan sulfida di kompleks bangunan S&M, Segmen Endeavour, Juan de
Fuca Ridge. (A) Terdistribusi merataP.sulfincola populasi di cerobong asap bulat pada 9 m dari dasar bangunan. (B) PadatP.sulfincolapopulasi pada sayap
sulfida dekat dasar bangunan. (C) Transisi dariP.sulfincola populasi di tepi tumbuh flens sulfida ke komunitas campuran vestimentifera, keong dan
polychaetes lainnya pada permukaan yang lebih tua. Flensa yang sama seperti pada (B). (D) Beberapa populasi (dilingkari) dariP.sulfincola pada kira-kira
Cerobong asap setinggi 1,5 m di hulu bangunan.
176 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186

permukaan yang dijajah oleh P.sulfincola (Juniper dkk., 1992)
dan Lee (2003) baru-baru ini menunjukkan bahwa P.sulfincola
dapat bertahan dari paparan eksperimental suhu hingga 50–
56 8C. Cacing sulfida dewasa panjangnya 20–70 mm dan hidup
dalam tabung mukosa, kadang-kadang terbuka di kedua
ujungnya, yang disekresikan dan menempel pada substratum
mineral (Tunnicliffe et al., 1993). Tabung berlapis-lapis dan
dijajah oleh mikroorganisme berfilamen, terutama di
permukaan luar (Juniper, 1994). Baik tabung soliter dan
agregat dapat ditemukan di habitat yang sama. Tabung
agregat bergabung secara longitudinal, sering membentuk
pola bintang atau kipas, dan cacing individu dalam agregat
masing-masing memiliki bukaan tabung sendiri.
cerobong sulfida, sebagai bagian dari apa yang disebut aliran
tinggi kumpulan cacing tabung (Sarrazin dan Juniper, 1999).
Namun, perilaku cacing sulfida di habitat ini tidak dapat
diamati tanpa gangguan parah (yaitu menghilangkan cacing
tabung di atasnya), sehingga pengamatan terbatas pada
koloni spesies tunggal yang jauh lebih umum. Kami memeriksa
perilaku makan dariP.sulfincola untuk mengidentifikasi
bagaimana dan di mana makanan diperoleh, dan
menggunakan pengamatan perilaku untuk menentukan
ukuran area makan individu dan tingkat tumpang tindihnya.
Pada awal pengamatan kami, kami menemukan bukti
teritorial, dan penelitian ini diperluas untuk memungkinkan
penyelidikan lebih lanjut dari fenomena ini.

Cacing sulfida dewasa pertama kali muncul pada substrat 2. Bahan dan metode
yang baru terbentuk selama tahap awal mineralisasi sekunder
ketika penurunan porositas dinding cerobong mengurangi 2.1. Situs belajar
difusi keluar cairan suhu tinggi, menurunkan suhu dan
konsentrasi toksin ke tingkat yang dapat ditoleransi. Citra 2.1.1. Gunung Berapi Aksial
deret waktu (Juniper dkk., 1992) menunjukkan bahwa cacing Pencitraan dasar laut dan pekerjaan pengambilan sampel
sulfida merespons secara perilaku terhadap pertumbuhan dilakukan menggunakan ROPOS submersible yang dioperasikan
bangunan sulfida, dengan bermigrasi dan membangun dari jarak jauh. Semua sampel dariP.sulfincola populasi dan
tabung baru agar tetap berada di dekat tepi depan permukaan sebagian besar rekaman video untuk studi perilaku diperoleh di
mineral yang bertambah (Gambar 1). Dimana pertumbuhan bidang ventilasi ASHES (kedalaman 1545 m) di Gunung Berapi
cerobong asap cepat, kolonisasi cacing dapat berkembang Aksial (Juan de Fuca Ridge, 45V95WN, 130VW), gunung bawah laut
dengan kecepatan 1 cm atau lebih per hari (Juniper dkk., 1992), yang aktif secara hidrotermal yang berada di atas Punggung Bukit
meskipun pengamatan lain (Juniper, tidak dipublikasikan) Juan de Fuca (Gambar 2.). Populasi cacing dipelajari di tiga
menunjukkan bahwa populasi cacing dan substrat yang lebih bangunan hidrotermal di bidang ASHES: bangunan Neraka,
stabil juga umum. NSJuniper dkk. (1992)belajar dan lain-lain ( Phoenix-Hillock dan Medusa, dengan ketinggian mulai dari 1 m
Tunnicliffe, 1988; Juniper, 1994; Morineaux et al., 2002) (Medusa) hingga 8 m (Neraka), dikunjungi antara tahun 1998 dan
mengusulkan bahwa P.sulfincola memperoleh nutrisinya 2003. Semua situs terjadi di dalam radius 20m.
dengan menyimpan makanan atau merumput pada biofilm
mikroba yang terbentuk di permukaan substrat. Cacing ini
memiliki morfologi bukal detrivora yang khas, termasuk
tentakel bukal.
Fakta bahwa P.sulfincola biasanya membentuk koloni
monospesifik pada substrat telah memungkinkan spesies untuk
digunakan sebagai sistem model untuk mempelajari pengaruh
invertebrata ventilasi pada mineralisasi hidrotermal (Juniper dkk.,
1992) dan pada pertumbuhan dan keragaman mikroba (Juniper,
1994; Page et al., 2004). Dalam studi ini, interpretasi pengaruh
cacing pada proses lain belum dikacaukan oleh keberadaan spesies
makrofauna lainnya. Dalam penelitian yang dilaporkan di sini, kami
selanjutnya mengeksploitasi koloni spesies tunggal ini untuk
mendapatkan beberapa wawasan pertama tentang peran perilaku
dalam mengendalikan eksploitasi substrat dan sumber makanan
oleh organisme ventilasi non-simbiosis. IndividuP.sulfincola
melimpah dan mudah diamati pada permukaan batu gundul yang
mereka jajah, dan hampir tidak adanya spesies makrofauna lainnya
menyederhanakan interpretasi perilaku. Spesies ini kadang-kadang
menjajah bagian yang lebih stabil dari Gambar 2. Lokasi Punggungan Juan de Fuca, di timur laut Samudera
Pasifik.
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
Cacing diambil sampelnya menggunakan perangkat
pengambilan sampel hisap ROPOS yang dilengkapi dengan
200 Am filter, atau dengan mengumpulkan bagian cerobong
mineral dengan salah satu lengan manipulator ROPOS.
Populasi cacing sampel adalah sumber informasi untuk semua
studi perilaku kuantitatif dan studi populasi.
2.1.2. Segmen usaha
Rekaman video tambahan dan foto digital diperoleh
selama penyelaman ROPOS di lapangan lubang
hidrotermal Main Endeavour (kedalaman 2200 m, Lat. 478
57VN, Panjang. 129808 W), terletak di Segmen Endeavour
di Punggung Bukit Juan de Fuca (Gambar 2.). Citra
dikumpulkan dari populasi di gedung Smoke and Mirrors
dan Salut pada tahun 2001–2003.
2.2. Pengamatan perilaku
2.2.1. Rekaman video dasar laut dan pencitraan digitalSemua
citra diperoleh dari kamera yang dipasang pada ROPOS
selama program penyelaman antara tahun 1997 dan 2003.
Sebagian besar studi perilaku menggunakan citra video dari
penyelaman ROPOS tahun 1998 dan 1999. Rekaman video
diperoleh dengan menggunakan Sony DXC-990, kamera tiga
warna CCD yang dilengkapi dengan 16- optical zoom. Bidang
pandang diterangi menggunakan lampu busur 3-1000 W
ditambah beberapa lampu pijar, semuanya dipasang di haluan
kapal selam. Sinyal video dari kamera ROPOS ditransmisikan
sebagai video RGB atau Komponen melalui kabel serat optik ke
wadah pendukung, di mana sinyal tersebut direkam pada pita
Betacam atau S-VHS. Penyelaman pada tahun 2002 dan 2003
juga direkam dalam format video digital pada kaset MiniDV
dan DVCam. Karena ukuran subjek penelitian yang kecil,
perhatian yang besar diberikan untuk mengoptimalkan
kualitas rekaman video. Dua laser paralel yang dipasang
terpisah 100 mm pada bodi kamera memberikan skala dalam
gambar video. Penskalaan gambar untuk setiap permukaan
yang dianalisis menggunakan kalibrasi 2 langkah bingkai video
digital, yang dirancang untuk meminimalkan kesalahan akibat
perataan relief substrat dalam gambar 2-D, dan dari
ketidakakuratan operator selama pengukuran pada layar
dalam gambar. Untuk langkah penskalaan pertama, bingkai
video digital yang mewakili 3 sudut pandang berbeda dari
permukaan yang sama dipilih, dan skala ditetapkan di setiap
bingkai dari titik laser, menggunakan Spektrum Lab IPR paket
perangkat lunak (Grehan dan Juniper, 1996). Selanjutnya, jarak
antara sepasang objek yang terlihat di ketiga bingkai diukur 3
kali, menggunakan SpectrumR alat ukur dan kalibrasi masing-
masing frame. rata-rata (n =9) jarak antara dua objek
kemudian digunakan untuk menskalakan pemandangan,
menggunakan SpectrumR, untuk semua sudut pandang.
Adegan
177
di mana koefisien variasi untuk pengukuran
penskalaan melebihi 5% dikeluarkan dari analisis
kuantitatif.
Foto diam digital diperoleh dengan versi laut dalam dari
kamera digital lima megapiksel Sony Cyber-Shot DSC-F707,
yang dikendalikan dari jarak jauh dari permukaan. Foto
digunakan untuk menggambarkan distribusi dan pola
perilaku. Untuk yang terakhir, beberapa rangkaian waktu
foto interval 20 detik diambil, untuk menangkap pola
perilaku yang berbeda. Kamera digital masih
menggunakan busur submersible dan lampu pijar untuk
penerangan.
2.2.2. Analisis gambar
Untuk studi perilaku, citra video dianalisis menggunakan
rangkaian pengeditan video S-VHS analog untuk mengontrol
pemutaran kaset, mengidentifikasi pola perilaku dan
menentukan durasinya, untuk mendokumentasikan urutan
perilaku dan untuk menyusun kaset terpisah dari pola perilaku
individu untuk analisis terperinci. Beberapa studi perilaku
makan, yang dilakukan pada tahun 2002 dan 2003
menggunakan rekaman video digital, yang dianalisis
menggunakan pendekatan serupa pada sistem pengeditan
digital berbasis komputer (Apple'sPotong Akhir Pro).
Distribusi cacing, kepadatan dan area makan
ditentukan secara kuantitatif dari bingkai video
digital, menggunakan teknik penskalaan laser yang
diuraikan di atas. Alat biometrik juga dikembangkan
untuk penentuan in situ berat basah cacing individu
dari panjang rata-rata branchiae yang diukur di
layar dalam bingkai video digital. Penentuan
terakhir menggunakan regresi linier (R2=0,933, n =
457, P B0,001 berat badan (basah) versus panjang
rata-rata branchiae, berasal dari populasi sampel
P.sulfincoladari lokasi penelitian yang sama (Grelon,
2001). Branchiae secara konsisten terlihat dalam
citra dan sering tersebar di atas substrat di mana
beberapa dapat diukur untuk setiap individu. Warna
gelap branchiae sangat kontras dengan substratum
berwarna terang. Batas deteksi untuk metode ini
adalah berat badan 101,6 mg berat badan (basah),
yang sesuai dengan panjang tubuh 1,83 mm.
Gambar diam digital, tersedia kemudian dalam penelitian
kami, terutama digunakan untuk dokumentasi resolusi tinggi
dari urutan perilaku yang diamati dalam citra video, dan untuk
mempelajari kolonisasi P.sulfincola tabung dengan lebih kecil
P.sulfincola dan organisme lainnya.
2.2.3. Distribusi spasial dan area aktivitas individu
Distribusi spasial cacing individu di P.sulfincola
populasi dipelajari dalam video digital
178 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
bingkai, menggunakan metode penskalaan laser yang
dijelaskan untuk menempatkan skala cm x–y kisi pada gambar
digital, dan tetapkan x–y koordinat ke bukaan tabung individu.
Keteraturan atau ketidakteraturan pola sebaran cacing
(bukaan tabung) kemudian ditentukan secara objektif dengan
Nearest Neighbor Analysis (Clark dan Evans, 1954),
menggunakan perangkat lunak Analisis Pola Spasial yang
dikembangkan oleh Fernandez dkk. (1993).
Luas permukaan substratum yang digunakan oleh
cacing individu ditentukan dari tampilan berulang dari
urutan pengamatan 10 menit. Titik-titik yang membatasi
ekstremitas zona yang dieksplorasi oleh cacing,
sehubungan dengan bukaan tabungnya, ditandai pada
bingkai video digital yang diskalakan dan kontur digambar
dengan menghubungkan titik-titik. Area yang dicakup oleh
kontur dikuantifikasi menggunakan alat area di Spektrum
Lab IPR. Area kegiatan ditentukan untuk semua cacing
yang terlihat di situs Sanctuaire selama kunjungan
pertama dan kedua, serta untuk semua cacing yang
terlihat selama kunjungan ketiga ke situs Pork Chop,
ditambah 10 cacing lagi yang dipilih secara acak dari situs
lain. Perkiraan berat basah in situ, menggunakan metode
yang dijelaskan di atas, diturunkan dari gambar digital dari
populasi cacing yang sama ini, untuk menguji hubungan
ukuran individu cacing dengan area aktivitas dan pola
perilaku.
2.2.4. Repertoar perilaku dan anggaran waktuRekaman
video dari P.sulfincola panjang populasi bervariasi
dari 10 hingga 30 menit. Analisis awal mengungkapkan
6 pola perilaku berulang, yang semuanya dapat diamati
dalam interval waktu 10 menit. Memperpanjang
periode pengamatan hingga 15 menit di beberapa
populasi uji tidak menghasilkan perubahan signifikan
dalam frekuensi pola perilaku (Grelon, 2001). Perilaku
ketujuh, migrasi, jarang terlihat (lihat di bawah). Oleh
karena itu, frekuensi dan durasi pola perilaku berulang
individu ditentukan dari sesi pengamatan pemutaran
video 10 menit, di mana aktivitas cacing dicatat pada
interval 1 detik. Sebanyak 75 individu cacing di lokasi
yang berbeda dalam bidang ventilasi ASHES diamati
secara terpisah, dengan minimal 10 individu per lokasi.
2.2.5. Pola perilaku umum
Pola pengulangan dan urutan kemunculan dari 6
perilaku berulang dianalisis menggunakan matriks
transisi (Lehner, 1979). Frekuensi perilaku sebelum
dan sesudah ditabulasi untuk setiap pola perilaku
dan transisi signifikan dikenali dengan pendekatan
sederhana yang diturunkan dariCastellan (1965)
metode partisi tabel kontingensi. Dengan ini
metode, setiap sel dalam matriks transisi dengan trans-
frekuensi yang terbentuk lebih besar dari v2 0,05 (1-1/r) (df =1;
r =jumlah kategori) dianggap signifikan melampaui
tingkat 0,05. Frekuensi yang diubah ditentukan sebagai
frekuensi yang diamati dikurangi frekuensi yang
diharapkan, dibagi dengan akar kuadrat dari frekuensi
yang diharapkan. Frekuensi yang diharapkan untuk
setiap sel sama dengan produk dari baris dan kolom
yang sesuai dibagi dengan jumlah total perilaku (Miron
dkk., 1992).
2.2.6. Perilaku makan
Pola perilaku makan dianalisis menggunakan pendekatan
yang dikembangkan oleh Goerke (1976) untuk polychaete
Nereis virens. Kemudian dalam penelitian, upaya khusus
dilakukan untuk mendapatkan gambar close-up dari
penangkapan partikel oleh P.sulfincola, menggunakan tentakel
bukalnya. Sebagian besar rekaman video yang digunakan
untuk observasi tingkah laku adalah down looking, sehingga
aparat bukal dikaburkan oleh mahkota branchial.
3. Hasil
3.1. Distribusi spasial
3.1.1. Keteraturan distribusi
Kepadatan rata-rata keseluruhan dari P.sulfincola
populasi di semua lokasi adalah 34,1 individu/dm2
(SD=9,8, n =9). Di situs Sanctuaire dan Pork Chop,
kepadatan berfluktuasi selama periode 10 hari antara
kunjungan berulang (Sanctuaire—33,7, 47,6 dan 31,7 ind./
dm2; Pork Chop—26,3 dan 46,9 ind./dm2). Empat dari enam
P.sulfincola populasi yang diteliti memiliki distribusi
reguler yang signifikan dari individu pada substrat (Analisis
Tetangga Terdekat), sedangkan untuk dua lainnya, analisis
tidak dapat mengidentifikasi signifikan secara statistik ( P B
0,05) pola distribusi (Tabel 1). Dua lokasi dengan distribusi
reguler mempertahankan pola mereka selama kunjungan
berulang selama periode 12 hari pada tahun 1998. Tidak
ada hubungan yang jelas antara kepadatan cacing dan
pola distribusi.
3.1.2. Area aktivitas
Cacing sepanjang 20–70 mm menjelajahi area substrat
mulai dari 25 hingga 2500 mm2, dengan rata-rata 488,7
mm2 (SD=386,5). Meskipun tidak ada perbedaan signifikan
antara lokasi dalam area aktivitas rata-rata, area individu
bervariasi dengan faktor hingga 100 dalam lokasi tertentu.
Di antara 70 area aktivitas individu yang dipetakan,
tumpang tindih area aktivitas antara individu yang
berdekatan rata-rata 48,5% (SD=27,6), dan berkisar antara
1,9% hingga 100%.
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186 179

Tabel 1
Distribusi dan kepadatan Paralvinella sulfincola populasi di lokasi ventilasi hidrotermal yang berbeda di bidang ventilasi ASHES di Gunung Berapi Aksial, Juan de Fuca
Ridge

Lokasi Distribusi yang diamati Area dianalisis Kepadatan cacing

(ind/dm2FSD)
Sanctuaire—kunjungan pertama Reguler (*) 14-7 (98 cm2) 33.5F8
Sanctuaire—kunjungan kedua Reguler (**) 10-7 (70 cm2) 47.6F8
Sanctuaire—kunjungan ketiga Reguler (***) 12-21 (252 cm2) 31.7F5
Tanah Putih Acak (ns) 9-9 (81 cm2) 30.3F5
Matikan Reguler (***) 11-22 (242 cm2) 38.5F6
Hidung Anjing Reguler (**) 10-16 (160 cm2) 16.1F5
Medusa—kunjungan pertama Acak (ns) 14-14 (196 cm2) 35.8F8
Medusa—kunjungan kedua Acak (ns) 11-15 (165 cm2) 14.3F2
Pork Chop—kunjungan pertama Reguler (*) 14-10 (140 cm2) 26.3F3
Pork Chop—kunjungan kedua Reguler (**) 8-13 (104 cm2) 46.7F7
Kunjungan berulang terjadi antara tanggal 4 dan 16 September 1998. Pola distribusi ditentukan dengan analisis tetangga terdekat. Signifikansi statistik dari analisis
yang ditunjukkan dalam tanda kurung (***P B0,001; **P B0,01; *P B0,05; ns=tidak signifikan (P n0,05)). Kepadatan cacing ditentukan dari hitungan secara lengkap
atau parsial 7-7 cm kuadrat.

3.2. Pola perilaku 5. Kontak dengan sejenis—didefinisikan sebagai satu

3.2.1. Pola perilaku umum
Sebanyak 7 pola perilaku awalnya diidentifikasi:
1. Eksplorasi tabung—mahkota branchial cacing dapat
diamati bergerak di atas tabung atau tepi tabung,
tidak harus tabungnya sendiri, membuat gerakan
menyikat dengan branchiae-nya. Selama gerakan ini,
bagian posterior cacing selalu tetap berada di dalam
tabungnya bahkan ketika eksplorasi tabung
melibatkan gerakan lateral yang substansial dan
ekstensi segmen tubuh.
2. Eksplorasi substrat—dimulai dengan cacing sebagian
meninggalkan tabungnya, hanya mempertahankan
ekstremitas posteriornya di dalam tabung. Mahkota
branchial menyebar di atas substratum dan
memanjang menjauh dari tabung dalam serangkaian
gerakan menyentuh atau menyikat di permukaan
mineral. Ekstensi dapat berkembang ke titik di mana
cacing hampir sepenuhnya keluar dari tabungnya.
3. Menyapu halaman depan—melibatkan sedikit
perpanjangan bagian apikal cacing keluar dari
tabungnya, dan gerakan bolak-balik sepanjang
substratum dekat pintu masuk tabung. Frekuensi
gerakan ini cukup bervariasi, dari sangat lambat
hingga lebih cepat, dan ekstensi tubuh biasanya
kurang dari panjang branchiae.
4. Tidak aktif – cacing itu tidak bergerak. Mahkota brankial
tetap berada di pintu masuk tabung atau sedikit di dalam.
Dapat terlihat sedikit mengaduk aparatus branchialnya
sambil tetap berhubungan dengan bukaan tabung atau
substratum tetapi tubuh cacing tidak menunjukkan
gerakan.
P.sulfincola menyentuh atau disentuh oleh individu lain
dari spesies yang sama. Kontak dapat melibatkan
sentuhan dari branchiae atau kontak dari branchiae
satu individu dan segmen tubuh median yang lain.
Meskipun kontak lebih merupakan konsekuensi dari
perilaku eksplorasi daripada tindakan perilaku yang
terpisah, kontak sering terjadi dan mempengaruhi
perilaku selanjutnya (lihat di bawah).
6. Dalam tabung—cacing itu benar-benar ditarik ke dalam
tabungnya dan tidak ada bagian tubuhnya yang terlihat,
bahkan branchiae pun tidak.
7. Migrasi-seorang individu benar-benar meninggalkan
tabungnya dan bergerak bebas di atas substratum
dengan seluruh tubuhnya terlihat. Perilaku ini jarang
terjadi dan hanya diamati 4 kali, 3 di antaranya
mengikuti gangguan fisik substrat oleh kapal selam.
Perilaku migrasi tidak termasuk dalam analisis data.
3.2.2. Anggaran waktu perilaku
Data dari sesi observasi 10 menit mengungkapkan bahwa
P.sulfincola mengalokasikan jumlah waktu yang tidak
proporsional untuk 6 pola perilaku utama (Gambar 3). Sekitar
setengah (53%) dari waktu cacing dihabiskan diDtidak aktifT
dengan 34% lebih lanjut terlibat dalam kegiatan yang mungkin
terkait dengan mencari makanan (menjelajahi permukaan
substrat dan tabung dan menyapu halaman depan). Cacing
menghabiskan 11% dari waktu mereka di dalam tabung
mereka dan 2% terakhir dalam kontak dengan spesies sejenis.
Durasi rata-rata dari setiap pola perilaku, sebelum memulai
yang lain, bervariasi dari 61,5 detik untuk istirahat (tidak aktif)
hingga 5 detik untuk kontak. Tidak aktif adalah perilaku yang
paling sering diulang selama periode pengamatan 10 menit,
180 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186

Gambar 3. Paralvinella sulfincola—fitur morfologi dan pola perilaku yang dipilih. (A) Branchiae (b) dan tentakel bukal (t). (B) Kaitkan setiger ketujuh. (C)
Tidak aktif, mahkota brankial tetap berada di pintu masuk tabung (tu). (D) Eksplorasi permukaan tabung. (E) Eksplorasi substrat. (F) Kontak dengan
sejenis. (G) Deposit makan dengan tentakel bukal.

dengan hampir 6 (rata-rata 5,98) kejadian terpisah per periode,
mewakili 40% dari tindakan perilaku yang tercatat. Gabungan
peristiwa eksplorasi tabung dan substratum menyumbang
32% lebih lanjut, sementara penyisiran halaman depan relatif
jarang dengan 0,98 kejadian per interval 10 menit. Kontak
dengan orang sejenis sering terjadi, dengan rata-rata 2,26
pertemuan per 10 menit atau 13% dari total tindakan perilaku.
3.3. Urutan perilaku
Sel matriks transisi (Meja 2) di mana frekuensi
yang diubah lebih unggul dari v2A (di manaa =0,25
hingga 0,025, df =1) diterima untuk mewakili urutan
yang signifikan dan diplot secara grafis (Gambar 4).
Untuk nilaia =0,05, dua loop perilaku utama dapat
diidentifikasi, satu siklus antara tidak aktif
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186 181

Meja 2
Rangkuman urutan pola perilaku menurut Paralvinella sulfincola

1 2 3 4 5 6

1 sebelumnya 3 13 67 (4) 35 (8) 5

1 setelah 3 14 82 (1) 18 (14) 6
2 sebelumnya – 3.67 8 56 (5) 42 (6) 4
2 setelah – 3.67 20 (12) 75 (2) 14 1
(α =0,5) (α =0,1)
3 sebelumnya 0,69 2.85 23 (11) 9 0
(α =0,5)
3 setelah 0,61 – 0,65 32 (10) 12 3
(α =0,025) (α =0,025) (α =0,25)
4 sebelumnya 6.29 5.97 2.15 40 (7) 17 (15)
(α =0,05) (α =0,1) (α =0,5)
4 setelah 3.89 2.83 0,10 69 (3) 33 (9)
(α =0,0)
5 sebelumnya – 0,84
2.61(α=0.25)
– 1.37
4.66(α= 0,05) – 0,76 3.73 20 (13)
5 setelah – 0.19 – 0,78 5
(α =0,05)
6 sebelumnya – 0,74 – 2.36 – 0,62 4.13 – 1.29
(α =0,5) (α =0,05)
6 setelah – 0,99 – 1.17 – 2.09 0.37 4.12
Data berasal dari pengamatan 10 menit terhadap 75 individu cacing. Perilaku tersebut adalah: (1) eksplorasi tabung, (2) eksplorasi substrat, (3) menyapu halaman
depan, (4) tidak aktif, (5) kontak dengan sejenis, (6) di dalam tabung. Di bagian tabel yang diarsir (kanan atas), angka menunjukkan jumlah total pengamatan untuk
setiap transisi perilaku. Angka dalam kurung menunjukkan urutan peringkat untuk 15 transisi yang paling sering. Bagian tabel yang tidak diarsir (kiri bawah)
menunjukkan frekuensi yang diubah dengan nilai positif yang menunjukkan transisi yang disukai denganA nilai untuk v2 tes dalam tanda kurung. Frekuensi yang
diubah=(frekuensi yang diharapkan frekuensi yang diamati)/akar kuadrat dari frekuensi yang diharapkan.

dan eksplorasi tabung, dan yang lain di mana cacing
berpindah dari tidak aktif ke eksplorasi substratum diikuti
dengan kontak dengan sejenis dan berakhir dengan
kembali ke tabung dan dimulainya kembali tidak aktif (
Gambar 3, Meja 2).
3.4. Analisis perilaku terperinci
Kontak dengan spesies sejenis, dan eksplorasi
substratum dan tabung dipilih untuk pengamatan
mendalam, karena yang pertama terkadang menyebabkan
serangan fisik, sedangkan dua perilaku eksplorasi mungkin
terkait dengan mencari dan memperoleh makanan
partikulat. Urutan video asli 10 menit ditinjau secara rinci
untuk menentukan frekuensi insiden mencolok dan
penangkapan partikel, dan citra video close-up tambahan
dikumpulkan untuk studi terperinci tentang gerakan dan
bagian tubuh yang terlibat dalam pemogokan dan
pengumpanan partikulat.

3.4.1. Pukulan fisik

Gambar 4. Pola suksesi perilaku. Lebar panah sebanding dengan
nilai alfa untukv2 tes pada matriks transisi di Meja 2. Dua jurusan(A
V0,05) loop perilaku dapat diidentifikasi, satu siklus antara tidak
aktif dan eksplorasi tabung, dan yang lain di mana cacing
berpindah dari tidak aktif ke eksplorasi substratum diikuti dengan
kontak dengan sejenis dan berakhir dengan kembali ke tabung dan
dimulainya kembali tidak aktif.
Kontak fisik antara spesies sejenis yang bertetangga
kadang-kadang menghasilkan perilaku yang sangat stereotip.
Setelah kontak awal, satu individu akan mengkontraksikan
branchiae-nya, menggulung tubuhnya sambil memutar bagian
apikalnya dan kemudian dengan cepat menyerang ke arah
cacing lainnya. Selanjutnya, kedua individu akan kembali ke
tabung mereka dan menjadi tidak aktif. Selama pemogokan
ini, kontak fisik melibatkan segmen tubuh sub-cabang dari
penghasut yang menyerang cabang tetangganya. Di dalam
P.sulfincola, segmen setigerous ketujuh telah memodifikasi
setae parapodial dalam bentuk kait melengkung ke belakang (
Gambar 3). Urutan video close-up menunjukkan bahwa ketika
cacing memutar daerah apikalnya, setae yang dimodifikasi
menonjol keluar dari tubuh. Dengan demikian, seorang
individu dapat memimpin dengan setae-nya saat menyerang.
Seringkali, setae mengaitkan filamen branchial dari cacing lain,
kadang-kadang menariknya melintasi
182 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
substratum sebagai striker menarik diri ke dalam tabung
sendiri. Analisis video tidak memungkinkan penentuan apakah
tindakan ini mengakibatkan kerusakan jaringan atau tidak,
meskipun individu yang terkena dengan cepat kembali ke
tabungnya setelah dilepaskan. Biasanya hanya satu serangan
yang mengikuti kontak awal, meskipun serangan berulang
juga diamati. Hanya 3,3% dari rata-rata harian 325 kontak fisik
per worm yang menyebabkan insiden mencolok, yang memiliki
durasi rata-rata 7F3,5 detik Namun, bahkan pada tingkat ini,
cacing individu masih akan terlibat dalam hampir 10 (rata-rata
= 9,76) pertemuan agresif per hari dengan sejenis tetangga.
Hanya 24 dari 75 individu yang menjadi penggagas dalam
pertemuan ini.
3.4.2. Ukuran tubuh versus perilaku
Tidak ada korelasi yang diamati antara pola aktivitas
perilaku (anggaran waktu, urutan perilaku) dan bobot
basah individu. Sebaliknya, berat basah dan area aktivitas
individu berkorelasi positif(R2= 0,21, P B0,0001), sedangkan
berat basah berkorelasi negatif (R2=-0,21; p =0,004) dengan
proporsi area kegiatan yang dibagi dengan tetangga.
Individu yang lebih besar dengan demikian memiliki area
aktivitas yang lebih besar, yang mereka bagikan lebih
sedikit dengan tetangga mereka daripada individu yang
lebih kecil. Ada juga korelasi positif antara ukuran area
aktivitas dan frekuensi dan durasi perilaku eksplorasi
gabungan (eksplorasi substratum plus tabung (untuk
keduanya).R2= 0,12, p =0,0029). Akhirnya, berat basah rata-
rata cacing yang menempati tabung berbeda secara
signifikan lebih unggul daripada berat basah rata-rata
cacing yang diamati hidup dalam tabung agregat (ANOVA
satu arah,p =0,0005).
3.5. Perilaku makan
3.5.1. Penangkapan partikel
Seperti cacing polychaete lainnya, P.sulfincola menangkap
dan menelan partikel makanan menggunakan tentakel
bukalnya, yang ditempatkan di bagian perut saat cacing
bergerak di atas substratum. Sebagian besar waktu tentakel
bukal dikaburkan dari kamera oleh branchiae, tetapi kadang-
kadang sudut kamera yang menguntungkan dan orientasi
substrat memungkinkan pengamatan langsung tentakel yang
bekerja di permukaan substrat dan tabung. Namun, karena
efek penyembunyian tubuh cacing, tidak mungkin untuk
menentukan frekuensi aktivitas pencarian yang menghasilkan
penangkapan partikel. Cacing diamati menangkap partikel
dengan tentakel bukal mereka pada empat kesempatan, pada
substrat dan tabung mereka atau pada tabung sejenis
tetangga. Ini diikuti dengan kembali ke pintu masuk tabung
(tidak aktif) dengan partikel yang ditangkap. Dua berbeda
metode penangkapan partikel makanan diamati: penangkapan
partikel makroskopik tunggal (3 pengamatan), ditambah satu
kumpulan beberapa mikropartikel untuk membentuk agregat
pada tentakel bukal. Seekor cacing diamati mengerjakan ulang
partikel yang ditangkap di depan tabungnya.
4. Diskusi
Studi perilaku lapangan perlu mempertimbangkan
pengaruh metodologi observasi dan faktor lingkungan
ketika merencanakan dan menginterpretasikan observasi.
Untuk organisme air dalam dengan organ fotoreseptor
yang berkembang dengan baik, seperti beberapa udang
lubang hidrotermal (Kuenzler dkk., 1997), masalah
metodologis dan interpretasi mungkin timbul dari
penggunaan iluminasi buatan untuk studi perilaku. Untuk
hewan seperti itu yang biasanya tidak terpapar cahaya,
perilaku dapat diubah oleh teknologi yang digunakan
untuk mengamati mereka. Meskipun fotoreseptor kulit dan
kepala terjadi pada beberapa annelida, tidak ada yang
diamati pada alvinellid polychaetes (D. Desbruyères,
komunikasi pribadi), sehingga untuk penelitian ini, efek
cahaya pada perilaku dianggap dapat diabaikan.
Berkenaan dengan faktor lingkungan, karena cacing
diisolasi dari siklus harian di permukaan laut, waktu dalam
sehari tidak diperhitungkan saat merencanakan atau
melakukan pengamatan. Karena cacing terkena kondisi
hidrotermal yang parah, fluktuasi keluaran ventilasi
mungkin berdampak pada perilaku. Namun, frekuensi dan
durasi aktivitas perilaku menunjukkan pola yang umumnya
kuat di seluruh situs dan antara pengamatan berulang di
situs yang sama. Kami menyimpulkan, oleh karena itu,
bahwa pola perilaku orde pertama yang dilaporkan di sini
tidak secara signifikan dipengaruhi oleh variabilitas
lingkungan, dengan pengecualian mungkin dari migrasi
sesekali yang dipicu oleh perubahan berkelanjutan dan
substansial dalam aliran hidrotermal.
Studi sebelumnya tentang aktivitas invertebrata bentik
berfokus pada perilaku makan, tingkat penyimpanan atau
suspensi makan dan pemilihan partikel dalam kaitannya
dengan ketersediaan makanan dan kondisi lingkungan (mis.
Cammen, 1989; Taghon, 1982; Taghon et al., 1980). Penelitian
yang lebih baru telah memasukkan interaksi antar dan intra-
spesifik (Miron dkk., 1991; Rosenberg dkk., 1997), tanggapan
terhadap perubahan lingkungan (Lambert dkk., 1992, Taghon
dan Greene, 1992; Ouellette dkk., 2004), pola aktivitas harian (
Lambert et al., 1992) dan teritorial (Miron dkk., 1992).
Sementara repertoar perilaku hanya diketahui untuk beberapa
invertebrata bentik (Evan, 1971; Miron dkk., 1992; Grelon, 2001
), beberapa generalisasi dimungkinkan, jika hanya untuk
memungkinkan pengembangan hipotesis. Untuk inverte
bentik menetap
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
brates, ekstensi atau pergerakan semua atau sebagian
hewan ke dalam ruang di sekitar posisi istirahatnya,
biasanya dapat dikaitkan dengan pencarian makanan, atau
perilaku teritorial (Miron dkk., 1992; Levin, 1981; Duchne
dan Rosenberg, 2001). Aktivitas lain yang teridentifikasi
termasuk oksigenasi reguler atau intermiten (Tunnicliffe
dkk., 1990; Osovitz dan Julian, 2002) dan termoregulasi (
Chevaldonné et al., 1991), pemeliharaan tabung atau liang
sesekali dan perilaku reproduksi (Herpin, 1925;
Chevaldonné dan Jollivet, 1993).
Dua pola perilaku berulang dalam P.sulfincola di mana
tidak ada aktivitas lokomotor yang terlihat(tidak aktif dan
dalam tabung) mungkin yang paling mudah untuk ditafsirkan.
Karena cacing menghabiskan lebih dari setengah (53%) waktu
mereka berhenti dan sebagian ditarik ke dalam tabung mereka
dengan cabang mereka dikerahkan(tidak aktif), kami
berasumsi bahwa ini mewakili posisi istirahat normal di mana
mereka mengoksidasi insang mereka sambil meminimalkan
upaya dan risiko fisik. Selama perilaku ini,P.sulfincola juga bisa
mengolah atau memanipulasi partikel makanan yang
ditangkap dengan tentakel bukalnya. Jauh lebih sedikit waktu
(11%) yang dicurahkan untukdalam tabung perilaku. Karena
branchi ditarik saat cacing menarik diri ke dalam tabungnya,
sehingga membatasi pertukaran gas, tidak mungkin perilaku
ini terkait dengan istirahat normal. Ini lebih mungkin
melibatkan pemeliharaan atau penarikan tabung penting
sebagai reaksi terhadap fluktuasi lingkungan. Penarikan ke
dalam tabung juga memungkinkan polychaete untuk sesekali
membalikkan dirinya dan keluar di ujung berlawanan dari
tabung terbuka, memberikan akses ke area makan yang lebih
besar. Frekuensi perilaku terakhir ini atau tabung terbuka tidak
pasti. Kami mengamati keluar terbalik pada kurang dari 10
kali, dan tabung sampel biasanya terlalu rusak untuk
menentukan apakah mereka memiliki satu atau dua bukaan.
Kami menafsirkan perilaku eksplorasi dan menyapu
terutama terkait dengan pencarian makanan dan
penangkapan partikel. Sementara pergerakan mahkota
branchial dapat membantu pertukaran gas, video dan foto
close-up menunjukkan bahwa tentakel bukal diperpanjang
dan bersentuhan langsung dengan substrat selama urutan
perilaku ini, dan partikel ditangkap dan ditahan, dari kedua
substrat. dan permukaan tabung. Selain untuk mencari
makanan, gerakan menyapu juga berfungsi untuk
mengeluarkan atau memisahkan partikel yang lebih ringan
dari substrat mineral. Pengumpan deposit lainnya dapat
secara efisien meresuspensi partikel halus, yang memiliki
nilai gizi lebih tinggi, dengan menyapu substrat dengan
palp bukal (Diri dan Jumars, 1978). Pengamatan ini
mendukung proposal sebelumnya bahwaP.sulfincola
makan dengan merumput pada biofilm mikroba pada
substrat mineral (Tunnicliffe, 1988;
183
Juniper, 1994; Morineaux et al., 2002), dan juga
mengidentifikasi tabung cacing sebagai sumber makanan
kedua. Tabung dariP.sulfincola banyak dijajah oleh
komunitas mikroba campuran yang menunjukkan
beberapa perbedaan taksonomi dengan mikroflora yang
menjajah substrat mineral (Halaman dkk., 2004).
Morineaux dkk. (2002)menemukan bahwa P.sulfincola
tabung lebih kaya bahan organik daripada substrat
mineral sampel, meskipun beberapa bahan organik
tabung diproduksi oleh cacing itu sendiri, dalam bentuk
sekresi lendir. Agar tabung menjadi sumber makanan yang
berkelanjutan, penghilangan bahan organik oleh cacing
harus diimbangi dengan produksi bahan baru oleh
komunitas mikroba tabung.
Pengamatan kami tentang pengerjaan ulang partikel
makro dan pengumpulan partikel mikro oleh P.sulfincola
dapat ditafsirkan sebagai bukti untuk pemberian makan
selektif. Namun, kisaran luas dalam nilai isotop karbon
stabil (hingga 6,9x) dalam populasi individu dari
P.sulfincola diamati oleh Levesque dkk. (2003)
menunjukkan variasi individu yang cukup besar dalam diet,
dan menyarankan strategi makan oportunistik. Ini tidak
menghalangi beberapa seleksi partikel, tetapi sifat parah
dan dinamis dariP.sulfincola habitat akan cenderung
menyukai strategi pemberian makan yang lebih umum dan
mudah beradaptasi.
Dalam isolasi, kontak fisik yang sering, dan bahkan
mungkin stereotip dan pemogokan diamati antara
tetangga P.sulfincola mungkin ditafsirkan terkait dengan
aktivitas kawin, seperti yang dijelaskan oleh Herpin (1925)
pada beberapa polychaetes Terebellomorph yang
termasuk dalam famili Alvinellidae. Memang, kemungkinan
perilaku reproduksi telah diusulkan untuk menjelaskan
masuknya sesekali ke tabung tetangga denganAlvinella
spp., yang menjajah cerobong hidrotermal di ventilasi
hidrotermal East Pacific Rise (Chevaldonné dan Jollivet,
1993). Namun, penelitian ini memberikan beberapa bukti
untuk mendukung hipotesis bahwa kontak dan
pemogokan terjadiP.sulfincola terkait dengan teritorial,
khususnya untuk pemeliharaan wilayah makan. Untuk
memulai, berbagai elemen stereotip dan perilaku
mencolok tampak lebih khas agresi daripada kawin atau
pertukaran gamet. Kami menyarankan bahwa frekuensi
pertemuan ini (10 per hari per individu), penggunaan kail,
beberapa pukulan, menyeret tetangga dari tabungnya dan
penarikan kedua belah pihak setelah pemogokan
semuanya mengarah ke antagonis daripada reproduktif.
perilaku. Semua kontak fisik antara cacing tetangga
tampak penting untuk pemeliharaan wilayah. Analisis kami
mengidentifikasi lingkaran perilaku berulang di mana
kontak antara sejenis, bahkan ketika mereka tidak
menghasilkan
184 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
pemogokan, mengakibatkan penghentian mendadak kegiatan
eksplorasi dan kembalinya ke tidak aktif posisi pada bukaan
tabung.
Distribusi reguler secara statistik dari P.sulfincola
populasi pada kisaran kepadatan, pada substrat yang
seragam dan sangat heterogen, menunjukkan mekanisme
perilaku untuk mengendalikan penggunaan ruang (Davies,
1978; Levin, 1981). Lebih lanjut, pengamatan menegaskan
bahwa aktivitas eksplorasi dan makan cacing individu
terbatas pada area yang ditentukan di sekitar bukaan
tabung, kecuali untuk migrasi sesekali yang
mengakibatkan pembangunan tabung baru dan
pembentukan area aktivitas baru. Selain itu, kami
menemukan korelasi positif antara ukuran tubuh individu
dan area aktivitasnya, dan korelasi negatif yang signifikan
antara tumpang tindih area aktivitas dan ukuran tubuh. Ini
akan menunjukkan bahwa kebutuhan sumber daya
makanan mempengaruhi pola distribusiP.sulfincola
populasi, dan kami berpendapat bahwa pola ini
dipertahankan melalui perilaku agresif; individu yang lebih
besar mempertahankan kontrol eksklusif atas area
substratum yang lebih besar (dan sumber makanan). Atau,
efek kompetitif non-agresif antara tetangga yang
menyesuaikan diri dengan penipisan sumber daya
makanan dapat menghasilkan pola jarak yang diamati.
Namun, kami tidak mengamati adanya korelasi kepadatan
dengan keteraturan pola distribusi cacing maupun dengan
ukuran area aktivitas atau tumpang tindih (Grelon, 2001).
Ukuran tubuh tampaknya menjadi penentu utama akses ke
ruang (dan sumber makanan) pada substrat. Oleh karena
itu kami mengusulkan bahwa perilaku agresif lebih dari
kelimpahan sumber daya, mengendalikan distribusi
P.sulfincola populasi. Hal ini kontras dengan temuanMiron
dkk. (1992), yang menyimpulkan bahwa agresi dalam
N.virens terbatas pada kompetisi untuk ruang liang dan
tidak mengontrol distribusi spasial.
Pertempuran dan pertahanan teritorial telah
didokumentasikan dalam polychaetes nereid yang tinggal di
liang dan yang menyimpang (Reish dan Alosie, 1968; Evan,
1971; Miron dkk., 1992). Teritorialitas dan kompetisi intra dan
antar spesifik telah sedikit dipelajari di lingkungan lubang
hidrotermal. Sementara zat pereduksi dalam cairan
hidrotermal dapat memicu produksi biomassa tingkat tinggi
oleh mikroorganisme autotrofik (McCollom dan Shock, 1997),
komunitas ventilasi terbatas pada zona sempit di sekitar
bukaan ventilasi di mana pencampuran cairan hidrotermal
dengan air laut beroksigen memungkinkan kemosintesis oleh
mikroba hidup bebas dan simbiotik. Pesaing potensial dari laut
dalam di sekitarnya biasanya dikeluarkan dari zona
pencampuran ini karena kondisi fisiko-kimia yang parah. Di
dalam zona pelepasan cairan, ruang substratum menyediakan
akses
dengan pasokan makanan lokal, menciptakan potensi
persaingan di antara spesies konsumen ventilasi, termasuk
yang bersimbiosis. Kemasan padat invertebrata ventilasi
seperti bivalvia, cacing tabung, udang dan gastropoda di
dalam zona pelepasan cairan menggarisbawahi
pentingnya ruang di habitat ini. Untuk spesies pemakan
endapan menetap sepertiP.sulfincola, masuk akal untuk
mengantisipasi bahwa, sementara pada satu tingkat
ukuran populasi akan dikendalikan oleh kondisi
produktivitas lokal, pemeliharaan area makan individu
dapat berkontribusi untuk menstabilkan populasi.
Dalam semua populasi yang diteliti, individu kecil P.sulfincola
kebanyakan terjadi pada tuba orang dewasa. Cacing dewasa yang
lebih kecil sering membentuk agregat dari tabung yang terpasang,
sedangkan cacing yang menempati tabung soliter secara signifikan
lebih besar daripada yang hidup dalam tabung yang terpasang.
Bersama dengan perilaku migrasi yang diamati di sini dan di
tempat lain (Juniper dkk., 1992; Grelon, 2001), pengamatan ini
menunjukkan kontrol ontogenik dan perilaku yang dapat diprediksi
dari pemanfaatan substrat oleh cacing sulfida. Kami menyajikan ini
dalam bentuk model konseptual, di mana ada perkembangan dari
penyelesaian larva hingga pendudukan tabung soliter oleh individu
dewasa yang lebih besar. Setelah menetap di substratum atau
pada tabung dewasa, cacing kecil pertama kali muncul dalam citra
yang menempel pada tabung individu yang lebih besar. Kami
kemudian dapat mengidentifikasi tahap peralihan di mana
beberapa cacing menempati tabung yang terpasang. Yang terakhir
sering lebih jauh ke belakang dari bagian depan mineralisasi
daripada tabung soliter, menunjukkan bahwa migrasi dan
konstruksi tabung pada substrat yang baru tersedia mungkin lebih
sering terjadi pada individu yang lebih besar. Data pengamatan
kami tidak memungkinkan perbandingan langsung pola perilaku
antara cacing teragregasi dan soliter, meskipun perbandingan
terkait ukuran akan menunjukkan bahwa, dibandingkan dengan
cacing soliter, cacing dewasa yang lebih kecil menempati tabung
agregat mengeksploitasi area aktivitas yang lebih kecil yang lebih
tumpang tindih dengan spesies sejenis di sekitarnya. Seluruh
proses kolonisasi memerlukan studi sistematis lebih lanjut karena
pembuatan tabung olehP.sulfincola dapat mempengaruhi evolusi
mineralogi dan ekologi cerobong sulfida. Tabung telah diusulkan
untuk mempercepat, atau setidaknya fokus, pengendapan
marcasite (FeS2) pada permukaan cerobong sulfida sehingga
mengurangi porositas dinding cerobong (Paradis dkk., 1988 Juniper
dkk., 1992). Ini, pada gilirannya, telah disarankan untuk
memungkinkan kolonisasi oleh spesies lain (Sarrazin dkk., 1997).
Mediasi suksesi ekologis olehP.sulfincola pembentukan tabung
tidak terbatas pada efek pada metazoa. Bukti awal juga
menunjukkan bahwa tabung cacing sulfida mengandung flora
mikroba yang berbeda dari yang menjajah substrat yang
berdekatan (Halaman dkk., 2004). Karena tabung juga
 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
tampaknya berfungsi sebagai sumber makanan untuk
P.sulfincola, fasilitasi pertumbuhan mikroba pada tabung
(yaitu berkebun mikroba) juga perlu diselidiki lebih lanjut.
Morineaux dkk. (2002)perkiraan kebutuhan energi
untuk cacing sulfida individu dalam kaitannya dengan
potensi produktivitas daerah makan. Meskipun perkiraan,
perhitungan ini menunjukkan bahwa produksi primer
mikroba dalam area makan perlu cukup tinggi, dalam
kisaran atas tingkat produksi oleh mikroorganisme
fotosintesis di habitat bentik lain, untuk mempertahankan
populasi cacing. Ini juga mendukung penggunaan
mikroflora tabung sebagai sumber makanan tambahan
dan mempertanyakan keberlanjutan penggembalaan
jangka panjang olehP.sulfincolapopulasi. Migrasi mungkin,
pada kenyataannya, menjadi respons perilaku yang
penting terhadap berkurangnya ketersediaan makanan
pada skala waktu di luar yang diamati di sini. Sebagai
mineralisasi berlangsung pada permukaan yang dijajah
oleh cacing sulfida, porositas substrat sulfida menurun (
Juniper dkk., 1992; Sarrazin dkk., 2002). Ini akan
mengurangi suplai cairan hidrotermal ke populasi mikroba
di permukaan cerobong asap, sampai pada titik di mana
hal itu dapat mengurangi produktivitas kemosintetik yang
tersedia bagi cacing. Atau, migrasi dapat didorong oleh
pertumbuhan penduduk (Rosenberg dkk., 1997). Skala
waktu pengamatan yang digunakan dalam penelitian ini
tidak memungkinkan deteksi hubungan apa pun antara
frekuensi migrasi dan kepadatan cacing. Faktanya,
pengujian sebagian besar aspek model pemanfaatan
ruang yang diusulkan di sini untukP.sulfincola akan
membutuhkan studi deret waktu yang berkelanjutan dari
populasi individu selama beberapa bulan.
Ucapan Terima Kasih
Kami berterima kasih kepada tim ROPOS, kru kapal
NOAA Ronald H. Brown dan JP Tully atas dukungannya
di laut, dan Glenn Juniper untuk foto P.sulfincola
Digunakan dalam Gambar 3A. Luc-Alain Giraldeau dan
tiga pengulas anonim memberikan komentar yang
bermanfaat pada versi awal naskah ini. Penelitian ini
didukung oleh hibah Natural Sciences and Engineering
Research Council of Canada (NSERC) kepada SKJ dan
GD. [kanan]
Referensi
Cammen, LM, 1989. Hubungan antara tingkat konsumsi
pengumpan deposit dan nilai gizi sedimen. Dalam: Lopez, G., et
al., (Eds.), Ekologi Pengumpan Deposit Laut. Springer, hal. 201–
222.
Castellan, J., 1965. Pada partisi tabel kontingensi. psi-
kol. Banteng. 64, 330–338.
185
Chevaldonné, P., Jollivet, D., 1993. Studi videoskopik laut dalam
ventilasi hidrotermal populasi alvinellid polychaete: estimasi
dan perilaku biomassa. Mar.Ekol. Prog. Ser. 95, 252–262.
Chevaldonné, P., Desbruyères, D., Le Haı̂tre, M., 1991. Deret waktu
suhu dari tiga lokasi lubang hidrotermal laut dalam. Laut Dalam
Res. 38, 1417–1430.
Clark, PJ, Evans, FC, 1954. Jarak ke tetangga terdekat sebagai
ukuran hubungan spasial dalam populasi. Ekologi 34, 445–
453.
Cosson, RP, Vivier, J.-P., 1997. Interaksi elemen logam dan
organisme dalam ventilasi hidrotermal. Cah. Biol. 38 Maret, 43–50.
Davies, NB, 1978. Pertanyaan ekologis tentang perilaku teritorial.
Dalam: Gans, G., Tinkle, DW (Eds.), Ekologi Perilaku. Sinauer,
Sunderland, MA, hlm. 413–425.
Desbruyres, D., Laubier, L., 1991. Sistematika, filogeni, ekologi
dan distribusi Alvinellidae (Polychaeta) dari ventilasi hidrotermal
laut dalam. Ophelia 5, 31–45 (Suppl.).
Duchne, JC, Rosenberg, R., 2001. Aktivitas fauna bentik laut
pola pada permukaan sedimen dinilai dengan pelacakan numerik
video. Mar.Ekol. Prog. Ser. 223, 113–119.
Evan, SM, 1971. Perilaku dalam polychaetes. Q. Pdt. Biol. 46,
376–405.
Fernandez, E., Cuenca, N., De Juan, J., 1993. BASIC yang dikompilasi
program untuk analisis pola titik spasial: aplikasi untuk studi
retina. J. Neurosci. Metode 50, 1–15.
Fustec, A., Desbruyres, D., Juniper, SK, 1987. Hidro-laut dalam
komunitas ventilasi termal di 138 N di East Pacific Rise:
distribusi mikro dan variasi temporal. Biol. Kelautan 4,
121-164.
Goerke, H., 1976. Nereis virens (Nereidae) Nahrungsaufnahme. En-
siklopedia Sinematografi. E1893/1976. Göttingen 1976. Institut
für den Wissenschaflichen Film.
Grassle, JF, 1985. Hewan lubang hidrotermal: distribusi dan
biologi. Sains 229, 713–717.
Grehan, A., Juniper, SK, 1996. Distribusi kerang dan bawah permukaan
proses hidrotermal di chowder Hill (Lembah Tengah), Juan de
Fuca Ridge. Mar.Ekol. Prog. Ser. 130, 105–115.
Grelon, D., 2001. Ecologie et ethologie de Paralvinella sulfincola,
polychète des sources hydrothermales profondes du Pacifique nord-
est. Tesis MSc dalam Oseanografi. Université du Québec Rimouski,
Rimouski, Québec, Kanada. 99 hal.
Herpin, R., 1925. Recherches biologiques sur la reproduksi et le
développement de quelques annélides polychtes. Banteng. Soc. Sci.
Nat. Ouest Fr. 4, 1-250.
Juniper, SK, 1994. Ekologi dan biokimia Paralvinella sul-
fincola di ventilasi hidrotermal Pasifik timur laut: ulasan dan
perbandingan dengan Alvinella sp. dari Kebangkitan Pasifik Timur.
Dalam: Dauvin, JC, Laubier, L., Reish, DJ (Eds.), Actes de la 4ème
Conférence internationale des Polychtes, Mém. Mus. Nat. Hist. Nat.
(Paris), vol. 162, hlm. 453–462.
Juniper, SK, Jonasson, IR, Tunnicliffe, V., Southward, AJ, 1992.
Pengaruh polychaete bangunan tabung pada mineralisasi cerobong
hidrotermal. Geologi 20, 895–898.
Kuenzler, RO, Kwasniewski, JT, Jinks, RN, Lakin, RC, Battelle,
B.-A., Herzog, ED, Kass, L., Renninger, GH, Chamberlain,
SC, 1997. Anatomi retina udang bresiliid baru dari lubang
hidrotermal Lucky Strike dan Broken Spur di Mid-Atlantic
Ridge. J.Mar.Biol. Asosiasi Inggris 77, 707–725. Lambert, R.,
Desrosiers, G., Retire, C., Miron, G., 1992. Activité de
prospeksi de son aire d'alimentation par la polychte
Keanekaragaman warna (OF Müller): penyisihan données. Cah. Biol.
33 Maret, 43–54.
186 D.Grelon dkk. / J. Eks. Maret Biol. Ekol. 329 (2006) 174–186
Lee, RW, 2003. Toleransi termal ventilasi hidrotermal laut dalam
hewan dari Pasifik Timur Laut. Biol. Banteng. 205, 98-101. Lehner,
PN, 1979. Buku Pegangan Metode Etologis. Karangan bunga
STPM Press, New York.
Levesque, C., Juniper, SK, Marcus, J., 2003. Sumber makanan
partisi dan kompetisi antar alvinellid polychaete dari lubang
hidrotermal Juan de Fuca Ridge. Mar.Ekol. Prog. Ser. 246,
173-182.
Levin, LA, 1981. Dispersi, perilaku makan dan kompetisi di
dua polikaeta spionid. J. Mar. Res. 39, 99–117. Martineu, P.,
Juniper, SK, Fisher, CR, Massoth, GJ, 1997. Sulfida
mengikat dalam cairan tubuh lubang hidrotermal alvinellid
polychaetes. Fisiol. Zool. 70, 578–588.
McCollom, TM, Shock, EL, 1997. Kendala geokimia pada
metabolisme chemolithoautotrophic oleh mikroorganisme dalam
sistem hidrotermal dasar laut. Geochim. Cosmochim. Akta 61, 4375–
4391.
Miron, G., Desrosiers, G., Retire, C., Lambert, R., 1991. Dispersi
dan perilaku mencari calon dari polychaete Nereis virens (Sars)
sebagai fungsi kepadatan. J. Eks. Maret Biol. Ekol. 145, 65-77. Miron,
G., Desrosiers, G., Retière, C., 1992. Organisasi pertempuran
di polychaete Nereis virens (Sars) dan efek residensi dan
orientasi. Perilaku 121, 20-30.
Morineaux, M., Grelon, D., Juniper, SK, 2002. Sumber nutrisi
dan pemanfaatannya dalam populasi polychaete lubang hidrotermal
Paralvinella sulfincola di Gunung Berapi Aksial, Punggungan Juan de
Fuca (Pasifik Timur Laut). Cah. Biol. 43 Maret, 241–244. Nelson, DC,
Fisher, CR, 1995. Kemoautotrofik dan metano-
bakteri endosimbiotik trofik di ventilasi dan rembesan laut dalam.
Dalam: Karl, DM (Ed.), Mikrobiologi Ventilasi Hidrotermal Laut Dalam.
CRC Press, hlm. 125–167.
Osovitz, CJ, Julian, D., 2002. Perilaku irigasi liang Urechis
kaupo, invertebrata laut pemakan filter, di habitat aslinya.
Mar.Ekol. Prog. Ser. 245, 149–155.
Ouellette, D., Desrosiers, G., Gagné, JP, Gilbert, F., Poggiale, JC,
Blier, PU, Stora, G., 2004. Pengaruh suhu pada proses
pengerjaan ulang sedimen in vitro oleh galeri biodiffusor,
polychaete Neanthes virens. Mar.Ekol. Prog. Ser. 266, 185-193.
Halaman, A., Juniper, SK, Olagnon, M., Alain, K., Desrosiers, G.,
Quérellou, J., Cambon-Bonavita, MA, 2004. Keragaman mikroba yang
terkait dengan a Paralvinella sulfincola tabung dan substrat yang
berdekatan pada cerobong ventilasi laut dalam yang aktif. Geobiologi 2,
225–238.
Paradis, S., Jonasson, IR, Le Cheminant, GM, Watkinson, DH,
1988. Dua cerobong asap yang kaya seng dari lokasi plume, Southern Juan
de Fuca. Bisa. Mineral. 26, 637–657.
Reish, DJ, Alosie, MC, 1968. Perilaku agresif di poli-
chaete annelid famili nereidae. Banteng. Soc. California Acad. Sci. 67, 484–
485.
Rosenberg, R., Nilsson, HC, Hollertz, K., Hellman, B., 1997. Den-
migrasi yang bergantung pada kota dalam sebuah Amfiura filiformis (
Amphiuridae Echinodermata) populasi infaunal. Mar.Ekol. Prog. Ser. 159,
121-131.
Sarrazin, J., Juniper, SK, 1999. Karakteristik biologis hidro-
komunitas mosaik ventilasi termal. Mar.Ekol. Prog. Ser. 185, 1–
19. Sarrazin, J., Robigou, V., Juniper, SK, Delaney, JR, 1997. Biologi-
evolusi ical dan geologis selama empat tahun pada struktur
hidrotermal suhu tinggi, Juan de Fuca Ridge. Mar.Ekol. Prog.
Ser. 153, 5–24.
Sarrazin, J., Levesque, C., Juniper, SK, Tivey, MK, 2002. Mosaik
dinamika komunitas di Juan de Fuca Ridge sulfida bangunan:
efek substratum, suhu dan implikasi untuk struktur trofik. Cah.
Biol. 43 Maret, 275–279.
Self, RFL, Jumars, PA, 1978. Sumbu sumber daya baru untuk deposit
pengumpan? J. Mar. Res. 36, 626–641.
Taghon, GL, 1982. Mencari makan yang optimal dengan cara invert-feeding deposit
brates: peran ukuran partikel dan lapisan organik. Oekologi 52, 295–
304.
Taghon, GL, Greene, RR, 1992. Pemanfaatan Deposito dan
partikel tersuspensi oleh bentik DantarmukaT pengumpan.
Limnol. Kelautan 37, 1370–1391.
Taghon, GL, Newell, ARM, Jumars, PA, 1980. Induksi
pengumpanan suspensi pada polikaeta spionid dengan fluks
partikulat tinggi. Sains 210, 562–564.
Tunnicliffe, V., 1988. Biogeografi dan evolusi hidrotermal-
melampiaskan fauna di timur Samudera Pasifik. Prok. R. Soc. London. 223
(B), 347–366.
Tunnicliffe, V., 1991. Biologi ventilasi hidrotermal: ekologi dan
evolusi. Kelautan Maret Biol. Ann. Wahyu 29, 319–407.
Tunnicliffe, V., Garrett, JF, Johnson, HP, 1990. Fisik dan biologi
faktor-faktor yang mempengaruhi perilaku dan mortalitas cacing
tabung lubang hidrotermal (vestimentiferans). Laut Dalam Res. 37,
103–125. Tunnicliffe, V., Desbruyres, D., Jollivet, D., Laubier, L., 1993.
Karakteristik sistematis dan ekologis dari Paralvinella sulfincola
Desbruyères dan Laubier, polychaete baru (famili Alvinellidae)
dari ventilasi hidrotermal Pasifik Timur Laut. Bisa. J.Zol. 71, 286–
297.
Van Dover, CL, 2000. Ekologi Hidrotermal Laut Dalam
Ventilasi. Pers Universitas Princeton. 424 hal.
Yurkov, YV, Csotonyi, JT, 2003. Fototrof anoksigenik aerobik
dan reduksi metaloid berat dari lingkungan ekstrim. Res.
Terbaru Dev. Bakteri. 1, 247–300.
Zal, F., Leize, E., Lallier, FH, Toulmond, A., Van Dorsselaer, A.,
Anak, JJ, 1998. S-Pertukaran sulfohemoglobin dan disulfida:
mekanisme pengikatan sulfida oleh Riftia pachytila
hemoglobin. Prok. Natal akad. Sci. AS 95, 8997–9002.