BiologiaDeVertebrados LucasBelchiorSouzaDeOliveira 8653 2

PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DE MINAS GERAIS
Programa de Pós-graduação em Biologia de Vertebrados
Lucas Belchior Souza de Oliveira
EFEITOS DA IMPREVISIBILIDADE ESPACIAL E TEMPORAL SOBRE O

COMPORTAMENTO E A SAÚDE DE MACACOS-BARRIGUDOS (Lagothrix cana
cana)
Belo Horizonte
2020

cana)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Biologia de Vertebrados da Pontifícia
Universidade Católica de Minas Gerais, como
requisito parcial para a obtenção do título de Mestre
em Biologia de Vertebrados.
Orientadora: Prof.ª Dr.ª Angélica da Silva

Vasconcellos
Área de concentração: Conservação e

Comportamento
Belo Horizonte,
2020
FICHA CATALOGRÁFICA
Elaborada pela Biblioteca da Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais
Oliveira, Lucas Belchior Souza de

O48e Efeitos da imprevisibilidade espacial e temporal sobre o comportamento e a
saúde de macacos-barrigudos (Lagothrix canacana) / Lucas Belchior Souza de
Oliveira. Belo Horizonte, 2020.
93 f. : il.
Orientadora: Angélica da Silva Vasconcellos

Dissertação (Mestrado) – Pontifícia Universidade Católica de Minas Gerais.
Programa de Pós-Graduação em Biologia de Vertebrados
1. Primatas - Evolução. 2. Jardins zoológicos - Pesquisa - Belo Horizonte

(MG). 3. Macaco - Hábitos alimentares. 4. Bem-Estar do Animal. 5. Macaco -
Habitat. 6. Animais silvestres em cativeiro. 7. Animais - Comportamento. I.
Vasconcellos, Angélica da Silva. II. Pontifícia Universidade Católica de Minas
Gerais. Programa de Pós-Graduação em Biologia de Vertebrados. III. Título.
CDU: 599.822
Ficha catalográfica elaborada por Fernanda Paim Brito - CRB 6/2999

cana)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

graduação em Biologia de Vertebrados da Pontifícia
Universidade Católica de Minas Gerais, como
requisito parcial para a obtenção do título de Mestre
em Biologia de Vertebrados.
Área de concentração: Conservação e

Comportamento
_______________________________________________________________
Prof.ª Dr.ª Angélica da Silva Vasconcellos (Orientadora)
____________________________________________________________________
Prof.ª Dr.ª Cristiane Schilbach Pizzutto (Banca examinadora)
_______________________________________________________________
Prof. Dr. Vanner Boere Souza (Banca examinadora)
Belo Horizonte, 30 de julho de 2020

AGRADECIMENTOS
Gostaria de agradecer a minha orientadora, Prof.ª Angélica Vasconcellos, pelo apoio e

ensinamentos ao longo toda minha trajetória pela pós-graduação e no desenvolvimento do
projeto.
A minha família e amigos pela compreensão nos momentos de ausência e dedicação à
pós-graduação e ao projeto. O apoio de vocês foi fundamental.
A equipe da Fundação de Parques Municipais e Zoobotânica de Belo Horizonte,
principalmente aos responsáveis pelo setor de mamíferos, aquário, hospital veterinário e bem-
estar animal, assim como pelos tratadores e equipe geral, pelo apoio imensurável ao longo do
projeto.
A equipe de voluntários da graduação em ciências biológicas e medicina veterinária da
PUC-MG, pelo apoio e troca de conhecimentos ao longo do projeto.
Agradeço também à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) – código de financiamento 001, pelo apoio à realização do projeto e à Pontifícia
Universidade Católica de Minas Gerais pela concessão da Bolsa Assistencial PUC Minas.
RESUMO
Animais sob cuidados humanos são geralmente mantidos em ambientes previsíveis,

com poucos desafios ambientais. Assim, propõe-se o uso de enriquecimento ambiental
objetivando melhorar a qualidade de vida desses animais através da inserção de
imprevisibilidade, como estímulo à exibição de comportamentos naturais. Contudo, para
grande parte das espécies, ainda não se sabe o quanto de imprevisibilidade deve ser oferecida.
Este trabalho teve como objetivo avaliar os efeitos da imprevisibilidade espacial e temporal
sobre aspectos comportamentais e clínicos de macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana).
Estudamos sete macacos da Fundação de Parques Municipais e Zoobotânica de Belo
Horizonte, Minas Gerais. O experimento foi divido em cinco condições: duas condições
controle (PRE e POS) e três de inserção de imprevisibilidade na apresentação do alimento,
com três etapas, de diferentes intensidades cada uma: imprevisibilidade espacial - E1, E2 e
E3, imprevisibilidade temporal - T1, T2 e T3, e ambos os tipos de imprevisibilidade
associados - M1, M2 e M3. Cada etapa teve a duração de 10 dias. Os comportamentos dos
animais foram observados por Scan e registrados instantaneamente a intervalos de 20
segundos, em sessões de cinco minutos, por duas horas diárias. Foi calculado também um
Índice de Diversidade Comportamental (IDC). Através de ANOVA/Dunnet ou
Friedmann/Dunn foram investigadas possíveis diferenças entre os comportamentos e o IDC
registrados nas etapas experimentais e na fase controle inicial (PRE). Foi realizada também
uma avaliação do bem-estar utilizando os preceitos dos cinco domínios e uma avaliação não-
invasiva de saúde em cada etapa. Encontrou-se que o IDC foi reduzido nas etapas E1 e T1.
Entretanto, os procedimentos promoveram aumento dos comportamentos exploratórios (T e
M) e de forrageamento (E), e redução de comportamentos indicativos de disfunção (CID), de
vigilância (T3, M1, M2 e M3), manutenção (E1, E3, T3, M1, M2 e M3), interações afiliativas
(T2 e M) e agonísticas (E2, M1 e M3). Foram observados melhores níveis de bem-estar
(avaliação pelos cinco domínios) em todas as condições de intervenção, comparadas à
condição PRE. Em relação à redução do IDC nas etapas de intervenção, a mudança de manejo
pode ter estimulado uma concentração de comportamentos em categorias específicas,
reduzindo assim a diversidade comportamental. O aumento da exibição de comportamentos
exploratórios e de forrageamento pode ter ocorrido em função da forma de distribuição dos
alimentos, que demandava busca. A redução da exibição de CID e de interações agonísticas
provavelmente é uma resposta ao aumento da complexidade dos estímulos ofertados. A
redução dos comportamentos sociais pode dever-se ao fornecimento de possibilidade de
exibição de comportamentos alternativos. Além disso, devido à ecologia comportamental da
espécie, os estímulos propostos possibilitaram que a estrutura social chegasse próxima do
observado em vida livre. Conclui-se que, no contexto dos animais avaliados e considerando a
ecologia comportamental dos macacos-barrigudos, as escalas usadas promoveram melhores
níveis de bem-estar para os animais estudados, e são recomendadas para a manutenção da
espécie quando sob cuidados humanos.
Palavras-chave: primatas, enriquecimento ambiental, bem-estar animal, cinco domínios,

imprevisibilidade.
ABSTRACT
Animals under human care are generally kept in predictable environments with few
environmental challenges. Therefore, it is proposed the use of environmental enrichment
aiming to improve the quality of life of these animals through the insertion of
unpredictability, as a stimulus to display natural behaviors. However, for most species, it is
not yet known how much unpredictability should be offered. This study aimed to evaluate the
effects of spatial and temporal unpredictability on behavioral and clinical aspects of
Geoffroy's woolly monkey (Lagothrix cana cana). We studied seven monkeys from the
Fundação de Parques Municipais e Zoobotânica de Belo Horizonte, Minas Gerais. The
experiment was divided into five conditions: two control conditions (PRE and POS) and three
unpredictable conditions in food presentation, with three stages of different intensities each:
spatial unpredictability - E1, E2 and E3, temporal unpredictability - T1, T2 and T3, and
associated conditions of unpredictability - M1, M2 and M3. Each stage lasted 10 days.
Behaviors were collected using scan sampling with instantaneous recordings every 20-
seconds,, in five-minute sessions, for two hours daily. A behavioral diversity index (IDC) was
also calculated. Through ANOVA/Dunnet or Friedmann/Dunn we investigated possible
differences between the behaviors and the IDC recorded in the experimental stages and in the
initial control phase (PRE). A welfare assessment using the precepts of the five domains and a
non-invasive health assessment at each stage were also performed. It was found that the IDC
was reduced in steps E1 and T1. However, the procedures promoted increased exploratory (T
and M) and foraging (E) behaviors, and reduction of behaviors indicative of dysfunction
(CID), surveillance (T3, M1, M2 and M3), maintenance (E1, E3, T3, M1, M2 and M3),
affiliative (T2 and M) and agonistic (E2, M1 and M3) interactions. Better welfare levels were
observed in all intervention conditions compared to the PRE stage. In relation to the reduction
of CID in the intervention conditions, the management change may have stimulated a
concentration in behaviors in specific categories, thus reducing behavioral diversity. The
increase in the display of exploratory and foraging behaviors may have occurred due to the
form of food distribution, which it demanded. The reduction of CID and agonistic interactions
is probably a response to the increased complexity of the stimuli offered. The reduction in
social behaviors may be due to the possibility in displaying alternative behaviors. In addition,
due to the behavioral ecology of the species, the proposed stimuli allowed the social structure
to come close to the observed in wild woolly monkeys. It is concluded that, in the context of
the animals evaluated and considering the behavioural ecology of woolly monkeys, the
conditions used promoted better welfare levels for the animals studied, and are recommended
for the maintenance of the species when under human care.
Keywords: primates, environmental enrichment, animal welfare, five domains,

unpredictability.
LISTA DE FIGURAS
Figura 1 - Macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos pela FPMZB-BH

que fizeram parte do estudo.......................................................................... 28
Figura 2 - Recinto dos macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos na
FPMZB-BH: visão de frente (a), lado (b) e área de fosso (c) com entrada
para manobra (d)........................................................................................... 29
Figura 3 - Esquema das condições experimentais utilizadas para as intervenções
com os macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos na FPMZB-
BH, durante as etapas pré-intervenção (PRE), espacial (E1, E2, E3),
temporal (T1, T2, T3) e pós-intervenção (POS). Pontos vermelhos
indicam local (espacial) ou momento (temporal) de distribuição dos
estímulos alimentares................................................................................... 31
Figura 4 - Embrulhos utilizados para as intervenções com os macacos-barrigudos
(Lagothrix cana cana) mantidos na FPMZB-BH nas escalas de
imprevisibilidade espacial (A); embrulho distribuído no recinto (B);
animais explorando após distribuição na escala de imprevisibilidade
temporal (C, D)............................................................................................. 32
Figura 5 - Índices de Diversidade Comportamental (IDC) (+ erro padrão) exibidos
pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana),
durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1;
E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3=
temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2; M3 =
escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam
diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05............................................ 39
Figura 6 - Proporção de registros em que os indivíduos estudados de macaco-
barrigudo (Lagothrix cana cana) (+ erro padrão durante o período
experimental estavam fora do campo visual do observador: PRE= Linha
de base; E1= espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1;
T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 =
escalas associadas 2; M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base.
Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05,
**p<0.01....................................................................................................... 39
Figura 7 - Frequência relativa dos comportamentos de exploração (+ erro padrão)
exibidos pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix
cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1=
espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal
2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2;
M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam
diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01.......................................... 40
Figura 8 - Frequência relativa dos comportamentos de forrageamento (+ erro
padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo
(Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de
base; E1= espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1;
Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas:
**p<0.01....................................................................................................... 41
Figura 9 - Frequência relativa dos comportamentos de locomoção (+ erro padrão)
diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01.......................................... 41
Figura 10- Frequência relativa dos comportamentos de vigilância (+ erro padrão)
diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05, **p<0.01.......................... 42
Figura 11- Frequência relativa dos comportamentos de manutenção (+ erro padrão)
diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05, **p<0.01.......................... 42
Figura 12- Frequência relativa dos comportamentos afiliativos (+ erro padrão)
diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01, **p<0.001...................... 43
Figura 13- Frequência relativa dos comportamentos sexuais (+ erro padrão) exibidos
pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana),
escalas associadas 3; POS = linha de base................................................... 44
Figura 14- Frequência relativa dos comportamentos agonísticos (+ erro padrão)
exibido pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana
cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1=
diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05............................................ 44
Figura 15- Frequência relativa dos comportamentos de interação entre fêmea e prole
(+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo
Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01,
***p<0.001.................................................................................................. 45
Figura 16- Frequência relativa dos comportamentos indicativos de disfunção (CID)
(+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo
Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: 46
***p<0.001...................................................................................................
Figura 17- Frequência relativa de inatividade (+ erro padrão) exibida pelos
indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana),
escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam
diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05, **p<0.01, 46
***p<0.001...................................................................................................
Figura 18- Pontuação final da avaliação de bem-estar animal dos macacos-
barrigudos (Lagothrix cana cana) pelos cinco domínios durante o período
experimental. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as
etapas:*p<0.01.............................................................................................. 50
LISTA DE TABELAS
Tabela 1 - Categorias comportamentais utilizadas para a observação dos macacos-

barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos na FPMZB-BH durante o
período do experimento................................................................................ 33
Tabela 2 - Pontuação para estabelecer o parecer nos indicadores de Bem-Estar para
macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana)................................................. 37
Tabela 3 - Resultados dos pós-testes (Tukey e Dunn), comparando o IDC e os
registros nas categorias comportamentais entre as etapas de cada
condição por macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) presentes na
FPMZB-BH.................................................................................................. 49
Tabela 4 - Resultados dos exames realizados nos macacos-barrigudos (Lagothrix
cana cana) após as etapas experimentais..................................................... 53
LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
BEA Bem-estar animal

cels Células
CHCM Concentração de hemoglobina corpuscular média
CID Comportamentos indicativos de disfunção
CO2 Dióxido de carbono
dL Decilitro
E1 Imprevisibilidade espacial 1
FA Fosfatase Alcalina
fL Fentolitro
g Grama
HCM Hemoglobina corpuscular média
IDC Índice de Diversidade Comportamental
Kg Kilograma
M1 Imprevisibilidade espacial e temporal 1
mg Miligrama
n Número de indivíduos
pg Picograma
POS Fase controle após o término das intervenções
PRE Fase controle anterior ao início das intervenções
T1 Imprevisibilidade temporal 1
TGO Transaminase glutâmico-oxalacética
TGP Transaminase glutâmico-pirúvica
U Unidades
VCM Volume corpuscular médio
µl Microlitro
SUMÁRIO
1 INTRODUÇÃO .................................................................................................................. 17
1.1 Problema .......................................................................................................................... 18
1.2 Hipóteses ........................................................................................................................... 18
1.3 Objetivo ............................................................................................................................ 18
1.3.1 Objetivos específicos ...................................................................................................... 19
1.4 Justificativa ...................................................................................................................... 19
2 REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................................................. 21
2.1 Previsibilidade e imprevisibilidade ambiental .............................................................. 21
2.2 Respostas ao estresse ....................................................................................................... 23
2.3 Avaliação comportamental do bem-estar ...................................................................... 24
2.4 Avaliação do bem-estar através dos cinco domínios......................................................25
2.5 Espécie-alvo do estudo .................................................................................................... 30
2.5.1 Macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana, E. Geoffroy Saint-Hilaire, 1812) ................ 30
3 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 26
3.1 Local de aplicação e indivíduos estudados .................................................................... 27
3.2 Procedimentos .................................................................................................................. 30
3.2.1 Escalas de imprevisibilidade espacial e temporal ......................................................... 30
3.2.2 Avaliação comportamental ............................................................................................. 32
3.2.3 Avaliação pelos cinco domínios ..................................................................................... 36
3.2.4 Monitoramento da saúde ................................................................................................ 37
3.3 Tratamento estatístico ..................................................................................................... 38
4 RESULTADOS ................................................................................................................... 38
4.1 Dados comportamentais .................................................................................................. 38
4.1.1 Comparação com a etapa controle PRE ........................................................................ 38
4.1.2 Descrição qualitativa dos comportamentos registrados ................................................ 47

4.1.3 Comparação entre as etapas de cada condição ............................................................. 48
4.2 Avaliação pelos cinco domínios ...................................................................................... 50
4.3 Monitoramento da saúde ................................................................................................ 51
5 DISCUSSÃO ....................................................................................................................... 55
5.1 Dados comportamentais .................................................................................................. 55
5.2 Avaliação do bem-estar pelos cinco domínios ............................................................... 63
5.3 Avaliação de saúde .......................................................................................................... 65
5.4 Limitações e sugestões ..................................................................................................... 66
5.4 Considerações finais ........................................................................................................ 68
6 CONCLUSÕES................................................................................................................... 68
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................ 69
ANEXOS ................................................................................................................................ 81
ANEXO I – Anuência do projeto pela FPMZB/ GEJAZ ....................................................... 81
ANEXO II – Autorização pela CEUA da PUC-MG .............................................................. 82
ANEXO III – Escala baseada nos cinco domínios adaptada para macacos-barrigudos
(Lagothrix cana cana) ............................................................................................................. 83
ANEXO IV – Principais achados no período experimental referente ao diagnóstico de bem-

estar dos macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) ............................................................. 85
17
1 INTRODUÇÃO
Considera-se que um ambiente heterogêneo (em tempo e espaço) mantém sua

diversidade através da influência da seleção natural sobre os organismos, por mecanismos de
adaptação, gerando o termo conhecido como etodiversidade (CORDERO-RIVERA, 2017).
Dessa forma, muitos comportamentos podem ser sensíveis a condições ecológicas impostas,
podendo ser detectados apenas em algumas populações ou sob circunstâncias específicas
(CARO; SHERMAN, 2012). Em relação a essas circunstâncias, grande parte dos animais vive
em ambientes complexos e aprende por experiências variadas, como forrageio frente a
diferentes tipos de presas, identificação de predadores e locais de alimentação (STOINSKI et
al., 2003; JULE; LEAVER; LEA, 2008). Quaisquer condições adversas a que esses animais
sejam expostos no meio ambiente, como ataque de predadores ou exposição a condições
inferiores de habitat, possibilitam a ativação de mecanismos que preparam os organismos para
lidarem com esses estímulos estressores (RODEWALD; HYVÄRINEN; HIRVONEN, 2011).
Quando animais são mantidos sob cuidados humanos, as interações com o ambiente se
tornam mais previsíveis e os estímulos para a exibição de diversidade comportamental são
reduzidos (MORGAN; TROMBORG, 2007). Tal situação pode predispor os animais ao
estresse crônico e ao aparecimento de doenças devido à rotina e à frustração, observáveis
tanto por alterações fisiológicas como comportamentais (RUSHEN, 2003; KROSHKO et al.,
2016). O ambiente ex situ de manutenção desses animais, assim como os desafios ambientais
para os mesmos, são geralmente muito simples, como alimentos com acesso facilitado,
ausência de predadores, ausência de oportunidades para explorar, forragear e se reproduzir,
impossibilidade de exibição de estratégias anti-predação, dentre outros aspectos (HOSEY,
2005). Esse ambiente com poucos estímulos, a alta densidade populacional, com interações
sociais frequentes, a limitação de escolha quanto ao habitat e alimentos, e um excesso de
estímulos sensoriais desfavoráveis (ex: ruídos etc.) podem levar os animais a um nível de
estresse alto e possibilitar poucas oportunidades para escolha, pouca estimulação cognitiva e,
consequentemente, níveis inadequados de bem-estar (WATTERS, 2009; ROSE; NASH;
RILEY, 2017).
Assim, para facilitar a avaliação do bem-estar animal (BEA) através da quantificação de
dados, os estudos de padrões adequados de qualidade de vida através do monitoramento da
saúde e pela atenção às demandas mentais/comportamentais dos animais é essencial no
manejo de animais sob cuidados humanos (MELLOR, 2017). Como forma de possibilitar
condições para a exibição de comportamentos naturais para espécies mantidas fora do seu
18
hábitat, o métodode aplicação de enriquecimento ambiental torna-se uma ferramenta

(SHEPHERDSON et al., 1998). Uma das estratégias usadas como enriquecimento é a
inserção de imprevisibilidade no ambiente dos animais. Aplica-se uma diversidade de
estímulos ambientais, em escala imprevisível, possibilitando uma rotina atípica para os
animais (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007). Contudo, conhecer o quão eficiente e
benéfica é uma intervenção com aumento de imprevisibilidade se torna um desafio, uma vez
que ocorrem variações espécie-específicas e individuais frente a diferentes estímulos
(GILBERT-NORTONA; LEAVERBJOHN; SHIVIKC, 2009; GALHARDO; VITAL;
OLIVEIRA, 2011; GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013; NOGUEIRA et al., 2014).
1.1 Problema
O problema a ser investigado neste trabalho são os efeitos da imprevisibilidade

espacial e temporal sobre aspectos comportamentais e clínicos de uma espécie neotropical de
primata (Lagothrix cana cana).
1.2 Hipótese e predições
Trabalhamos com a hipótese de que a imprevisibilidade espacial e temporal exerce

influência nos parâmetros comportamentais e clínicos da espécie em questão. Como
predições, baseados em estudos realizados sobre imprevisibilidade, desenvolvemos as
seguintes: a) a imprevisibilidade espacial deve estimular a exibição de comportamentos
indicativos de um bom estado de bem-estar; b) a imprevisibilidade temporal pode levar à
exibição de comportamentos indicativos de disfunção e outros comportamentos sugestivos de
baixo estado de bem-estar; c) as escalas de imprevisibilidade espacial associada à temporal,
com intervalo fixo podem levar à exibição de comportamentos indicativos de um bom estado
de bem-estar.
1.3 Objetivo
Avaliar os efeitos da imprevisibilidade espacial e temporal sobre aspectos

comportamentais e clínicos de macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana).
19
1.3.1 Objetivos específicos
- Avaliar o índice de diversidade comportamental e as respostas comportamentais da espécie

em estudo a estímulos espacialmente e temporalmente imprevisíveis.
- Investigar o tipo de imprevisibilidade (espacial ou temporal) que traria mais benefícios para
os animais.
- Avaliar a intensidade de estímulos imprevisíveis que traria mais benefícios para os animais.
- Testar em primatas um escore de monitoramento de bem-estar utilizado para cães, gatos e
aves, para facilitar a avaliação da qualidade de vida dessa espécie quando sob cuidados
humanos, contribuindo para o maior sucesso no manejo e na sua manutenção ex situ.
1.4 Justificativa
Os zoológicos e aquários desempenham um importante papel na conservação de

espécies animais frente às diversas ameaças encontradas no ambiente natural, principalmente
àquelas relacionadas à ação antrópica (introdução de espécies exóticas, poluição doméstica e
industrial, dentre outras) (MAITLAND, 1995). Além disso, zoológicos e aquários modernos
possuem como metas a conservação, práticas em educação ambiental e pesquisas (MELLOR;
HUNT; GUSSET, 2015). Manter animais com elevada plasticidade e diversidade
comportamentais frente a diferentes contextos, assim como mantê-los com bons níveis de
bem-estar sob cuidados humanos, são importantes atuações para trabalhos de conservação da
vida livre, principalmente quanto a medidas para a reintrodução da fauna (PAQUET;
DARIMON; 2010; CARO; SHERMAN, 2012; GREGGOR; BLUMSTEIN; WONG, 2019).
Sabe-se que o uso em longo prazo de intervenções de enriquecimento ambiental para
melhorar a qualidade de vida de animais sob cuidados humanos apresenta diversas vantagens.
Estudos com mamíferos demonstraram os efeitos benéficos do enriquecimento ambiental para
animais sob cuidados humanos e a importância do uso desse método. Dentre os diversos
benefícios encontrados, podem-se evidenciar o aumento do peso cerebral, da densidade
neuronal e da espessura cortical (MOHAMMED et al., 2002) mudanças nos níveis de
neurotrofinas do hipocampo, neurogênese e neuroplasticidade (VAN PRAAG;
KEMPERMANN; GAGE, 2000; RAMIREZ-RODRIGUEZ et al., 2014), expressão de
receptores de serotonina e conteúdo cerebral de monoaminas (RASMUSON et al., 1998) e,
aumento da diversidade comportamental e redução de comportamentos indicativos de
20
disfunção (SHEPHERDSON et al., 1993; KISTLER et al, 2009;; GOTTLIEB; COLEMAN;

MCCOWAN, 2013).
Entretanto, para grande parte das espécies ainda não se sabe o quanto deve ser oferecido
de estímulos na utilização de enriquecimentos de forma imprevisível e qual seria a melhor
escala de apresentação destes para que se tenham efeitos benéficos sobre o bem-estar dos
animais (WATTERS, 2009). Além disso, pesquisas sistemáticas sobre as aplicações de
enriquecimentos ambientais contribuiriam para o desenvolvimento de uma teoria integrativa
das práticas estabelecidas atualmente para animais mantidos sob cuidados humanos
(WATTERS, 2009).
Apesar dos efeitos benéficos citados com o uso de enriquecimento ambiental, estudos já
mostraram que a previsibilidade pode ser preferida por alguns animais, possivelmente devido
à segurança e possibilidade de controle que a mesma proporciona (MASON et al., 2007).
Entretanto, a previsibilidade é amplamente considerada como um fator que pode levar ao
estresse e ansiedade (YOSHIMURA et al., 2014) e à exibição de comportamentos
antecipatórios em algumas espécies (MASON et al., 2007). Assim, o modelo atual de
aplicação de enriquecimentos ambientais é baseado na introdução de imprevisibilidade no
ambiente (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007). Considerando essa aparente contradição
entre os modelos de provisão de estímulos, é importante avaliar de forma criteriosa os efeitos
de níveis variáveis de imprevisibilidade sobre o BEA, para a orientação do manejo em
cativeiro.
Como as intervenções com enriquecimentos ambientais visam estimular
comportamentos exibidos em vida livre (SHERPEDSON et al., 1993; LUTZ; NOVAK, 2005;
KISTLER et al., 2009), o uso dessas técnicas pode favorecer iniciativas associadas à
conservação ex situ de espécies. Sabe-se que a medicina da conservação é um campo
científicomultidisciplinar, que estuda a relação entre o estado de saúde dos humanos, animais
e ecossistemas para garantir a conservação através do equilíbrio dos sistemas (DEEM, 2015).
Essa ciência se baseia em ações de mitigação de fatores que ameaçam a conservação da
biodiversidade e da saúde humana (VITALI; REISS; EDEN, 2011).
A intensa urbanização e as mudanças climáticas globais têm trazido desafios adicionais
para a conservação: impacto na saúde das espécies, a interação evidente e cada vez maior
entre espécies silvestres, domésticas e seres humanos, o que tem resultado em preocupações
relativas a doenças infecciosas emergentes; degradação e fragmentação do habitat natural das
espécies silvestres; introdução de espécies exóticas; comércio ilegal de animais nativos e a
exposição dos mesmos a patógenos (DEEM, 2015). O acesso a dados referentes ao melhor
21
tipo de programa de enriquecimento ambiental para a espécie estudada e a influência do

mesmo sobre aspectos comportamentais e fisiológicos pode fomentar o desenvolvimento de
parâmetros para avaliação da qualidade de vida desses animais quando ex situ e possibilitar a
melhoria das ações voltadas para sua reintrodução e conservação in situ.
Por fim, considerando os aspectos de saúde e qualidade de vida, não foram encontrados
registros na literatura que façam uma associação entre a sanidade de animais mantidos sob
cuidados humanos e o uso da imprevisibilidade.
2 REFERENCIAL TEÓRICO
2.1 Previsibilidade e imprevisibilidade ambiental
Segundo Shepherdson et al. (1998), o enriquecimento ambiental é um princípio de

manejo que visa aumentar a qualidade de vida dos animais sob cuidados humanos,
identificando e fornecendo estímulos para a expressão de atividades físicas e psicológicas
necessárias para o seu bem-estar. A introdução de elementos ambientais que façam sentido,
considerando a história filogenética e ontogenética de uma espécie, oferece possibilidades
para o animal expressar seu comportamento natural e, principalmente, ter oportunidades de
escolha, possibilitando situações que promovam a motivação e a diminuição do estresse
(YOUNG, 2003; BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007). Assim, a provisão de
oportunidades comportamentais permite que o animal desempenhe controle sobre o seu
ambiente, situação considerada positiva para o bem-estar de animais sob cuidados humanos
(YOUNG, 2003).
Dentre as estratégias mais utilizadas como enriquecimento está a introdução de
imprevisibilidade ambiental. Dois tipos de imprevisibilidade geralmente utilizados são a
imprevisibilidade temporal e a espacial (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007). Na forma
temporal, manipula-se a apresentação de estímulos em escala de esquemas não-contingentes,
através do tempo fixo (reforçadores disponíveis após transcorridos intervalos fixos de tempo,
independentemente das respostas comportamentais apresentadas pelos animais) ou tempo
variável (reforçadores disponíveis após transcorridos intervalos irregulares de tempo,
independentemente das respostas comportamentais apresentadas) (MOREIRA; MEDEIROS,
2006). Importante ressaltar que os esquemas de tempo variável são os mais comuns na rotina
dos seres vivos (MOREIRA, MEDEIROS, 2006), principalmente associados às variações
climáticas e à obtenção de alguns alimentos (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007).Na
22
forma espacial, o estímulo, geralmente alimentar, é ofertado em diferentes locais (BASSETT;

BUCHANAN-SMITH, 2007).
A previsibilidade já se mostrou benéfica na redução de comportamentos indicativos de
disfunção (CID) em alguns mamíferos, tais como cães (Canis lupus familiaris) (HENNESSY
et al. 1997; HENNESSY, 1998; MEERS et al. 2004), ratos (Rattus spp.; QUIRCE; ODIO;
SOLANO, 1981), macacos-prego (Sapajus apela; ULYAN et al., 2006) e macacos-rhesus
(Macaca mulatta; GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013). Também foi demonstrado
que a previsibilidade pode influenciar na resposta do individuo frente a diferentes situações.
Ratos vivendo em condições imprevisíveis avaliam condições ambíguas menos positivamente
do que ratos vivendo em condições previsíveis, ou seja, apresentam atitudes mais
“pessimistas”, reduzindo comportamentos de antecipação frente a um evento positivo
(HARDING; PAUL; MENDL, 2004). Por outro lado, ambientes previsíveis já foram também
associados com o aumento de CID (LYONS; YOUNG; DEAG, 1997; MADARO et al.,
2016), já que a complexidade de um ambiente é inversamente proporcional à sua
previsibilidade (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007).
Considera-se a imprevisibilidade do ambiente natural como um evento único,
frequentemente agudo, que, por horas a dias, interrompe as atividades em curso, por exemplo
por uma diminuição temporal dos recursos alimentares e/ou aumento da demanda energética
(RENEERKENS; PIERSMA; RAMENOFSKY, 2002). Assim, ambientes naturais muito
imprevisíveis podem resultar em respostas tipicamente encontradas frente ao estresse, como
por exemplo a elevação do cortisol plasmático (WINGFIELD; RAMENOFSKY, 1999). Tais
respostas preparam o organismo para lidar com a situação imprevisível e, se mantidas por um
tempo curto, são altamente adaptativas (WINGFIELD; RAMENOFSKY, 1999). Estudos com
animais em cativeiro indicaram que a imprevisibilidade foi efetiva em beneficiar animais, tais
como gatos-leopardo (Prionailurus bengalensis; SHEPHERDSON; CARLSTEAD;
MELLEN, 1993); chimpanzés (Pan troglodytes; BLOOMSMITH; LAMBETH, 1995), tigres-
de-Amur (Panthera tigris; JENNY; SCHMID, 2002), coiotes (Canis latrans; GILBERT-
NORTONA; LEAVERBJOHN; SHIVIKC, 2009); queixadas (Tayassu pecari; NOGUEIRA
et al., 2014) e ursos-malaios (Helarctos malayanus; SCHNEIDER; NOGGE; KOLTER,
2014). Contudo, esse tipo de resposta só é possível se o animal possuir certo nível de controle
sobre o ambiente em que vive (BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007).
A possibilidade de controle sobre um ambiente é associada à diferença na probabilidade
da ocorrência de um determinando evento em função da exibição do comportamento de um
animal (SAMBROOK; BUCHANAN-SMITH, 1997). Embora se saiba que indivíduos que
23
vivem em ambientes menos previsíveis tendem a ter uma motivação maior para explorar e
forragear (JOHANNESSON; LADEWIG, 2000), a intensidade de imprevisibilidade que teria
potencial para melhorar o bem-estar nunca foi adequadamente mensurada, de acordo com a
revisão realizada. Sendo assim, as práticas de manejo de animais sob cuidados humanos
podem se tornar uma potencial fonte de estresse para algumas espécies (WAITT;
BUCHANAN-SMITH, 2001). Frente aos resultados contraditórios observados em estudos
que avaliaram previsibilidade e imprevisibilidade, imagina-se que os efeitos de ambas as
condições sejam dependentes de dose. Em outras palavras, para que tenham efeito benéfico
sobre os animais, precisam ter sua aplicação finamente modulada. Essa modulação pode ser
feita através da avaliação criteriosa dos efeitos da aplicação dos dois tipos de
imprevisibilidade, em diferentes intensidades.
2.2 Respostas ao estresse
A resposta ao estresse nos vertebrados ocorre quando um animal enfrenta um estímulo

que leva a respostas que exigem o aumento da sua atividade metabólica, ou quando encontra
estímulos considerado aversivos; estes estimulam a resposta de luta ou fuga (ROELOFS,
2017). Após o primeiro contato com o estímulo estressor ocorre a liberação de
glicocorticoides e catecolaminas, levando a respostas fisiológicas adaptativas no curto prazo,
mas que podem se tornar deletérias aos animais quando muito recorrentes ou mantidas por
tempo excessivo (MAPLE; PERDUE, 2013). Apesar de muitas similaridades, as respostas a
estressores em diferentes táxons de vertebrados variam de acordo com a fisiologia de cada
grupo (GALHARDO; VITAL; OLIVEIRA, 2011).
O ciclo do estresse em mamíferos ocorre principalmente frente a respostas envolvendo o
eixo hipotalâmico-adenohipofisário-adrenal (ROELOFS, 2017). Frente a um estímulo
estressor, ocorre liberação do hormônio liberador de corticotrofina (CRH), que irá estimular a
secreção de hormônio adrenocorticotrófico (ACTH) pela adenohipófise, que estimulará, por
sua vez, a secreção de glicocorticoides pelo córtex adrenal (KYROU; TSIGOS, 2009).
Uma elevação de curto prazo nas concentrações de glicocorticoides e catecolaminas
estimula respostas comportamentais e fisiológicas para superar o impacto do estressor, como
pela supressão da reprodução e do comportamento territorial, pela facilitação do
forrageamento e do comportamento exploratório (WINGFIELD; RAMENOFSKY, 1999).
Entretanto, uma elevação prolongada na secreção de glicocorticoides acarreta diversos efeitos
danosos para o indivíduo, tais como atraso da puberdade, supressão do crescimento, exaustão
24
de tecido muscular esquelético, efeito diabetogênico, aumento da susceptibilidade a doenças e

morte neuronal no hipocampo, entre outros (WINGFIELD; RAMENOFSKY, 1999;
ROMERO et al., 2015).
Dentre os desafios encontrados para manutenção de mamíferos sob cuidados humanos,
podem-se destacar a baixa estimulação cognitiva e a exposição crônica a estressores
inevitáveis, que podem estar associados à alta prevalência de comportamentos anormais
(GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013), repetitivos (tricotilomania, pacing, rocking,
dentre outros) (ROSE; NASH; RILEY, 2017), a alterações clínicas, como a diarreia crônica
(BAILEY; COE, 1999), úlcera gástrica (TARARA; TARARA; SULEMAN, 1995) e um
leucograma sugestivo de estresse (EVERDS et al., 2013; THRALL et al., 2015), sendo a
manutenção sob cuidados humanos prolongados uma possível fonte de estressores distintos
(SWAISGOOD, 2007).
2.3 Avaliação comportamental do bem-estar
A investigação do comportamento é uma ferramenta para avaliação do bem-estar de

animais. O registro, em especial, de comportamentos auto-mutilantes, coprofágicos
(considerados como comportamentos como não naturais na espécie) ou agonísticos (em
excesso) pode trazer dados relevantes a respeito dos níveis de bem-estar dos animais
(BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007).
Em adição à análise qualitativa dos comportamentos, pode-se utilizar uma análise
quantitativa. Para tanto, pode-se utilizar o Índice de Diversidade Comportamental (IDC, uma
adaptação do Índice de Diversidade de Shannon-Weaver), modelo que tem sido proposto para
avaliar níveis de bem-estar em animais sob cuidados humanos (SHEPHERDSON;
CARLSTEAD; MELLEN, 1993). Vários trabalhos têm mostrado a utilidade dessa ferramenta
para comparar níveis de bem-estar de mamíferos submetidos a condições diferentes
(SHEPHERDSON et al., 1993; KISTLER et al, 2009; HACKER, MILLER, SCHULTE,
2018; CATAPANI; PIRES; VASCONCELLOS, 2019). O IDC considera o número e a
proporção dos comportamentos exibidos; valores mais altos equivalem a melhores níveis de
bem-estar (SHEPHERDSON; CARLSTEAD; MELLEN, 1993). O cálculo do IDC (= H) é
realizado através da fórmula:
IDC (H) = ∑ 𝑝𝑖 𝑙𝑜𝑔 (1/𝑝𝑖) (1)

25
onde B é o número de categorias comportamentais e pi é a proporção do comportamento i

(SHEPHERDSON et al., 1998; CATAPANI; PIRES; VASCONCELLOS, 2019).
O IDC já foi utilizado para alguns mamíferos, tais como o gato-pescador (Felis
viverrina) e gatos-leopardo (SHEPHERDSON; CARLSTEAD; MELLEN, 1993), raposas-
vermelhas (Vulpes vulpes; KISTLER et al., 2009) e guepardos (Acinonyx jubatus; MILLER;
PISACANE; VICINO, 2016), comparando diferentes situações de intervenção ambiental.
2.4 Avaliação do bem-estar através dos cinco domínios
O modelo dos cinco domínios foi originalmente desenvolvido para avaliar os fatores
que podem influenciar no estado de bem-estar de animais senscientes, principalmente aqueles
utilizados em pesquisas e ensino (MELLOR; REID, 1994). Essa ferramenta vem sendo
utilizado desde 1997 em alguns países de forma obrigatória (Nova Zelândia) no meio da
medicina de animais de laboratório (WILLIAMS, MELLOR, MARBROOK, 2006).
Atualmente, expandiu-se sua aplicação para a avaliação de animais em outros meios,
que incluem animais utilizados na produção de alimentos, animais de companhia, animais
silvestres de vida livre ou mantidos sob cuidados humanos e animais que causam problemas
urbanos (“pragas”) (MELLOR; PATTERSON-KANE; STAFFORD, 2009; BEAUSOLEIL;
FISHER; MELLOR, 2012; PORTAS, 2013; LITTLEWOOD; MELLOR, 2016).
Para realizar a avaliação do bem-estar através dos cinco comínios, inicia-se pelos
estados internos (físico-funcionais) com foco em alterações fisiológicas e patofisiológicas dos
animais devido a questões nutricionais, ambientais ou relacionadas a saúde e ou fatores
físicos, bióticos ou sociais no ambiente do animal que podem limitar sua capacidade de
expressar comportamentos naturais do indivíduo e/ou da espécie (MELLOR, 2017). O
domínio mental surge a partir das consequências dos fatores internos e externos avaliados
anteriormente, e a somatória desses eventos levam a classificação do estado de bem-estar de
um animal (MELLOR, 2017).
Para considerar os aspectos positivos e negativos de cada domínio, alguns aspectos
foram estabelecidos de forma generalista (MELLOR; BEAUSOLEIL, 2015; MELLOR,
2017). Contudo, observa-se ausência na literatura descrita de uma ferramenta que se adequa
as necessidades espécie-específicas.
26
2.5 Espécie-alvo do estudo
2.5.1 Macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana, É. Geoffroy Saint-Hilaire, 1812)

O gênero Lagothrix spp. constitui um dos mais frugívoros dentre os gêneros de primatas
neotropicais, consumindo uma ampla variedade de frutos, principalmente frutos maduros e,
consequentemente, ocupando grandes áreas de vida (RAVETTA et al., 2015). Além disso,
dentro da sua dieta já foram identificados aproximadamente 116 gêneros e 48 famílias de
plantas, incluindo-se com menor frequência folhas, consumidas principalmente durante a
estação seca devido a escassez de frutos, assim como flores, brotos, sementes, cascas de
árvores, raízes aéreas, madeira em decomposição, fungos e invertebrados (PERES, 1994a;
RAVETTA et al., 2015).
O macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana) é uma espécie endêmica da Amazônia
ocidental, com ocorrência no Peru e no Brasil (Acre, Amazonas, Mato Grosso, Pará,
Rondônia). É considerada em perigo pelo Livro Vermelho da Fauna Brasileira Ameaçada de
Extinção (RAVETTA et al., 2015), devido a pressões como caça intensa, desmatamento,
redução e fragmentação de hábitat, agricultura, pecuária, expansão urbana, expansão de
rodovias, dentre outras, tendo registro de extinção em algumas localidades (RAVETTA et al.,
2015).
A expectativa de vida registrada para a espécie é de até aproximadamente 25 anos e o
peso destes animais é considerado normal entre 7,650 Kg e 9.400 Kg, respectivamente para
fêmeas e machos (RAVETTA et al., 2015). Dos comportamentos exibidos pela espécie,
encontram-se prioritariamente dados a respeito da forma de forrageio, considerando a
diversidade de posturas (sentado, em pé, pendurado pela perna ou cauda) para a obtenção do
alimento, podendo compartilhar os itens e exibindo poucas interações agonísticas nesse
contexto (KAVANAGH; DRESDALE, 1975).
3 MATERIAIS E MÉTODOS
O experimento foi realizado após a autorização pela Fundação de Parques Municipais e

Zoobotânica de Belo Horizonte (FPMZB/BH), Gerência de Jardim Zoológico (GEJAZ), nº
011/2019 (anexo I) e pela autorização da Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) da
PUC-MG, n.º (anexo II).
27
3.1 Local de aplicação e indivíduos estudados
O experimento foi realizado em recinto de manutenção de sete indivíduos de L. cana

cana (Figura 1) na FPMZB/BH, região da Pampulha, Belo Horizonte, Minas Gerais.
Dos sete animais estudados, seis estavam havia aproximadamente quatro anos na
FPMZB, e são oriundos do Centro de Triagem de Animais Silvestres (CETAS) de Porto
Velho, Rondônia, Brasil. Um dos animais nasceu na FPMZB e possuía, no momento da coleta
de dados, aproximadamente três anos de idade. O grupo era composto de dois machos (5 e 10
anos) e cinco fêmeas (3, 5, 5, 6 e 7 anos). A fêmea filhote que havia nascido na instituição
participou do projeto até a etapa M1, pois na fase M2, a mesma veio a óbito por razões
desconhecidas.
28
Figura 1: Macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos pela FPMZB-BH, que fizeram parte do
estudo. Fonte: Fotografia do autor (2020).
Os primatas eram mantidos em um recinto do tipo fosso, com 125 metros de

circunferência, cinco metros de altura e 40 metros de diâmetro, contendo três tocas externas
de 4m² e um metro de altura e uma piscina com 18m³ de volume (Figuras 2A-D). Os animais
eram alimentados duas vezes ao dia, dentro da área de manobra, com alimentos oferecidos em
bandejas, na seguinte quantidade para o grupo: ração para primatas herbívoros (0.56Kg, cinco
dias na semana), bolo caseiro de banana (0,8 Kg, duas vezes na semana) e, diariamente,
salada de legumes (3 Kg), salada de frutas (1,5 Kg) e folhagens (0,45 Kg).
29
Figura 2: Recinto dos macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos na FPMZB-BH: visão de frente (a),
lado (b) e área de fosso (c) com entrada para manobra (d). Fonte: Fotografia do autor (2020).
30
3.2 Procedimentos
Para avaliar os efeitos da imprevisibilidade sobre a espécie em estudo, foram realizados

os seguintes procedimentos: a) escalas de imprevibilidade espacial e temporal; b) avaliação
comportamental; c) avaliação pelos cinco domínios e, d) monitoramento da saúde.
3.2.1 Escalas de imprevisibilidade espacial e temporal
Os períodos experimentais foram realizados de acordo com o esquema ABCDA. As

condições identificadas com a letra A representam as fases controle, de pré- e pós-
intervenção, indicadas no texto como PRE e POS, respectivamente. A condição B representa
a fase de imprevisibilidade espacial, subdividida nas etapas E1, E2 e E3; a condição C
representa a fase de imprevisibilidade temporal, subdivida nas etapas T1, T2 e T3, enquanto a
condição D representa a fase de imprevisibilidades espacial e temporal associadas,
subdividida nas condições M1, M2 e M3. Cada condição teve a duração de 10 dias
consecutivos e, entre as mesmas, foi estipulado um intervalo entre 04-07 dias para a diluição
dos possíveis efeitos de cada intervenção. Foram utilizados os itens alimentares da própria
dieta dos animais, para evitar a alteração do manejo nutricional regularmente realizado pela
instituição.
A imprevisibilidade espacial foi aplicada em três etapas. Na etapa E1, o alimento foi
dividido e distribuído em cinco locais diferentes diariamente; na etapa E2, em dez locais
diferentes, e na etapa E3, distribuiu-se o alimento dos primatas em quinze locais diferentes
(figuras 3, 4A, 4B).
A imprevisibilidade temporal foi também aplicada em três etapas. Na etapa T1, o
alimento foi entregue em 06 intervalos fixos de 15 minutos diariamente; na etapa T2, as
entregas foram realizadas em 06 intervalos variáveis de 15 minutos, enquanto na etapa T3, o
alimento foi entregue em 04 intervalos variáveis de 30 minutos. Nas três etapas, os alimentos
eram entregues sempre no mesmo local (área entre o fosso e um morro gramado (figuras 3,
4C, 4D).
Na condição de associação entre as imprevisibilidades, as formas temporais e espaciais
foram introduzidas de forma concomitante. Na etapa M1, foram distribuídos dois embrulhos
de alimentos a cada seis intervalos fixos de 15 minutos e em seis locais diferentes; na etapa
M2, foram distribuídos 02 embrulhos de alimentos, a cada seis intervalos variáveis de 15
31
minutos, em seis locais diferentes, enquanto na etapa M3, foram distribuídos três embrulhos
de alimentos a cada quatro intervalos variáveis de 30 minutos, em quatro locais diferentes.
Nas condições E e M, os alimentos foram disponibilizados através de embrulhos
utilizando papel kraft (base de celulose; figuras 4A e 4B), arremessados da área de visitação
ao recinto. Anteriormente ao início das condições de intervenção, os alimentos passaram a ser
distribuídos em locais variados do recinto por um período de dez dias, para permitir a
habituação dos animais aos itens utilizados. Na condição T, os alimentos eram arremessados
da área de visitação no local especificado anteriormente.
Nas condições T e M, os horários para distribuição dos alimentos nos intervalos
variáveis foi aleatorizada de forma prévia, através do programa Excel.
PRE e POS
ESPACIAL TEMPORAL
E1 T1
E2 T2
T3
E3
Figura 3: Esquema das condições experimentais utilizadas para as intervenções com os macacos-barrigudos
(Lagothrix cana cana) mantidos na FPMZB-BH, durante as etapas pré-intervenção (PRE), espacial (E1, E2, E3),
temporal (T1, T2, T3) e pós-intervenção (POS). Pontos vermelhos indicam local (espacial) ou momento
(temporal) de distribuição dos estímulos alimentares.
32
A B
C D
Figura 4: Embrulhos utilizados para as intervenções com os macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana)
mantidos na FPMZB-BH nas escalas de imprevisibilidade espacial (A); embrulho distribuído no recinto (B);
animais explorando após distribuição na escala de imprevisibilidade temporal (C, D).
Fonte: Fotografia do autor (2020).
3.2.2 Avaliação comportamental
As observações comportamentais foram realizadas no período da manhã, através de

amostragem pelo método Scan e registro instantâneo por intervalos de 20 segundos, em
sessões de cinco minutos, por duas horas diárias (DEL-CLARO, 2004), totalizando 20 horas
de observação por condição, com um total de 110 dias e 220 horas de observações. Os
comportamentos foram observados de acordo com etograma (Tabela 1), adaptado de trabalhos
com espécies do gênero Lagothrix (KAVANAGH, DRESDALE, 1975; PERES, 1994a; DI
FIORE, FLEISCHER, 2005; CARTAGENA-MATOS et al., 2015; STRIER, 2017).
33
Tabela 1. Categorias comportamentais utilizadas para a observação dos macacos-barrigudos (Lagothrix cana
cana) mantidos na FPMZB-BH durante o período do experimento.
Comportamentos observados Descrição
Exploração
Explorar Animal realiza busca pelo ambiente de forma

quadrupedal através da inspeção manual ou pela boca.
Explorar em posição bípede Animal realiza busca pelo ambiente em posição

bipedal.
Observar Animal observa coespecífico.
Manipular objeto Animal manipula objetos introduzidos durante o

projeto ou objetos do próprio ambiente ou utilizando
as mãos, boca ou cauda.
Locomoção
Deslocar-se Animal realiza deslocamento pelo ambiente, no solo.
Escalar Animal realiza deslocamento nos substratos elevados

do recinto (cordas, plataformas e árvores).
Pendurar-se Animal permanece pendurado apenas pelos membros

ou cauda, apoiado em algum dos substratos elevados
do ambiente.
Pular Animal se desloca entre dois pontos do recinto, sem

contato físico com o chão, árvores ou objetos .
Forrageio
Forragear Animal realiza apreensão e ingestão de item

alimentar, no solo ou em estruturas para escalar,
usando diferentes posturas, tais como sentado,
deitado, pendurado pelos membros ou cauda, de
forma bipedal.
Manutenção
Fazer Grooming Limpar e organizar os pelos do próprio corpo com as

mãos ou boca.
Coçar-se O animal coça o corpo com os membros ou boca.
Ingerir água Animal ingere água do tanque do recinto.

34
Interação afiliativa
Fazer alogrooming unidirecional Animal realiza a limpeza ou organização do pelo de

outro indivíduo, que não retorna o comportamento.
Fazer alogrooming recíproco Animal realiza a limpeza ou organização do pelo de

outro indivíduo de forma recíproca.
Brincadeira social Animal realiza atividades lúdicas (perseguição sem

vocalização, troca de objetos ou rolamento) com
outro indivíduo.
Sucção de glândula mamária por Macho realiza comportamento de sucção nas fêmeas,
adultos geralmente lactantes.
Oferecer glândula mamária para Fêmea realiza o fornecimento de uma glândula

adultos mamária para sucção, geralmente por machos.
Interação sexual
Inspeção anogenital Animal realiza a inspeção da região anogenital de um

coespecífico, geralmente com a boca, língua ou mãos.
Exibir genitália Animal se mantém em postura quadrupedal, com a

cauda em posição verticalizada, voltada para
coespecífico. Comportamento exibido, em geral, por
fêmeas.
Pré-cópula pela fêmea Fêmea permanece deitada em decúbito esternal, com

os membros flexionados abaixo do corpo, com o
quadril e cauda elevada em posição verticalizada.
Pré-cópula pelo macho Macho realiza o posicionamento da pelve na região

pélvica da fêmea, quando ela está mantida na posição
anterior, sem a realização da penetração ou
movimentação pélvica (thrusting).
Copular Ocorre junção da pelve do macho com a região ano-

genital da fêmea, seguida de penetração e movimento
de thrusting.
Masturbar-se Macho ou fêmea realiza o manuseio da própria

genitália, em movimentos repetitivos.
Reflexo de flehmen Animal mantém lábios ou boca aberta, postura ereta e

corpo direcionado para coespecífico. Apesar de
representar um comportamento afiliativo, no caso
deste projeto, o mesmo foi exibido apenas em
situações de interação sexual.
35
Interação agonística
Brigar Animal inicia combate físico como bater, morder ou

empurrar.
Vocalizar de forma prolongada Vocalização exibida após interações de briga, por

tempo prolongado, com o animal permanecendo
parado, observando o outro e mantendo vocalização
grave.
Perseguir Animal realiza perseguição de coespecífico,

vocalizando, geralmente, associada a competição
alimentar.
Fugir Animal se afasta de outro, vocalizando.

Comportamento geralmente associado a competição
alimentar.
Intimidar Animal realiza geralmente pulo em frente a

coespecífico ou estímulo social secundário (visitação,
observador) com os braços abertos e exposição de
dentes.
Interação fêmea-filhote
Amamentar infantes Fêmea realiza amamentação de filhotes e/ou jovens.
Mamar Filhote ou jovem realiza amamentação em fêmea

lactante, geralmente a própria mãe.
Interação maternal não-alimentar Cuidados de alogrooming ou brincadeiras realizadas

entre a mãe e o próprio filhote.
Vigilância
Permanecer atento Animal observa de forma fixa algum estímulo na

parte externa do recinto, tanto no solo como em
estruturas para escalar, em postura sentada,
quadrupedal ou bipedal.
Comportamentos indicativos de disfunção (CID)
Head flipping Animal realiza retração da cabeça para trás, seguida

da movimentação circular do corpo.
Vocalizar com movimentação em Vocalização grave, com animal deitado no chão e

decúbito lateral retraindo o corpo para trás.
Pacing Animal realiza mais de uma volta completa no fosso

do recinto, sem responder a outros estímulos.
Geofagia Animal realiza ingestão de solo do recinto.

36
Inatividade
Inativo Animal, geralmente sentado ou em postura

quadrupedal, permanece sem observar ou realizar
qualquer movimento.
Deitado Animal permanece deitado, sem realizar outros

comportamentos.
Não visível
Não visível O animal se encontra fora da visão do observador,

podendo estar dentro da manobra ou área de
exposição.
Outros
Outros comportamentos Comportamentos não descritos acima; ex: defecar,

bocejar e espirrar.
3.2.3 Avaliação pelos cinco domínios
Foi realizada uma avaliação do bem-estar dos animais utilizando os preceitos dos cinco
domínios (MELLOR, BEAUSOLEIL, 2015) (anexo III), no início (dia 1), meio (dia 5) e fim
(dia 10) de cada etapa, sempre ao final das observações diárias, gerando um parecer
(adequado, regular e inadequado) para cada indicador avaliado (nutricional, ambiental,
sanitário, comportamental e mental), como sugerido por Hammerschmidt e Molento (2014).
Cada questão aribuida aos indicadores foi pontuada de 0 a 5, sendo: 0 - a questão não se
aplica; 1 - parâmetro adequado; 2 - parâmetro adequado, mas precisa melhorar; 3 - parâmetro
regular; 4 - parâmetro abaixo de regular, mas sem apresentar riscos imediatos; 5 - parâmetro
inadequado.
A somatória por indicador ficou estabelecida de acordo com a tabela 2 abaixo. Para
estabelecer os valores da tabela, foi realizada a soma do mínimo e máximo de pontuações
possíveis por indicador, de acordo com as questões no anexo III. Após isso, o valor foi
estabelecido através da divisão em cinco partes iguais do valor máximo. Consideram-se
adequados os escores 1 e 2; regular o escore 3, e inadequado os escores 4 e 5 - vezes a
quantidade mínima de pareceres e o intervalo entre elas.
Após os resultados dos pareceres, era possível concluir o diagnóstico de bem-estar
situacional em muito alto (todos os indicadores considerados adequados), alto (um conjunto
37
de indicadores regulares, com os demais adequados), regular (dois ou mais conjuntos de

indicadores regulares, com os demais adequados), baixo (um ou dois conjuntos de indicadores
inadequados), e muito baixo (três ou mais conjuntos de indicadores inadequados).
Tabela 2. Pontuação para estabelecer o parecer nos indicadores de Bem-Estar para macacos-barrigudos
(Lagothrix cana cana).
Descrição
Indicadores Pontuação
Adequado Regular Inadequado
Mínima: 9
Nutricional Até 18 Entre 19 e 27 Acima de 28
Máxima: 45
Mínima: 20
Ambiental Até 40 Entre 41 e 60 Acima de 61
Máxima: 100
Mínima: 14
Sanitário Até 28 Entre 29 e 42 Acima de 43
Máxima: 70
Mínima: 14
Comportamental Até 28 Entre 29 e 42 Acima de 43
Máxima: 45
Mínima: 19
Mental Até 38 Entre 30 - 57 Acima de 58
Máxima: 95
3.2.4 Monitoramento da saúde
O monitoramento do estado de saúde visou acompanhar o estado sanitário dos animais

durante o projeto e associar possíveis efeitos das intervenções nas condições de saúde dos
mesmos. Consistiu na avaliação clínica não invasiva, onde foram a) observados sinais
sugestivos de doença ao longo da coleta de dados comportamentais (apatia, inapetência,
claudicação, prurido intenso, lesões dérmicas, alterações do padrão respiratório, dentre outros)
e b) feito exame coproparasitológico de fezes, durante cinco dias por etapa experimental. Para
exame, utilizaram-se três métodos de avaliação das fezes, descritos por Taylor, Coop e Wall
(2017): a) exame por observação direta, através do esfregaço de uma pequena parcela das
fezes com solução fisiológica a 0,9% em lâmina de microscópio sobreposta com uma
lamínula; b) exame por flutuação, utilizando solução de açúcar e dois gramas de fezes,
filtradas através de uma gaze e deixadas em repouso com uma lâmina de microscópio na
superfície do recipiente durante 15 minutos, com avaliação posterior por microscópio, com o
38
auxílio de uma lamínula sobreposta, e; c) exame por sedimentação, utilizando mistura de água
e dois gramas de fezes, filtrada através de uma gaze e deixada em repouso durante 20
minutos. Todas as observações no microscópio óptico foram feitas com aumentos de 10x, 20x
e 40x.
Além disso, após a última etapa, os animais foram contidos quimicamente utilizando
cloridrato de dextrocetamina a 50 mg/ml (5 mg/Kg), associado a midazolam a 5 mg/ml (0,3
mg/Kg), aplicados após contenção física de forma intramuscular na região dos músculos
pélvicos. Foi coletado sangue para exames de saúde básicos (hemograma, perfil bioquímico) e
avaliação física através da inspeção para verificação da presença de ectoparasitas e lesões
cutâneas.
3.3 Tratamento estatístico
Para comparar a diversidade comportamental em cada uma das condições realizadas,

um Índice de Diversidade Comportamental foi calculado para cada dia de observação
(SHEPHERDSON et al., 1998).
Tanto para os IDCs quanto para os outros dados comportamentais, foi aplicado o teste
ANOVA de medidas repetidas, seguido do pós-teste Dunnet para dados normais e Friedmann
seguido de Dunn para dados não-normais (SAMPAIO, 2002). Buscamos avaliar possíveis
diferenças entre os comportamentos exibidos nas diferentes etapas experimentais e os
exibidos na etapa PRE, utilizando o programa GraphPad InStat ®, versão 3.06. Os mesmos
testes foram usados para avaliar diferenças nos comportamentos dos animais dentro de cada
etapa com intervenção (possíveis reações às diferentes intensidades de imprevisibilidade).
4 RESULTADOS
4.1 Dados comportamentais
4.1.1 Comparação com a etapa controle PRE
O IDC foi menor nas etapas E1 e T1 quando comparadas à etapa PRE (figura 4). A
proporção de registros de animais visíveis foi maior nas etapas E1, E2, E3, T1, T2, T3 e M2
(figura 5).
39
Figura 5: Índices de Diversidade Comportamental (IDC) (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de
macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1;
E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1;
M2 = escalas associadas 2; M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam diferenças
estatísticas entre as etapas: *p<0.05.
Figura 6: Proporção de registros em que os indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana) (+
erro padrão durante o período experimental estavam fora do campo visual do observador: PRE= Linha de base;
E1= espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas
associadas 1; M2 = escalas associadas 2; M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos
representam diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05, **p<0.01.
40
Os comportamentos exploratórios foram mais observados nas condições temporais (T1,

T2 e T3) e associadas (M1, M2 e M3) quando comparadas às etapas PRE e POS (Figura 6).
Em contraste com o comportamento exploratório, houve maior exibição dos comportamentos
de forrageamento nas condições espaciais (E1, E2 e E3) (Figura 7).
Os comportamentos de locomoção tiveram maior exibição na etapa POS (Figura 8),
enquanto os comportamentos de vigilância foram menos exibidos nas etapas T3 e na condição
associada (M1, M2, M3) (Figura 9).
Quanto aos comportamentos de manutenção, houve menor exibição nas etapas E1, E3,
T3, M1, M2 e M3 do que na etapa PRE (Figura 10).
Figura 7: Frequência relativa dos comportamentos de exploração (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base;
representam diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01.
41
Figura 8: Frequência relativa dos comportamentos de forrageamento (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
Figura 9: Frequência relativa dos comportamentos de locomoção (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
42
Figura 10: Frequência relativa dos comportamentos de vigilância (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
Figura 11: Frequência relativa dos comportamentos de manutenção (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
43
Quanto aos comportamentos sociais, a exibição de interações afiliativas foram reduzidas

nas etapas T2 e condição associada (M1, M2 e M3) (Figura 11). As interações sexuais,
embora não tenham mostrado diferenças estatísticas entre as etapas observadas
(possivelmente devido à grande variabilidade na exibição dos comportamentos dentro de cada
fase), apresentaram redução em várias etapas experimentais (figura 12). As interações
agonísticas foram menores nas etapas E2, M1 e M3 (Figura 13).
Figura 12: Frequência relativa dos comportamentos afiliativos (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de
macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1; E2= espacial
2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2;
M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: **p<0.01,
***p<0.001.
44
Figura 13: Frequência relativa dos comportamentos sexuais (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos estudados de macaco-
barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1; E2= espacial 2; E3=
espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2; M3 =
escalas associadas 3; POS = linha de base.
Figura 14: Frequência relativa dos comportamentos agonísticos (+ erro padrão) exibido pelos indivíduos estudados de
macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1; E2= espacial
2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2;
M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05.
Os comportamentos de interação entre fêmea e filhote também apresentam redução nas

etapas E1, M1, M2, M3 e POS (figura 14).
45
Houve redução na exibição de (CID) nas condições espaciais (E1, E2, E3), etapas T2,
T3 e associadas (M1, M2 e M3) (Figura 15). Quanto à inatividade dos animais, não houve
diferença entre as condições de intervenção quando comparados a etapa PRE (figura 16).
Figura 15: Frequência relativa dos comportamentos de interação entre fêmea e filhote (+ erro padrão) exibidos pelos
indivíduos estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1=
espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2
= escalas associadas 2; M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre
as etapas: **p<0.01, ***p<0.001.
46
Figura 16: Frequência relativa dos comportamentos indicativos de disfunção (CID) (+ erro padrão) exibidos pelos indivíduos
estudados de macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1;
E2= espacial 2; E3= espacial 3; T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas
associadas 2; M3 = escalas associadas 3; POS = linha de base. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas:
*p<0.05, **p<0.01.
Figura 17: Frequência relativa de inatividade (+ erro padrão) exibida pelos indivíduos estudados de macaco-barrigudo
(Lagothrix cana cana), durante o período experimental: PRE= Linha de base; E1= espacial 1; E2= espacial 2; E3= espacial 3;
T1= temporal 1; T2= temporal 2; T3= temporal 3; M1 = escalas associadas 1; M2 = escalas associadas 2; M3 = escalas
associadas 3; POS = linha de base.
47
4.1.2 Descrição qualitativa dos comportamentos registrados
Na etapa PRE, apesar da grande diversidade de comportamentos exibidos, houve mais

comportamentos agonísticos e CID quando comparada às demais etapas. Os comportamentos
agonísticos ocorreram principalmente de forma secundária à competição por alimento dentro
da manobra, ou ao roubo de alimento por coespecífico na área de exibição dos animais. Essas
interações ocorriam majoritariamente entre o macho e as fêmeas durante o fornecimento de
alimento, enquanto as interações entre fêmeas ocorriam em contextos por competição
alimentar e aproximação física em diferentes contextos. Quanto aos CID, foi possível
observar principalmente comportamentos considerados antecipatórios, sendo os principais o
head flipping e pacing. Esses comportamentos foram também exibidos nas etapas T1 e POS.
Nas condições espaciais, o fornecimento do alimento dentro de embrulhos de papel
(além da variação dos locais de distribuição) parece ter tido influência no comportamento de
forrageio dos animais. Quando era feita a distribuição dos alimentos em diferentes pontos e
com uma limitação física (o uso do embrulho), o macho do grupo inicialmente investigava
cada local, para só então o restante do grupo ter acesso ao alimento. Assim, os animais
exibiam mais comportamentos de apreensão e ingestão do alimento do que exploração,
possivelmente para reduzir o risco de o macho retornar e iniciar interações agonísticas se os
mesmos permanecessem no mesmo local explorando.
Nas condições temporais, os animais tinham a possibilidade de se distribuírem mais
para explorar o alimento fornecido, pela ausência de uma limitação física (sem o embrulho
utilizado nas condições espaciais e associadas). Como os alimentos eram sempre fornecidos
no mesmo local e, ao caírem, se espalhavam, os animais exibiam mais comportamentos de
exploração.
Quanto à condição associada, como o alimento era fornecido em diferentes momentos e
locais, os animais tinham a possibilidade de explorar em pontos distintos do recinto ao longo
do tempo de observação.
Dentre os comportamentos da categoria sexual, a inspeção anogenital foi um
comportamento comum entre os animais. Os comportamentos afiliativos, sexuais e de
interação entre fêmea e prole foram exibidos com maior frequência nos momentos fora do
horário da alimentação. As interações afiliativas no grupo foram exibidas principalmente
entre a fêmea lactante e a jovem, entre o macho alfa e a fêmea lactante e, esporadicamente,
entre a jovem e as demais fêmeas. A sucção da mama da fêmea pelo macho adulto foi um
achado comportamental da categoria afiliativa, exibido principalmente nas etapas anteriores à
48
condição associada. Era sempre observado quando a fêmea lactante estava amamentando a
jovem. Após o óbito da jovem, não houve mais a exibição do comportamento nos momentos
de observação.
4.1.3 Comparação entre as etapas de cada condição
As alterações comportamentais observadas entre as etapas de cada condição encontram-

se na tabela 3.
Houve aumento do comportamento de locomoção nas etapas E2 e E3 quando
comparadas a etapa E1, assim como no comportamento afiliativo na etapa E3 comparada a
E1. O comportamento de interação entre fêmea e filhote também foi maior em E2 quando
comparado a E1, enquanto a inatividade foi maior em E1 se comparado a E2.
Na comparação entre as etapas de intervenção temporal, houve maior exibição de
comportamentos de forrageamento na etapa T1 quando comparada a T2 e T3, assim como de
CID, quando comparado a T2, enquanto a inatividade foi menor na etapa T1 em relação a T3.
Na condição associada, houve aumento do IDC na etapa M3 quando comparada as
etapas M1 e M2, além de aumento dos comportamentos de manutenção na etapa M3 em
relação a M2.
As categorias comportamentais relacionadas à exploração, comportamento sexual,
vigilância e comportamentos agonísticos não apresentaram diferença entre as etapas.
49
Tabela 3. Resultados dos pós-testes (Tukey e Dunn), comparando o IDC e os registros nas categorias comportamentais entre as etapas de cada condição por macacos-
barrigudos (Lagothrix cana cana) presentes na FPMZB-BH.
IDC E CATEGORIA COMPORTAMENTAL

PERÍODO
INTERVENÇÃO
EXPERIMENTAL
Interação
IDC Forrageamento Locomoção Manutenção Afiliativos CID Inatividade
Fêmea-prole
E1 - E2 NS NS ** NS NS ** NS **
Imprevisibilidade
E1 - E3 NS NS * NS * NS NS NS
espacial
E2 - E3 NS NS NS NS NS NS NS NS
T1-T2 NS * NS NS NS NS * NS
Imprevisibilidade
T1-T3 NS *** NS NS NS NS NS *
temporal
T2-T3 NS NS NS NS NS NS NS NS
M1-M2 NS NS NS NS NS NS NS NS
Imprevisibilidade
M1-M3 * NS NS NS NS NS NS NS
associada
M2-M3 * NS NS * NS NS NS NS
Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as etapas: *p<0.05, **p<0.01, ***p<0.001.
NS: não significativo
50
4.2 Avaliação pelos cinco domínios
Quanto à avaliação de bem-estar pelos cinco domínios, foram observados melhores

níveis de BEA em todas as condições de intervenção quando comparadas à etapa PRE (figura
17). Não houve diferença nas comparações entre as etapas de cada condição. Os achados por
avaliação em cada fase seguem em anexo (anexo IV).
Figura 18: Pontuação final da avaliação de bem-estar animal dos macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana)
pelos cinco domínios durante o período experimental. Asteriscos representam diferenças estatísticas entre as
etapas: **p<0.01.
Em relação ao indicador nutricional, observou-se melhores níveis na etapa temporal

quando comparada as condições controle, espacial e associada, possivelmente referente ao
aumento da possibilidade de acesso ao alimento pelos animais.
Já quanto ao indicador ambiental, observaram-se limitações inerentes ao cativeiro, como
o espaço para atividades. Houve também variação na quantidade de visitantes ao longo dos
dias observados, sem aparente interferência na avaliação geral. Em termos de complexidade
ambiental, foi possível observar valores similares para as condições de intervenção quando
comparadas ao controle.
51
O indicador sanitário não teve diferença na pontuação entre as etapas, devido à ausência
de alterações clínicas nos animais que justificassem tal diferença. Houve a presença dos
parasitas fecais na fase M3, embora sem alteração clínica dos animais.
Nos indicadores comportamentais, foi possível observar valores maiores da pontuação
na condição controle, com maior ênfase na etapa PRE, frente à maior frequência de interações
agonísticas nos momentos de alimentação padrão, maior frequência de comportamentos de
manutenção (principalmente devido a prurido), além da baixa exibição de comportamentos
exploratórios.
No domínio mental, as principais diferenças entre as etapas foram associadas à exibição
de comportamentos sugestivos de ansiedade e medo após algumas interações sociais. Apesar
da ausência de alterações do comportamento afiliativo do grupo, perceptíveis ao longo da
avaliação, ocorreu o óbito da jovem na etapa M2.
4.3 Monitoramento da saúde
Em relação aos exames coproparasitológicos, houve presença de parasitas fecais apenas

na etapa M3, quando foram encontrados endoparasitas, especificamente protozoários (ovos de
coccídeos) e nematódeos (ovos e larvas de Strongyloides spp., espécies da família
Trichuridae).
Como descrito nos materiais e métodos, houve o óbito do animal mais jovem e que
ainda estava em fase de amamentação. A causa do óbito não foi detectada; contudo, o mesmo
ocorreu na etapa em que verificamos alto grau de parasitismo encontrado no recinto. Então, os
dados sugerem que o parasitismo possa ter tido influência no óbito do animal.
Quanto aos exames hematológicos e bioquímicos realizados ao final do período de
intervenção, encontraram-se valores similares aos parâmetros da espécie de macaco-barrigudo
L. lagotricha e muriquis-do-norte (Brachyteles hypoxanthus), já que parâmetros para a
espécie L. cana cana não foram encontrados, exceto o peso corporal (tabela 4). Os animais,
no geral, apresentaram peso corporal menor do que os dados oriundos de animais de vida
livre. Além disso, dois animais apresentaram anemia normocítica normocrômica, com
hematócrito e hemoglobina dentro da normalidade (MB1 e MB3). Um dos animais anêmicos
demonstrou leucopenia por linfopenia (MB1), enquanto outro macaco (MB4) apresentou
leucocitose com desvio para a direita, por neutrofilia. O animal MB4 também exibiu aumento
de fosfatase alcalina sérica. O macho MB6 apresentou lesão traumática coronal no dente
canino superior esquerdo, com exposição e necrose de polpa, sendo necessário tratamento
52
endodôntico em momento posterior. Apesar das alterações descritas, não houve mudança do
comportamento dos animais comparado as observações na etapa controle e na etapa anterior à
contenção para a realização dos exames.
Demais alterações de saúde ao longo do projeto não foram encontradas, apenas a
manutenção de situações que já ocorriam nos animais, tais como a claudicação de uma fêmea
com histórico de lesão de membro e o tratamento de uma lesão de polpa dentária em um dos
machos.
53
Tabela 4. Resultados dos exames realizados nos macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) após as etapas experimentais.
Parâmetro Referência MB1 (♀) MB2 (♀) MB3 (♀) MB4 (♀) MB5 (♂) MB6 (♂)
Peso (Kg) 7.65 (♀); 8.9-10.2 (♂)¹ 6.4 5.04 5.2 5.44 8.39 7.39
Hemograma (x10⁶ cels/µl) 5,10 – 16,40² 3,61 6,04 4,12 6,07 6,5 5,28
Hemoglobina (g/dL) 9,4 – 18,9² 10,1 13,7 15,1 15,7 15,2 15,5
Hematócrito (%) 33 – 50² 33 43 37 53 44 49
VCM (fL) 46 – 73² 91,4 71,1 89,8 87,3 67,6 93,6
HCM (pg) 15 – 31² 27,9 22,6 36,6 25,8 23,3 29,6
CHCM (g/dL) 25 – 47² 30,6 31,8 40,8 29,6 34,5 31,6
Plaquetas (x10⁶ cels/µl) 165 – 451² 180 172 268 208 340 125
Leucócitos (cels./µl) 4,78 – 8,98² 4.150 4.85 8.950 14.950 7.950 7.650
Neutrófilos segmentados (cels./µl) 1.940 – 10.510² 3.320 4.074 6.175,5 11.960 6.757,5 6.349,5
Linfócitos (cels./µl) 1.130 – 5.740² 0. 456 0. 339 2.774,5 1.794 0.954 0.688
Monócitos (cels./µl) 0 – 0.970² 0. 207 0.388 0 0.747 0.238 0.306
Eosinófilos (cels./µl) 0.1 – 0.98² 0.166 0.048 0 0.448 0 0.306
Basófilos (cels./µl) 0 – 0.66² 0 0 0 0 0 0
TGO (U/L) 34 – 2496 54 46,7 61,3 58 61,7 51,4
TGP (U/L) 19 – 1266 37,3 31,1 73,9 36,8 38,3 37,8
FA (U/L) 36 – 5275 30,3 60,6 96,5 1.379 118,6 96,5
Uréia (mg/dl) 4.76 – 97.736 40,9 77,7 47,8 63,6 57,5 70,8
Creatinina (mg/dl) 0.5 – 1.676 0,8 0,8 0,7 0,8 1 0,9

54
Proteínas totais (g/dl) 6 – 9.43 6,3 7,2 7 8,3 7 7,1
Albumina (g/dl) 3 – 5.74 4,5 5 4,9 6,2 5,1 4,4
Globulina (g/dl) 2,67 1,8 2,2 2,1 2,1 1,9 2,7
¹Referência baseada no trabalho de revisão de Peres (1994a, b), com três machos e uma fêmea de L. cana cana.
²Referência baseada no trabalho de Cuestas e Carlos (2018), realizado com 28 indivíduos da espécie L. lagotricha.
Referência baseada no trabalho de Heugten e colaboradores (2008), realizado com 18³, 24 4, 265 e 286 indivíduos de L. lagotricha.
7
Referência baseada no trabalho de Barros, Vilela e Melo (2011) com uma fêmea da espécie muriqui-do-norte (Brachyteles hypoxanthus).
55
5 DISCUSSÃO
Neste trabalho, os efeitos da imprevisibilidade temporal, espacial e de ambas associadas

foram estudados em macacos-barrigudos. Os procedimentos promoveram redução de
comportamentos indicativos de disfunção, de comportamentos de vigilância, manutenção e
sociais, e aumento dos comportamentos de forrageamento (imprevisibilidade espacial) e
exploratórios (imprevisibilidade temporal, e ambas associadas). Durante as fases em que
foram feitas intervenções, os animais também passavam menos tempo escondidos no recinto.
Houve diminuição do IDC nas etapas imediatamente após o início das intervenções temporais
e espaciais, com subsequente retorno aos níveis anteriores, e os diferentes tipos de
intervenções estimularam padrões de comportamento diferentes, mas em sua maioria,
comportamentos indicativos de melhora nas condições de bem-estar. Os resultados da
avaliação pelos cinco domínios foram condizentes com os demais dados comportamentais:
melhores condições nas fases em que houve intervenções quando comparadas à rotina
realizada comumente no zoológico.
5.1 Dados comportamentais
Conforme esperado, houve aumento dos comportamentos de forrageamento na condição

de imprevisibilidade espacial. A aplicação dessa forma de intervenção também aumentou a
exibição de comportamento de forrageamento em saguim-cabeça-de-algodão (Saguinus
oedipus; SHA et al., 2016) e ursos-malaios (Helarctos malayanus; SCHNEIDER; NOGGE;
KOLTER, 2014), sendo esse resultado esperado com a aplicação de técnicas de
imprevisibilidade espacial (YOUNG, 2003). Uma diferença do trabalho citado em relação ao
nosso foi nos comportamentos de locomoção. Na etapa POS houve maior exibição de
deslocamento quando comparada a etapa PRE, possivelmente associada à ausência de
estímulos para interação no recinto, resultado similar ao encontrado por Sha et al. (2016).
Contudo, nos períodos E2 e E3 percebeu-se aumento da exibição do comportamento de
locomoção quando comparados ao período E1. Como, na etapa E1, havia poucos pontos de
distribuição de alimentos, esperava-se que os animais se deslocassem menos para acessar os
locais. Nos períodos E2 e E3, houve mais pontos de acesso, justificando a maior locomoção.
Como demonstrado por outros estudos, a alimentação convencional dos animais, como já
praticada em instituições de manutenção de animais, promove pouco estimulo à exibição de
56
comportamentos naturais (SHEPHERDSON; CARLSTEAD; MELLEN,1993; KISTLER et

al., 2009).
Além da apresentação do alimento em vários locais, outros fatores podem ter
contribuído para o aumento do forrageamento. Ao distribuir os alimentos em diferentes
pontos e com uma limitação física (o uso do embrulho), o macho considerado “alfa”
inicialmente investigava cada local, para então o restante do grupo ter acesso ao alimento.
Pode-se observar também o macho considerado “beta” ingerindo menos alimento nesta etapa,
possivelmente devido à possibilidade de aproximação do macho “alfa”. Assim, os animais
exibiam mais comportamentos de apreensão e ingestão do alimento do que exploração,
possivelmente para reduzir o risco de o macho retornar e iniciar interações agonísticas se os
mesmos permanecessem no mesmo local forrageando. Provavelmente, a estrutura hierárquica
do grupo (RAMIREZ, 1988; NISHIMURA, 1990; NISHIMURA, 1994; STRIER, 2016)
favoreceu uma maior exibição do comportamento forrageamento nos períodos espaciais.
Nossos procedimentos nas etapas espaciais podem ter sido um estímulo potencial para
conflito social. Entretanto, esse tipo de conflito é comum em vida livre. Para a espécie L.
lagotricha em vida livre, os itens alimentares mais palatáveis são forrageados inicialmente por
machos, enquanto as fêmeas não-lactantes e os jovens possuem mais acesso a itens pouco
palatáveis, devido ao comportamento coercivo dos machos (STEVENSON, QUINONES,
AHUMADA, 1994). Na espécie L. cana cana, sabe-se que existe uma dominância hierárquica
estabelecida em vida livre baseada em idade e sexo, com machos adultos e subadultos
possuindo uma hierarquia superior aos outros membros do grupo, e com o macho considerado
“alfa” sendo maior e mais forte. As fêmeas adultas possuem uma posição no ranking social
maior do que fêmeas subadultas e os jovens de ambos sexos, possuindo acesso prioritário ao
alimento (RAMIREZ, 1988), sendo que as interações sociais entre indivíduos do mesmo sexo
são raramente observadas, assim como a competição por recurso sexual (NISHIMURA, 1990;
NISHIMURA, 1994). Além disso, macacos-barrigudos tendem a formar pequenos grupos
para forrageio, de acordo com a disponibilidade do alimento e espaço estabelecido (STRIER,
2017).
De acordo com a teoria comportamental da análise experimental, em esquemas
intermitentes, o comportamento é reforçado menos vezes, sendo necessário um tempo maior
de exposição aos estímulos para alcançar a saciação, o que levaria a maior emissão de
respostas (comportamento de forrageio) (MOREIRA, MEDEIROS, 2006). Entretanto, as
respostas podem ser menos frequentes quando o intervalo entre as mesmas é muito longo
(MOREIRA, MEDEIROS, 2006). Assim, outro fator que pode ter contribuído para a menor
57
exibição de comportamentos de forrageamento nos períodos temporais e associados, é o

intervalo de tempo utilizado que, para a espécie em questão, pode ser longo o suficiente para
não gerar uma contingência entre o estímulo (intervenção) e a resposta (forrageio).
Nossos procedimentos também promoveram redução na exibição de CID na maioria dos
períodos, um efeito largamento aceito como promotor de bem-estar (DUNCAN; FRASER,
1997; YOUNG, 2003; GARNER, 2005; BASSETT; BUCHANAN-SMITH, 2007;
GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013). Ulyan e colaboradores (2006) não
encontraram diferença entre a exibição de CID na condição controle e de implementação de
imprevisibilidade temporal em Sapajus apella; contudo, os níveis de cortisol foram mais
elevados durante o período de intervenção, o que sugere maiores níveis de estresse desses
animais durante a intervenção. Uma redução de CID foi encontrada na apresentação de
intervenções previsíveis temporalmente para macaco-rhesus (Macaca mulatta) (GOTTLIEB;
COLEMAN; MCCOWAN, 2013). De forma similar, a imprevisibilidade espacial mostrou-se
eficaz em reduzir CID em macacos-prego (Sapajus spp.) (MOREIRA, 2018). Já com o
aumento da imprevisibilidade temporal para intervalos de tempo variáveis, Guimarães (2018)
relata a redução de comportamentos exploratórios e aumento de CID para a mesma espécie.
Diferente dos nossos resultados, os períodos nos quais a imprevisibilidade temporal foi
realizada em intervalos variáveis, não houve aumento da exibição de CID como do período de
intervalo fixo (T1).
Uma possibilidade para explicar o aumento imediato das respostas frente às alterações
promovidas no ambiente e do CID na etapa T1 (com posterior retorno à normalidade), pode o
fenômeno de Hormesis (FORBES, 2000), no qual entende-se que um agente possui uma dose
bifásica (CALABRESE; MATTSON, 2017), em que a exposição a baixos níveis do estímulo
(no caso estressor) pode desenvolver uma resposta de plasticidade para o sucesso frente a um
recurso, mas poderia ser danosa em níveis maiores.
De acordo com Watters (2009), como os animais evoluíram para se adaptarem às
incertezas dos eventos naturais, o sucesso da implementação de intervenções com
enriquecimentos ambientais seria advindo da imprevisibilidade das recompensas; assim, os
intervalos variáveis de apresentação de um estímulo teriam mais efeitos do que aqueles em
intervalo fixo. Contudo, as medidas de imprevisibilidade podem promover o aumento da
exibição de comportamentos indicativos de disfunção e agonísticos devido aos sinais e
gatilhos incertos que ocorrem ao longo da interação com o estímulo (WAITT, BUCHANAN-
SMITH, 2001). No nosso trabalho, foi observada a exibição, principalmente de
comportamentos antecipatórios dentro da categoria CID, nos períodos temporais,
58
principalmente T1. As reduções nos períodos temporais seguintes podem ter ocorrido devido
ao caráter variável dos estímulos. Uma possível razão para a exibição de comportamentos
antecipatórios na etapa T1 é o reforçamento acidental decorrente dos esquemas de tempo fixo,
onde comportamentos aleatórios podem ser reforçados, mesmo não existindo uma relação de
contingência entre uma resposta e uma consequência, mas sim uma contiguidade temporal
(MOREIRA, MEDEIROS, 2006). Contudo, apesar da associação de CID a baixos níveis de
bem-estar em animais, sabe-se que estereotipias motoras são mecanismos de enfrentamento
importantes para primatas mantidos sob cuidados humanos (GOTTLIEB, CAPITANIO,
MCCOWAN, 2013). Esse mecanismo positivo associado às estereotipias motoras é relatado
para animais submetidos a situações de estresse após mudança de rotina do ambiente
(GOTTLIEB, CAPITANIO, MCCOWAN, 2013). A frequência de exibição de
comportamentos repetitivos em primatas pode ser estimada em até 89% de animais mantidos
em locais para pesquisa (LUTZ; WELL; NOVAK, 2003). O pacing foi o comportamento
mais observado, enquanto estereotipias com o corpo inteiro foram exibidas por 48% dos
animais e 4% de estereotipias auto-direcionadas ao corpo (LUTZ; WELL; NOVAK, 2003;
BELLANCA; CROCKETT, 2002).
Registramos redução dos comportamentos de vigilância na condição temporal e
períodos associados. Na etapa PRE havia menor complexidade ambiental e a monotonia já
estabelecida pela rotina. Mesmo com poucos visitantes, sabe-se que, principalmente os ruídos
humanos, podem ter efeitos no comportamento de primatas (WOLFENSOHN, HONESS,
2005), sendo responsáveis, por exemplo, pelo aumento de comportamentos de vigilância
(QUADROS et al., 2014), principalmente aqueles sons que não são antecipados por
sinalização (MORGAN, TROMBORG 2007; WESTLUND et al., 2012). Primatas possuem
uma habilidade visual aguçada, principalmente associada aos movimentos rápidos dos
estímulos visuais entre os extratos superiores para os animais arborícolas, assim como no
comportamento de vigilância ambiental (CAPITANIO, 2017). No ambiente de cativeiro,
comportamentos de vigilância podem estar associados à menor exibição de outros
comportamentos importantes para os animais, como exploratório e de forrageamento, situação
não observada nas etapas experimentais. Com o aumento da imprevisibilidade, principalmente
temporal e associada, houve mais opções aos animais para a exibição de comportamentos
exploratórios e de forrageamento, o que pode ter reduzido a frequência de vigilância.
Outro dado que suporta o descrito acima, foi o aumento de visibilidade dos animais pelo
observador nas etapas experimentais. Dado similar foi demonstrando por Jensvold e
colaboradores (2001) para chimpanzés (Pan troglodytes) quando mantidos em ambientes mais
59
complexos. Uma possível explicação para esse resultado, é o aumento de situações que
pudessem favorecer à estimulação dos animais, propiciando locais mais adequados para
explorar e forragear, circunstâncias não observadas nas etapas controle.
As interações afiliativas e entre fêmea e filhote, assim como as interações agonísticas
foram reduzidas nas condições de intervenção. Embora o ambiente social, por si só, gere
situações imprevisíveis, dinâmicas e invariáveis (WOLFENSOHN, HONESS, 2005; MAPLE,
PERDUE, 2013), possivelmente frente à possibilidade de atividade em um ambiente mais
complexo, os animais direcionaram mais comportamentos para os estímulos apresentados do
que para aqueles já disponíveis no ambiente (por exemplo, interações com coespecíficos).
Além das interações afiliativas registradas na etapa PRE, outras razões relacionadas ao
reconhecimento do estímulo podem estar envolvidas nas diferenças encontradas acima. Sabe-
se que circuitos neurais do processo de recompensa frequentemente refletem uma atividade
dependente da valência do resultado, sendo possível que o estresse altere o processo neural de
reforço e punição diferentemente (PARK, LEE, CHEY, 2017). Assim, o estresse pode
estimular o sinal neural relacionado à tomada de decisão diferentemente, dependendo da
valência do resultado da interação com o estressor. Contudo, ainda não se sabe se
comportamentos persistentes resultantes do estresse simplesmente refletem uma redução na
habilidade de incorporar informações sobre as mudanças ambientais, como aquelas
quantificadas pelas taxas de aprendizagem, mais do que as mudanças da natureza da
aprendizagem por reforço (PARK, LEE, CHEY, 2017). Aplicando o processo neural e a
tomada de decisão cabível em situações de estresse às relações sociais dos animais durante o
período experimental, a obtenção de um alimento pelo comportamento de explorar teria uma
valência apetitiva, enquanto ingressar em brigas, ou a incerteza de receber um estímulo no
horário programado poderiam gerar uma valência coerciva. Assim, nos períodos com
disponibilidade de alimento e que houve menos interações sociais, os animais passariam mais
tempo em outras atividades e menos nessas interações.
Comparando os achados referentes às interações sociais (afiliativas, agonísticas, sexuais
e de interação entre fêmea e prole) com o comportamento naturalmente observado em
macacos-barrigudos de vida livre, as respostas observadas condizem com o esperado para a
espécie.
A exibição de poucos comportamentos afiliativos entre machos no grupo de indivíduos
do gênero Lagothrix, assim como entre as próprias fêmeas difere do comportamento social de
outros primatas que vivem em comunidades filopátricas, como o chimpanzé (Pan troglodytes)
e colobinos (STARIN, 1994; WATTS; MITANI, 2001; STRIER et al.,2002). Grande parte
60
dos grupos de primatas da subfamília Atelinae possui um sistema de dispersão de fêmeas e

comportamento filopátrico nos machos, como observado nos macacos-aranhas (Ateles spp.)
(SYMINGTON, 1987) e muriquis (Brachyteles spp.) (STRIER, 1999), o que é atipicamente
observado em outros primatas (DI FIORE; FLEISCHER, 2005). Nesses casos, onde a
filopatria nos machos ocorre, observa-se que os mesmos exibem comportamentos mais
cooperativos e afiliativos entre si do que as fêmeas, principalmente no contexto de
competição intraespecífica (DI FIORE; FLEISCHER, 2005). Em outras espécies do gênero
Lagothrix confirma-se a dispersão de fêmeas do grupo; contudo, a dispersão varia de acordo
com a espécie. Para Lagothrix lagothricha, observa-se o padrão dos outros atelídeos
(NISHIMURA, 2003), enquanto em Lagothrix poeppigii, os machos possuem taxa de
dispersão similar à das fêmeas, podendo ser observados inclusive grupos de machos solteiros
(DI FIORE; FLEISCHER, 2005). Em adição, as espécies do gênero Lagothrix exibem poucos
comportamentos afiliativos em vida livre, sendo que fêmeas com filhotes tendem a se associar
mais com os machos (STEVENSON et al., 2015).
Além do descrito acima, a estrutura social entre as espécies do gênero Lagothrix possui
ampla variação. Na espécie L. lagothricha, foram observados poucos eventos de competição
por alimento e interações agonísticas no geral (KAVANAGH; DRESDALE, 1975). Além
disso, a espécie também exibe muitos comportamentos afiliativos, como o alogrooming e a
divisão de alimentos, e poucos comportamentos de inspeção anogenital (KAVANAGH;
DRESDALE, 1975). Já para a espécie L. poeppigii a exibição de comportamentos afiliativos
entre indivíduos é baixa em vida livre (DI FIORE; FLEISCHER, 2005). No nosso estudo, a
inspeção anogenital foi um comportamento da categoria sexual comum entre os animais,
sendo que outras atividades afiliativas não foram comuns. Além disso, grande parte das
interações agonísticas ocorreu devido a competição por alimento, principalmente entre o
macho e as fêmeas, enquanto as interações entre fêmeas ocorreram em contextos por
competição alimentar e aproximação em diferentes contextos. Frente aos achados de outros
gêneros e a ausência de dados para a espécie L. cana cana, pode-se presumir que a dispersão
de integrantes do grupo seria um comportamento natural esperado na natureza e, devido à
ausência dessa possibilidade quando os animais são mantidos sob cuidados humanos,
intervenções promovendo o distanciamento entre indivíduos poderiam favorecer a exibição de
comportamentos naturalmente exibidos pela espécie. Essa distribuição física do grupo
também auxilia a explicar o afastamento dos machos nos momentos de forrageio, inclusive
nos períodos temporais.
61
Um comportamento observado nos períodos PRE, E2, E3 e T2, que, pelo contexto, foi
caracterizado como social, foi a sucção da mama da fêmea pelo macho adulto. Nessas
situações, a fêmea se manteve calma, não exibiu resistência e o comportamento sempre foi
registrado quando a fêmea também estava amamentando a jovem, situação similar à descrita
por Cartagena-Matos et al. (2015) em um grupo de L. cana cana de vida livre. Sugere-se que
esse comportamento traga benefícios sociais para a fêmea. Ou seja, permitindo que o macho
realize o comportamento, a fêmea pode conseguir melhoria nos laços sociais com o mesmo,
redução da perseguição por outros indivíduos ou manter seu status hierárquico no grupo,
como sugerido por Nishimura (1994) para L. lagotricha.
Observou-se redução dos comportamentos de manutenção em resposta às intervenções.
Uma possível causa para a redução dos comportamentos da categoria manutenção,
principalmente o comportamento de coçar, pode ser devido à redução do estresse gerado pelas
condições de intervenção, o que também justifica o aumento na etapa M3 quando comparada
à M2, como uma resposta ao estresse agudo pela alteração do padrão de apresentação fixa
para variável do estímulo.
Considerando o possível papel do prurido no ciclo de resposta ao estresse e ansiedade,
sabe-se que este pode representar uma manifestação imediata, ou de memória de situações de
estresse, principalmente associada à ativação de vias pruriginosas e ansiogênicas, como pela
amigdala e hipocampo (JEONG; KANG, 2015). A exposição aos estímulos supracitados pode
levar a sensibilização das vias neuronais, exacerbando a coceira e a ansiedade (SANDERSL;
AKIYAMA, 2018). Como uma explicação alternativa para os quadros de prurido observados,
poderia ser considerada a presença de ectoparasitas que podem ser encontrados em primatas,
como mosquitos, carrapatos, ácaros e piolhos (SOLÓRZANO-GARCÍA; PÉREZ-PONCE DE
LEÓN, 2018). Contudo, não foi observada nos exames físicos realizados ao final do trabalho
a presença de ectoparasitas na pele dos animais, sendo possivelmente o prurido associado ao
fator de estresse descrito anteriormente.As condições temporais e associadas promoveram
aumento da exploração do recinto, um efeito desejável para animais de cativeiro (YOUNG,
2003; KISTLER et al., 2009). Esperava-se que as etapas de imprevisibilidade que gerassem
uma alteração branda na rotina, situação proposta pelos modelos espacial, temporal T1 e
associada M1, pudessem promover indicadores mais favoráveis de bem-estar do que as etapas
altamente imprevisíveis, como a temporal T2, T3 e associada M2 e M3. Contudo, houve
maior exibição de comportamentos exploratórios nos períodos temporais, principalmente na
T3, período o qual o intervalo variável teria proporcionado menor controle para os animais.
Nos períodos de imprevisibilidade temporal, os animais conseguiam se distribuir mais para
62
explorar o alimento fornecido, já que não havia uma limitação física (embrulho utilizado nos
períodos espaciais e associados). Como os alimentos, ao caírem, se espalhavam, os animais
exploravam mais. Uma redução de comportamento exploratório quando alimentos são
oferecidos concentrados em um ponto fixo pode ocorrer, como demonstrado por Kistler et al.
(2009). Quanto à condição associada (M1, M2, M3), como o alimento era fornecido em
diferentes momentos e locais, os animais tinham a possibilidade de explorar em pontos
distintos do recinto ao longo do tempo de observação, distribuindo os comportamentos de
exploração. As medidas de imprevisibilidade espacial e temporal promoveram aumento do
comportamento exploratório em raposas-vermelhas (Vulpes vulpes) como demonstrado por
Kistler et al. (2009), dados similares aos encontrados no nosso trabalho.
A redução do IDC nos períodos E1 e T1 foi um resultado inesperado. O IDC já foi
utilizado para alguns mamíferos, comparando diferentes situações de intervenção ambiental,
sempre apontando para uma melhora nas condições de bem-estar com o aumento do índice
(ex: SHEPHERDSON et al., 1993; KISTLER et al, 2009). Kistler e colaboradores (2009)
encontraram aumento do IDC em situações de imprevisibilidade temporal e espacial quando
comparadas às práticas convencionais de alimentação para raposas-vermelhas (Vulpes
vulpes). Sherpedson e colaboradores (1993) também encontraram aumento do IDC em
situações de imprevisibilidade espacial para gato-pescador (Felis viverrina) e
imprevisibilidade espacial e temporal em razão variável e gato-leopardo (Prionailurus
bengalensis). A alteração inesperada encontrada é possivelmente oriunda da mudança de
manejo, uma resposta imediata às intervenções, com os animais passando a concentrar os
comportamentos em categorias específicas, como forrageamento e/ou exploração. O cálculo
do IDC avalia a distribuição dos comportamentos e valoriza uma distribuição de forma
igualitária, ou seja, quando há um aumento de exibição de determinados comportamentos,
isso pode impactar negativamente no resultado final do índice. Em nosso experimento, nas
etapas em que houve a redução do IDC, nossas intervenções promoveram redução da exibição
de comportamentos de manutenção, afiliativos, de interação entre fêmea e filhote, além dos
CID e aumento na exibição de forrageamento e exploração. Essa maior concentração de
comportamentos em um número menor de categorias provavelmente foi a causa da redução
do IDC nessas duas etapas, situação explicada através do princípio de trade-off, no qual um
indivíduo, a partir da tomada de decisão, escolhe uma opção em detrimento de outra (DE
FROMENT; RUBENSTEIN). A tomada de decisão por um comportamento mais benéfico
pode ocorrer por características de otimização de um indivíduo frente às opções possíveis
(ZERA; HARSHMAN, 2001).
63
Levando em consideração que um baixo IDC pode estar associado a níveis mais
elevados de bioindicadores de estresse, como o cortisol (MILLER; PISACANE; VICINO,
2016) e que situações de imprevisibilidade podem levar ao aumento da exibição de
comportamentos agonísticos (WAITT; BUCHANAN-SMITH, 2001), uma análise isolada,
apenas topográfica dos comportamentos, sem o entendimento do contexto, pode levar a
interpretações errôneas do estado de bem-estar dos animais através do uso do IDC. Assim,
neste projeto, a redução no IDC não sugere piora do bem-estar, por estar associada ao
aumento na apresentação de comportamentos desejáveis, como exploração e forrageio, em
conjunto com a redução de CID.
5.2 Avaliação do bem-estar pelos cinco domínios
Todas as condições de intervenção apresentaram níveis mais adequados na avaliação

pelos cinco domínios, quando comparadas à etapa PRE, demonstrando que as intervenções
foram eficientes em melhorar parâmetros sugestivos de bons níveis de BEA. Os indicadores
nutricionais melhoraram, possivelmente devido ao aumento da possibilidade de os animais
forragearem nas condições temporais, mas também pela redução das interações agonísticas
diretas nas condições espacial e associada. O fornecimento de oportunidades para a busca e
obtenção de alimentos é um dos critérios utilizados na avaliação pelos cinco domínios, sendo
este um parâmetro positivo para bons níveis de bem-estar (MELLOR; BEAUSOLEIL, 2015).
O uso de intervenções com enriquecimento alimentar tem sido associado à exibição de
comportamentos sugestivos de bons níveis de bem-estar (SHERPEDSON et al., 1993;
BOINSKI et al., 1994; LUTZ; NOVAK, 2005; KISTLER et al., 2009).
No indicador ambiental, houve influência do aumento da complexidade do ambiente em
função dos estímulos imprevisíveis introduzidos. O fator imprevisibilidade é tradicionalmente
tido como um critério negativo de avaliação do bem-estar (MELLOR; BEAUSOLEIL, 2015).
Contudo, considerando a diversidade de respostas tanto negativas (QUIRCE et al., 1981;
ULYAN et al., 2006; GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013) como positivas
(SHEPHERDSON; CARLSTEAD; MELLEN, 1993; BLOOMSMITH; LAMBERTH, 1995;
JENNY; SCHMID, 2002; GILBERT-NORTONA; LEAVERBJOHN; SHIVIKC, 2009;
NOGUEIRA et al., 2014) já relatadas, sugere-se que o indicador ambiental que utiliza a
imprevisibilidade dos eventos seja adequado aos fatores e respostas espécie-específicas com o
uso da ferramenta pelos cinco domínios.
64
O indicador sanitário não apontou diferença entre os períodos, um resultado importante,

que indica segurança sanitária no uso das intervenções testadas, com exceção do parasitismo.
Aspectos de saúde, principalmente associados a condição corporal adequada, ausência de
doença e lesão, são considerados indicadores de níveis adequados de bem-estar (MELLOR,
2017).
Nos indicadores comportamentais, foi possível observar redução da pontuação nas
condições de intervenção (indicando melhoria do bem-estar), principalmente associada ao
aumento de possibilidade de escapar de algumas interações agonísticas nos momentos de
alimentação, além do aumento da exibição de comportamentos exploratórios nas condições
temporais e associadas, aumento de comportamentos de forrageamento nas condições
espaciais, e variação nas possibilidades de escolha durante as intervenções. O fornecimento de
oportunidades para a exibição de comportamentos naturais, como de forrageamento e
exploração, variação de estímulos apetitivos, possibilidade de escolha e uso do ambiente são
critérios importantes para bons níveis de bem-estar, associados ao indicador comportamental
(MELLOR, 2017). Embora critérios como exibição de comportamento sexual, afiliativos e
lúdicos também são considerados no indicador comportamental (BOISSY et al., 2007;
MELLOR; BEAUSOLEIL, 2015; MELLOR, 2017), frente à ecologia da espécie e aos demais
indicadores encontrados, nossos dados indicam que houve de fato melhora no bem-estar dos
animais deste estudo. Sugerimos que, para análise do bem-estar, também se associem a
avaliação do BEA com as características espécie-específicas.
No domínio mental, as principais diferenças entre os períodos foram associadas à
exibição de comportamentos sugestivos de ansiedade e medo após algumas interações sociais,
principalmente referentes às interações agonísticas em momentos de forrageio. Como a
redução de situações de medo, ansiedade e estresse estão associados a bons níveis pelo
domínio mental (MELLOR, 2017), considera-se que as medidas de intervenção foram
importantes, por estimularem estados emocionais positivos nos animais.
O uso do modelo dos cinco domínios permitiu avaliar a interação dos animais com os
estímulos providos, através de indicadores ambientais, nutricionais, comportamentais e de
saúde. Mellor (2017) descreve a aplicação do modelo para monitorar a resposta dos animais
em diferentes situações que possam alterar o estado de bem-estar, buscando avaliar o
potencial positivo ou negativo das situações avaliadas, como já utilizado em cães
(LITTLEWOOD; MELLOR, 2016), sendo também complementar a outras formas de
monitoramento (VEISSIER et al., 2011).
65
5.3 Avaliação de saúde
Houve achados referentes a parasitas na etapa M3. Como as técnicas de intervenção

forneciam os alimentos no extrato baixo do ambiente, isso pode ter promovido a ingestão de
parasitas pelos animais através do contato direto com o substrato (SEÓ et al., 2015). Apesar
dos animais não terem sido observados ingerindo alimentos em áreas de defecação, os
mesmos, principalmente nas etapas temporais e associadas, coletaram mais alimentos que
estavam em contato com o chão cimentado, terra e/ou grama que na etapa espacial. Sabe-se
que mamíferos em vida livre possuem diferentes técnicas para evitar e/ou reduzir a carga
parasitária intestinal, embora, em certas quantidades, ela possa ser considerada normal e sem
a exibição de sinais clínicos (HART, HART, 2018).
Além da questão da alimentação no chão, as etapas M2 e M3 coincidiram com a época
de chuvas intensas. Sabe-se que, mesmo quando são adotados pelos animais comportamentos
que possam funcionar como preventivos contra a exposição a parasitas, tais como evitar
forragear em áreas com fezes, optar por locais distintos para descanso, alimentação e
eliminação, dentre outros, os parasitas intestinais possuem um tempo de vida maior, além de
um deslocamento passivo facilitado nos períodos chuvosos (EZENWA, 2004; WALKER et
al., 2018). Em vida livre, primatas arborícolas geralmente adotam alguns comportamentos
como defecar em locais que não contenham galhos ou folhagens embaixo (GILBERT, 1997),
assim como a redução do alogrooming em animais com possíveis riscos de infecção por
protozoários (POIROTTE et al., 2017). Em vida livre existe também a possibilidade de os
animais realizarem a ingestão de plantas que possam contribuir de forma terapêutica para o
tratamento de doenças, comportamento conhecido como zoofarmacognosia (HUFFMAN;
CATON, 2001; FRUTH et al., 2014; PETRONI; HUFFMAN; RODRIGUES, 2017). Achados
de endoparasitas em primatas mantidos sob cuidados humanos foram relatados em outros
trabalhos (SPRENGER et al., 2017). Protozoários coccídeos são descritos em outras espécies
de primatas (DUSZYNSKI et al. 1999), assim como nematódeos da família Trichuridae
(SOLÓRZANO-GARCÍA; PÉREZ-PONCE DE LEÓN, 2018), enquanto nematódeos do
gênero Strongyloides spp. (SOLÓRZANO-GARCÍA; PÉREZ-PONCE DE LEÓN, 2018)
foram descritos em Lagothrix spp. Como os macacos-barrigudos possuem comportamento de
forrageamento principalmente em extratos arbóreos, as medidas de intervenção com
alimentação no substrato baixo podem ter favorecido o endoparasitismo, além estimularem
comportamento não condizente com o comportamento natural da espécie.
66
Os resultados dos exames hematológicos e bioquímicos dos animais foram importantes

para investigar se, no momento da coleta, os animais apresentavam alterações, além de serem
possíveis resultados pilotos na descrição de parâmetros hematológicos da espécie estudada,
pela ausência de dados específicos para L. cana cana. Dentre os animais que apresentaram
alteraçõs nos exames coletados, nenhum exibiu sinais clínicos compatíveis com os resultados,
contudo, medidas terapêuticas associadas ao trauma dentário do macho, e as variações
hematológicas dos demais animais, foram implementadas na etapa posterior ao projeto.
5.4 Limitações e sugestões
Neste trabalho, não foi possível responder à pergunta sobre que tipo de
imprevisibilidade seria mais benéfica para os animais. Diferentemente de outros trabalhos
(MOREIRA, 2018; GUIMARÃES, 2018), não obtivemos dados que apontassem efeitos
opostos dos diferentes tipos de imprevisibilidade. Quando comparado ao intervalo de tempo
usado nas escalas de imprevisibilidade temporal de outros trabalhos (ULYAN, 2006;
GOTTLIEB; COLEMAN; MCCOWAN, 2013), o intervalo entre os eventos nas escalas
temporais variáveis que usamos pode não ter sido suficiente para que os macacos-barrigudos
exibissem comportamentos indicativos de disfunção ou indicadores negativos do estado de
bem-estar. Esse pode ter sido também um fator que não nos permitiu avaliar a intensidade de
imprevisibilidade que teria efeitos melhores para os animais, e o limite a partir do qual um
aumento de imprevisibilidade poderia ser danoso. Futuros estudos investigando essa questão
se beneficiariam de intervalos mais longos de apresentação dos estímulos (escala temporal) e
de um número maior de pontos de entrega de alimento (escala espacial).
A manutenção do manejo alimentar dos macacos-barrigudos também na etapa da tarde
pode ter prevenido possíveis efeitos negativos observados em outros trabalhos nas escalas
temporais, já que as intervenções foram realizadas apenas no manejo alimentar do período da
manhã. Outro fator que pode ter contribuído para encontrarmos resultados benéficos nas
condições de imprevisibilidade temporal foi o tamanho dos recintos usados em nosso estudo.
Os recintos de manutenção utilizados em outros estudos eram locais menores e com menor
complexidade (laboratórios, mantenedouros da fauna) (ULYAN, 2006; GOTTLIEB;
COLEMAN; MCCOWAN, 2013; GUIMARÃES, 2018). Sabe-se que o tamanho dos recintos
pode ter efeito na diversidade de comportamentos naturais exibidos por primatas em cativeiro
(KITCHEN; MARTIN, 1996; JENSVOLD et al., 2001) e na redução de CID (KITCHEN;
MARTIN, 1996).
67
O uso de um limitador espacial (embrulho) no fornecimento dos estímulos durante a

imprevisibilidade espacial também foi um fator que pode ter trazido ruído para os nossos
dados. Embora esse tenha sido um procedimento que escolhemos para resolução de uma
limitação logística (entrega do alimento em pontos diversos, sem a entrada do pesquisador no
recinto) para fornecimento do alimento, o alimento embrulhado promoveu uma limitação à
exibição de comportamentos exploratórios, seja pela concentração da porção de alimento, seja
pelo aumento do risco potencial de conflito. Futuras investigações devem considerar a entrega
do alimento em condições idênticas nas etapas espaciais e temporais.
Nossos procedimentos, embora tenham promovido diversas melhoras nas condições
comportamentais dos animais, estimularam o forrageio em condições atípicas para a espécie.
O alimento fornecido no solo do recinto estimulou o forrageamento no solo, situação não
considerada usual para primatas arborícolas. Esse comportamento pode trazer problemas de
saúde, especialmente em épocas chuvosas, pelo aumento do risco de parasitismo. A
incorporação de métodos que propiciem a alimentação de animais sob cuidados humanos em
condições mais próximas do natural, como a exibição de comportamentos em extratos
elevados, é importante na preservação de comportamentos naturais das espécies (KAWATA,
2008).
Quanto ao uso da ferramenta de avaliação do bem-estar pelos cinco domínios, apesar da
limitação de utilizar indicadores específicos à circunstância monitorada, sendo carente de
avaliações mais invasivas, como o próprio exame físico do animal (MELLHOR, 2017), foi
possível obter resultados compatíveis com os achados comportamentais.
Outro ponto importante quanto ao uso da ferramenta é a discussão acerca de modelos
quantitativos para a avaliação de bem-estar (LITTLEWOOD; MELLOR, 2016; MELLOR,
2017). Apesar dos modelos qualitativos serem preferencialmente utilizados, foi possível
associar a contagem dos indicadores qualitativos e quantitativos, algo julgado difícil pelos
autores citados. Além disso, no nosso trabalho, observou-se que o uso numérico associado ao
contexto auxiliou na somatória final de cada indicador e, finalmente, no diagnóstico final.
Grande parte dos trabalhos utilizam medidas fisiológicas associadas a indicadores
comportamentais para a avaliação do estado de bem-estar (SWAISGOOD, 2007). Apesar da
ausência de indicadores fisiológicos diretos (cortisol, hemogramas e perfis bioquímicos,
dentre outros), o uso da ferramenta demonstrou que as medidas de intervenção foram
eficientes em promover aumento do estado de bem-estar dos animais de acordo com outros
indicadores além do comportamental.
68
5.5 Considerações finais
Os procedimentos investigados promoveram redução de CID, de comportamentos de

vigilância, manutenção e sociais, e aumento dos comportamentos de forrageamento e
exploratórios. Embora a redução de CID isoladamente não seja um indicador suficiente para
caracterizar melhora no bem-estar (BUCHANAN-SMITH; PRESCOTT; CROSS, 2004), o
registro dos outros indicadores comportamentais e de bem-estar associados, contribuíram para
a avaliação final. A junção desses indicadores sugere que os períodos de intervenção foram
efetivos na promoção de melhores níveis de bem-estar. Embora tenha havido diminuição do
IDC em algumas etapas, os resultados da avaliação pelos cinco domínios foram condizentes
com os demais dados comportamentais: melhores condições nas fases em que houve
intervenções quando comparadas à rotina realizada comumente no zoológico.
O uso concomitante de diferentes parâmetros foi importante para avaliar com maior
precisão os efeitos do uso da imprevisibilidade. Através do entendimento destas respostas, um
manejo comportamental adequado pode ser estabelecido para preservar situações e contextos
que favoreçam o bem-estar dos indivíduos sob cuidados humanos (CAPITANIO, 2017).
6. CONCLUSÕES
As intervenções que utilizaram de imprevisibilidade temporal, espacial e associadas

promoveram redução da exibição de comportamentos indicativos de disfunção, de
comportamentos de vigilância, manutenção e sociais, além de propiciarem a exibição de
diferentes comportamentos sugestivos de bem-estar. Na maior parte das situações, uma
intensificação do estímulo (mais locais de entrega de alimento e/ou intervalos mais longos ou
imprevisíveis) ocasionou intensificação das respostas, sem indício de efeitos danosos aos
animais. As três escalas de imprevisibilidade promoveram mudanças comportamentais
desejáveis nos macacos-barrigudos avaliados, pela estimulação de diferentes
comportamentos, dependendo do tipo de imprevisibilidade utilizada. Entretanto, não foi
possível determinar que tipo ou intensidade de imprevisibilidade teria melhores efeitos sobre
os animais. Assim, no contexto dos animais avaliados e considerando a ecologia
comportamental dos macacos-barrigudos, os dados obtidos apontam para uma melhora nas
condições de bem-estar dos animais, em resposta aos procedimentos.
69
REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS
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microflora in infant rhesus monkeys. Developmental Psychobiology, v. 35, p. 146–155.
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81
ANEXOS
ANEXO I – Anuência do projeto pela FPMZB/ GEJAZ

82
ANEXO II – Autorização pela Comissão de Ética no Uso de Animais (CEUA) da PUC-

MG
83
ANEXO III- Escala baseada nos cinco domínios adaptada para macacos-barrigudos
(Lagothrix cana cana)
Capacidade de alcançar um estado positivo de bem-estar: 0 (não se aplica), 1 (adequado), 2 (adequado mas
precisa melhorar), 3 (regular), 4 (abaixo de regular, mas sem apresentar riscos imediatos), 5 (inadequado)
Domínio 1: Nutrição Parâmetro
Dificuldade de acesso ao alimento
Dificuldade de acesso a água
Restrição do acesso a água

O animal enfrenta algum desafio nutricional? Restrição do acesso a comida
Alimentos não condizem com a dieta da espécie
Voluntariamente come em excesso
Magro ou muito magro
Acima do peso ou obeso
Não há variedade da dieta
Domínio 2: Ambiente Parâmetro
Restrição do espaço
Alta densidade populacional
O animal enfrenta algum desafio ambiental? Abrigo próximo de espécie/indivíduo incompatível (presa, predador, animais
agressivos, animais doentes)
O animal não consegue deitar para descansar

O animal não consegue deitar para dormir
Qual o substrato utilizado pelo animal? Substrato inadequado para a espécie
Local com excesso de poluentes atmosféricos (amônia, Co2, poeira, fumaça de

cigarro, etc.)
Local com excesso de poluentes aquáticos
Aspectos de sujidades do substrato?
Local com odor desagradável
Excesso de fezes e/ou urina no ambiente
Intensidade de luz inadequada
Exposição à luz inadequada
Ambiente muito quente
Apresenta adversidades térmicas, temporais e ou
espaciais? Ambiente muito frio
Local com barulho excessivo
Monotonia ambiental (ambiente, estrutura e iluminação são as mesmas)
Ambiente extremamente imprevisível
Ambiente extremamente previsível
Ausência de áreas sombreadas
Ausência de abrigos
Domínio 3: Saúde Parâmetro
Sinal clínico de doença aguda

Sinal clínico de doença crônica
Sinal clínico de lesão aguda
Sinal clínico de lesão crônica
Mutilações intencionalmente causadas pelo local
84
Claudicação
Sinais de processos inflamatórios
Obesidade
Caquexia
Alteração neurológica
O animal enfrenta algum desafio sanitário?*
Alteração respiratória (contar FR)
Flacidez muscular
Alteração das fezes e/ou urina
Possível intoxicação, envenenamento
Domínio 4: Comportamento Parâmetro
Competição social
Prurido intenso
Agressão
Aumento das vocalizações
Aumento da frequência respiratória (ofegação)
Redução do comportamento exploratório
Possibilidade de escolha é restrito
Restrição da movimentação dos membros
Imposições sensoriais sem opção de escolha
O animal enfrenta algum desafio comportamental? Flacidez muscular
Limitações das atividades
Limitações nas interações entre animais
Limitações em evitar ameaça, escapar ou atividade de defesa
Expressa comportamentos não condizentes com a espécie¹
Domínio 5: Mental Parâmetro
Dificuldade em respirar
Medo
Ansiedade
Fobia
Fome
Sede
Apatia
O animal enfrenta algum desafio que possa comprometer Dor aguda
seu estado emocional?
Dor crônica
Calor
Frio
Debilidade física (fraqueza)
deambulação anormal
Neofobia
Exaustão
Depressão (desamparo aprendido)
Frustração (social, sexual)
Morte de companheiro/coespecífico
Risco de morte
85
ANEXO IV: Principais achados no período experimental referente ao diagnóstico de bem-estar dos macacos-barrigudos (Lagothrix
cana cana)
PERÍODOS EXPERIMENTAIS
INDICADORES
PRE E1 E2 E3 T1 T2
Restrição ao acesso do alimento

Maior acesso ao
na manobra por todos os Parâmetros similares ao
Parâmetros similares ao alimento no recinto por Parâmtros
indivíduos devido ao Parâmetros período PRE, contudo,
período PRE contudo, todos os indivíduos similares ao
comportamento do macho. similares ao houve maior distribuição
houve maior distribuição devido a possibilidade período T1. O
Fêmeas exibindo mais período PRE. da alimentação pela
da alimentação pela de exibição dos volume de
NUTRICIONAL comportamentos de ingestão de Comportamento de quantidade de pontos com
quantidade de pontos comportamentos de consumo
alimento em curto espaço de ingestão mais alimento no recinto. Maior
com alimento no recinto. exploração. O volume permaneceu o
tempo, evitando o retorno na perceptível no intensidade do aumento do
Menor volume de de consumo mesmo ao longo
área de alimentação. primeiro dia. volume de ingestão no
ingestão no quinto dia. permaneceu o mesmo das etapas.
Comportamento de ingestão primeiro dia.
ao longo das etapas.
mais perceptível no quinto dia.
Total 14 15 14 15 14 14 14 13 14 14 13 13 11 11 11 11 11 11
86
INDICADORES
T3 M1 M2 M3 POS
Dificuldade e restrição ao
Maior acesso ao alimento no
acesso do alimento no recinto
recinto por todos os
por todos os indivíduos Dificuldade e restrição ao
indivíduos devido a
devido ao comportamento do acesso do alimento na manobra
possibilidade de exibição dos Parâmtros similares ao
macho. Fêmeas ingerindo Parâmetros similares ao por todos os indivíduos devido
comportamentos de período M1. Contudo, o
voluntariamente maior período M1, com menor ao comportamento do macho.
exploração. Contudo, houve volume ingerido de
NUTRICIONAL volume de alimento em curto intensidade do aumento do Fêmeas ingerindo
maior restrição ao acesso ao alimento foi melhor
espaço de tempo para evitar o volume de ingestão no quinto voluntariamente maior volume
longo da intervenção devido distribuído ao longo dos
retorno na área de dia. de alimento em menor espaço
aos intervalos de tempos dias.
alimentação. Menor de tempo para evitar o retorno
submetidos. O volume de
intensidade do aumento do na área de alimentação.
consumo permaneceu o
volume de ingestão no quinto
mesmo ao longo das etapas.
dia.
Total 12 12 12 14 13 14 14 13 14 13 13 13 15 15 15
87
INDICADORES
PRE E1 E2 E3 T1 T2
Restrição de espaço
Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao
inerente ao cativeiro, Parâmetros similares ao
Restrição de espaço período PRE. Contudo, período E1. Contudo, Parâmtros similares ao
mas com dimensões período T1, contudo,
inerente ao cativeiro, mas dias de observação com dias de observação com período E1, contudo,
adequadas ao número de dias de observação com
com dimensões adequadas nenhuma ou baixa visitação e ruídos dias de observação com
animais. Dias de visitação e ruídos
ao número de animais. visitação e ruídos moderados, reduzidos no visitação e ruídos leves.
observação visitação e moderados, mas leve no
Dias de observação com moderados, reduzidos no primeiro dia. Ambiente Ambiente monótono em
ruídos moderados. primeiro dia. Ambiente
baixa visitação e ruídos primeiro dia. Ambiente monótono em termos de termos de estrutura, mas
Ambiente monótono em monótono em termos de
moderados, reduzidos no monótono em termos de estrutura, mas redução redução da monotonia
termos de estrutura, mas estrutura, mas redução
quinto dia. Ambiente estrutura, mas redução da da monotonia por por apresentação de
AMBIENTAL redução da monotonia da monotonia por
monótono em termos de monotonia por apresentação de estímulos.
por apresentação de apresentação de
estrutura e estímulos. apresentação de estímulos. estímulos. Imprevisibilidade
estímulos. estímulos.
Imprevisibilidade temporal Imprevisibilidade Imprevisibilidade temporal leve devido
Imprevisibilidade Imprevisibilidade
leve devido aos horários- temporal leve devido aos temporal leve devido aos aos horários-pré-
temporal moderada temporal elevada devido
pré-estabelecidos, horários-pré- horários-pré- estabelecidos,
devido aos horários pré- aos horários aleatórios,
imprevisibilidade espacial estabelecidos, estabelecidos, imprevisibilidade
estabelecidos, imprevisibilidade
leve devido aos locais pré- imprevisibilidade espacial imprevisibilidade espacial elevada devido
imprevisibilidade espacial leve devido ao
estabelecidos. moderada devido aos espacial elevada devido aos locais variados.
espacial leve devido ao local pré-estabelecido.
locais variados. aos locais variados.
local pré-estabelecido.
Total 32 31 32 26 26 26 28 26 26 26 25 25 27 26 26 25 26 26
88
INDICADORES
T3 M1 M2 M3 POS
Restrição de espaço inerente

Parâmetros similares ao ao cativeiro, mas com Parâmetros similares ao Restrição de espaço inerente
Parâmetros similares ao
período T1, contudo, dias de dimensões adequadas ao período M1, contudo, dias ao cativeiro, mas com
período M1, contudo, dias de
observação com visitação e número de animais. Dias de de observação com dimensões adequadas ao
observação com visitação e
ruídos moderados, mas leve observação com visitação e visitação e ruídos leves. número de animais. Dias de
ruídos leves. Ambiente
no último dia. Ambiente ruídos leves. Ambiente Ambiente monótono em observação com visitação e
monótono em termos de
monótono em termos de monótono em termos de termos de estrutura, mas ruídos leves. Ambiente
estrutura, mas redução da
estrutura, mas redução da estrutura, mas redução da redução da monotonia por monótono em termos de
AMBIENTAL monotonia por apresentação
monotonia por apresentação monotonia por apresentação apresentação de estímulos. estrutura e estímulos.
de estímulos.
de estímulos. de estímulos. Imprevisibilidade temporal Imprevisibilidade temporal
Imprevisibilidade temporal
Imprevisibilidade temporal Imprevisibilidade temporal elevada devido aos horários leve devido aos horários-
elevada devido aos horários
elevada devido aos horários moderada devido aos aleatórios, pré-estabelecidos,
aleatórios, imprevisibilidade
aleatórios, imprevisibilidade horários pré-estabelecidos, imprevisibilidade espacial imprevisibilidade espacial
espacial elevada devido aos
espacial leve devido ao local imprevisibilidade espacial elevada devido aos locais leve devido aos locais pré-
locais variados.
pré-estabelecido. moderada devido aos locais variados. estabelecidos.
variados.
Total 27 26 25 26 26 26 25 24 24 26 25 25 30 30 30
89
INDICADORES
PRE E1 E2 E3 T1 T2
Animais ausentes de doença

aparente. Uma fêmea
apresenta lesão crônica que Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao
SANITÁRIO
leva a claudicação, contudo, período PRE. período PRE. período PRE. período PRE. período PRE.
não impedindo das suas
atividades normais.
Total 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16
INDICADORES
T3 M1 M2 M3 POS
Parâmetros similares ao período

PRE. No quinto dia, foi
Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao Parâmetros similares ao
SANITÁRIO observado um macho com
período PRE. período PRE. período PRE. período PRE.
espirros ao longo do
monitoramento.
Total 16 17 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16 16
90
INDICADORES
PRE E1 E2 E3 T1 T2
Competição por
Competição por Competição por
Competição por Competição por alimento alimento é baixa.
alimento é moderada, alimento é baixa,
alimento é moderada, é moderada, com menor Competição por alimento é Animais apresentam
com maior ocorrência e com maior
com maior ocorrência no ocorrência e interações baixa. Animais apresentam prurido moderado, com
interações agressivas no ocorrência e
último dia. Animais agressivas no quinto dia. prurido leve, principalmente maior intensidade no
quinto dia. Animais interações
apresentam prurido leve Animais apresentam no quinto dia. Houve quinto dia. Animais
apresentam prurido agressivas no
apenas no primeiro dia. prurido leve. Animais aumento das vocalizações no com menor inatividade
intenso, principalmente último dia. Animais
Animais com menor com menor inatividade quinto dia. Animais com geral, com aumento da
no último dia. Animais apresentam prurido
inatividade geral, mas geral, mas com baixa menor inatividade geral, exibição de
com maior inatividade e leve. Animais com
com baixa exibição de exibição de com aumento da exibição de comportamentos
menor exibição de menor inatividade
COMPORTAMENTAL comportamentos comportamentos comportamentos exploratórios,
comportamentos geral, mas com
exploratórios, exploratórios, exploratórios, principalmente no
exploratórios. baixa exibição de
principalmente no quinto principalmente no principalmente no primeiro quinto dia.
Possibilidade de escolha comportamentos
dia. Possibilidade de primeiro dia. dia. Possibilidade de escolha Possibilidade de
para explorar e exploratórios,
escolha para explorar e Possibilidade de escolha para explorar e forragear são escolha para explorar e
forragear são restritos. principalmente no
forragear são variados. para explorar e forragear variados. No quinto dia, foi forragear são variados.
No primeiro dia, foi quinto e último dia.
No quinto dia, foi são variados. No quinto possível observar No último dia, foi
possível observar Possibilidade de
possível observar dia, foi possível observar comportamentos indicativos possível observar
comportamentos escolha para
comportamentos comportamentos de disfunção. comportamentos
indicativos de explorar e forragear
indicativos de disfunção. indicativos de disfunção. indicativos de
disfunção. são variados.
disfunção.
Total 25 30 25 20 21 24 19 22 21 21 21 21 20 20 19 19 22 22
91
INDICADORES
T3 M1 M2 M3 POS
Competição por alimento é

baixa, com aumento no Competição por alimento é
último dia e elevação das Competição por alimento baixa, com maior
interações agressivas no é baixa, com aumento de intensidade no primeiro
primeiro dia. Animais Competição por alimento é interações agressivas no dia. Animais apresentam
Competição por alimento é
apresentam prurido baixa. Animais apresentam quinto dia. Animais prurido moderado, com
baixa. Animais apresentam
moderado, com menor prurido leve. Animais com apresentam prurido maior intensidade no
prurido moderado. Animais
intensidade no último dia. menor inatividade geral, moderado. Aumento das primeiro dia. Aumento das
com menor inatividade
Houve aumento das com aumento da exibição de vocalizações no quinto vocalizações no primeiro
geral, com aumento da
COMPORTAMENTAL vocalizações no primeiro comportamentos dia. Animais com menor dia. Animais com maior
exibição de
dia. Animais com menor exploratórios, inatividade geral, com inatividade geral, com
comportamentos
inatividade geral, com principalmente no primeiro aumento da exibição de redução da exibição de
exploratórios. Possibilidade
aumento da exibição de dia. Possibilidade de comportamentos comportamentos
de escolha para explorar e
comportamentos escolha para explorar e exploratórios. exploratórios,
forragear é menor.
exploratórios, forragear são variados. Possibilidade de escolha principalmente no primeiro
principalmente no quinto para explorar e forragear dia. Possibilidade de
dia. Possibilidade de escolha são variados. escolha para explorar e
para explorar e forragear são forragear é menor.
variados.
Total 21 18 19 20 21 20 18 19 19 19 21 19 28 22 22
92
INDICADORES
PRE E1 E2 E3 T1 T2
Quatro animais com Três animais com

Três animais com Dois animais com
comportamentos comportamentos Três animais com
comportamentos Três animais com comportamentos
sugestivos de medo sugestivos de medo comportamentos sugestivos
sugestivos de medo comportamentos sugestivos de sugestivos de medo
pelas interações pelas interações de medo pelas interações
pelas interações medo pelas interações pelas interações
agressivas, assim como agressivas, assim como agressivas, assim como
agressivas, assim como agressivas, com redução no agressivas, assim
indicativos de indicativos de indicativos de ansiedade nos
indicativos de ansiedade quinto dia, assim como como indicativos de
ansiedade nos ansiedade nos momentos de alimentação,
nos momentos de indicativos de ansiedade nos ansiedade nos
momentos de momentos de comportamentos estes
alimentação, momentos de alimentação, momentos de
alimentação, alimentação, reduzidos no quinto e último
comportamentos estes com redução no quinto e alimentação, sendo
MENTAL comportamentos estes comportamentos estes dia. Comportamentos
reduzidos no primeiro e último dia. Comportamentos mais evidente no
reduzidos no primeiro e reduzidos no primeiro indicativos de frustração no
último dia. Questões indicativos de frustração no quinto dia.
último dia. Questões dia. Questões quinto dia.
relacionadas a dor último dia. Questões Questões relacionadas
relacionadas a dor relacionadas a dor Questões relacionadas a dor
possivelmente relacionadas a dor a dor possivelmente
possivelmente possivelmente possivelmente associadas a
associadas a claudicação possivelmente associadas a associadas a
associadas a associadas a claudicação da fêmea.
da fêmea. Demais claudicação da fêmea. Demais claudicação da fêmea.
claudicação da fêmea. claudicação da fêmea. Demais fatores sem
fatores sem alterações fatores sem alterações Demais fatores sem
Demais fatores sem Demais fatores sem alterações possíveis de
possíveis de possíveis de observação. alterações possíveis
alterações possíveis de alterações possíveis de observação.
observação.. de observação.
observação. observação.
Total 23 26 23 22 24 24 22 24 23 24 24 24 25 21 22 21 25 22
93
INDICADORES
T3 M1 M2 M3 POS
Quatro animais com Quatro animais com Quatro animais com

Três animais com
comportamentos sugestivos comportamentos comportamentos sugestivos
Dois animais com comportamentos sugestivos
de medo pelas interações sugestivos de medo pelas de medo pelas interações
comportamentos sugestivos de medo pelas interações
agressivas, assim como interações agressivas, agressivas, assim como
de medo pelas interações agressivas, assim como
indicativos de ansiedade nos assim como indicativos de indicativos de ansiedade
agressivas, assim como indicativos de ansiedade nos
momentos de alimentação. ansiedade nos momentos nos momentos de
indicativos de ansiedade nos momentos de alimentação,
Possíveis efeitos na relação de alimentação. Possíveis alimentação. Possíveis
momentos de alimentação. principalmente no quinto
MENTAL do grupo pela morte da efeitos na relação do grupo efeitos na relação do grupo
Questões relacionadas a dor dia.
jovem. pela morte da jovem. pela morte da jovem.
possivelmente associadas a Questões relacionadas a dor
Questões relacionadas a dor Questões relacionadas a Questões relacionadas a dor
claudicação da fêmea. possivelmente associadas a
possivelmente associadas a dor possivelmente possivelmente associadas a
Demais fatores sem claudicação da fêmea.
claudicação da fêmea. associadas a claudicação claudicação da fêmea.
alterações possíveis de Demais fatores sem
Demais fatores sem da fêmea. Demais fatores Demais fatores sem
observação. alterações possíveis de
alterações possíveis de sem alterações possíveis alterações possíveis de
observação.
observação. de observação. observação.
Total 21 20 21 21 22 21 21 22 26 25 25 26 25 24 24

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PONTIFÍCIA UNIVERSIDADE CATÓLICA DE MINAS GERAIS

Programa de Pós-graduação em Biologia de Vertebrados

Lucas Belchior Souza de Oliveira

EFEITOS DA IMPREVISIBILIDADE ESPACIAL E TEMPORAL SOBRE O

EFEITOS DA IMPREVISIBILIDADE ESPACIAL E TEMPORAL SOBRE O

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Orientadora: Prof.ª Dr.ª Angélica da Silva

Área de concentração: Conservação e

Oliveira, Lucas Belchior Souza de

Orientadora: Angélica da Silva Vasconcellos

1. Primatas - Evolução. 2. Jardins zoológicos - Pesquisa - Belo Horizonte

EFEITOS DA IMPREVISIBILIDADE ESPACIAL E TEMPORAL SOBRE O

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-

Área de concentração: Conservação e

Prof.ª Dr.ª Angélica da Silva Vasconcellos (Orientadora)

Prof.ª Dr.ª Cristiane Schilbach Pizzutto (Banca examinadora)

Prof. Dr. Vanner Boere Souza (Banca examinadora)

Belo Horizonte, 30 de julho de 2020

Gostaria de agradecer a minha orientadora, Prof.ª Angélica Vasconcellos, pelo apoio e

Animais sob cuidados humanos são geralmente mantidos em ambientes previsíveis,

Palavras-chave: primatas, enriquecimento ambiental, bem-estar animal, cinco domínios,

Keywords: primates, environmental enrichment, animal welfare, five domains,

Figura 1 - Macacos-barrigudos (Lagothrix cana cana) mantidos pela FPMZB-BH

Tabela 1 - Categorias comportamentais utilizadas para a observação dos macacos-

BEA Bem-estar animal

1.1 Problema .......................................................................................................................... 18

1.2 Hipóteses ........................................................................................................................... 18

1.3 Objetivo ............................................................................................................................ 18

1.3.1 Objetivos específicos ...................................................................................................... 19

1.4 Justificativa ...................................................................................................................... 19

2 REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................................................. 21

2.1 Previsibilidade e imprevisibilidade ambiental .............................................................. 21

2.2 Respostas ao estresse ....................................................................................................... 23

2.3 Avaliação comportamental do bem-estar ...................................................................... 24

2.4 Avaliação do bem-estar através dos cinco domínios......................................................25

2.5 Espécie-alvo do estudo .................................................................................................... 30

2.5.1 Macaco-barrigudo (Lagothrix cana cana, E. Geoffroy Saint-Hilaire, 1812) ................ 30

3 MATERIAL E MÉTODOS ............................................................................................... 26

3.1 Local de aplicação e indivíduos estudados .................................................................... 27

3.2 Procedimentos .................................................................................................................. 30

3.2.1 Escalas de imprevisibilidade espacial e temporal ......................................................... 30

3.2.2 Avaliação comportamental ............................................................................................. 32

3.2.3 Avaliação pelos cinco domínios ..................................................................................... 36

3.2.4 Monitoramento da saúde ................................................................................................ 37

3.3 Tratamento estatístico ..................................................................................................... 38

4.1 Dados comportamentais .................................................................................................. 38

4.1.1 Comparação com a etapa controle PRE ........................................................................ 38

4.1.2 Descrição qualitativa dos comportamentos registrados ................................................ 47

4.2 Avaliação pelos cinco domínios ...................................................................................... 50

4.3 Monitoramento da saúde ................................................................................................ 51

5.1 Dados comportamentais .................................................................................................. 55

5.2 Avaliação do bem-estar pelos cinco domínios ............................................................... 63

5.3 Avaliação de saúde .......................................................................................................... 65

5.4 Limitações e sugestões ..................................................................................................... 66

5.4 Considerações finais ........................................................................................................ 68

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................................ 69

ANEXO I – Anuência do projeto pela FPMZB/ GEJAZ ....................................................... 81

ANEXO II – Autorização pela CEUA da PUC-MG .............................................................. 82

ANEXO IV – Principais achados no período experimental referente ao diagnóstico de bem-