生物多样性 2015, 23 (3): 383–397 doi: 10.17520/biods.

2014252
Biodiversity Science http: //www.biodiversity-science.net

球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展
宋会银1, 2 张 琪1 胡愈炘 1, 2 刘国祥1* 胡征宇1
1 (中国科学院水生生物研究所, 武汉 430072)
2 (中国科学院大学, 北京 100049)

摘要: 球状绿藻主要指绿藻门中多为单细胞, 形状为球形、近球形, 或由球形衍生出来的其他形状的藻类。球状

绿藻分布广泛, 遍布全球, 生活于淡水、海水和亚气生等生境中, 其相似的简单形态下隐藏着复杂的物种多样性。
球状绿藻分类学上主要位于绿藻门的两纲四目及其一些独立支系的类群。球状绿藻分类学正由传统的基于形态特
征向基于分子信息的复合分类方法转变。球状绿藻隐性的物种多样性涉及约40属, 其中15属是依据新标本材料而
建立的新属, 12个属是依据新证据建立的新组合。本文重点介绍了1998年以后在共球藻纲和绿藻纲中新发现和命
名的单细胞球状绿藻, 介绍了它们的形态特征、分类学迁移及理由, 特别对常见的小球藻属和栅藻属的分类学概
念变迁作了详细介绍, 对一些尚没有中文名的拉丁学名给出了中文命名。另外, 本文讨论了基于DNA的分类学方
法在球状绿藻分类学中的应用, 目前系统发育位置的不同已经成为球状绿藻分类的主要依据。目前球状绿藻分类
面临的问题是大多分类位置未用分子系统发育方法的验证。 未来, 球状绿藻分类学家应用系统发育研究结合形态
学研究探索单细胞球状绿藻的生物多样性。
关键词: 球状绿藻, 系统发育, 共球藻纲, 绿藻纲, 生物多样性, 分类学

Cryptic biodiversity of coccoid green algae and progress in the phylogenic

studies
Huiyin Song1,2, Qi Zhang1, Yuxin Hu1,2, Guoxiang Liu1*, Zhengyu Hu1
1 Institute of Hydrobiology, Chinese Academy of Sciences, Wuhan 430072
2 University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049
Abstract: Coccoid green algae primarily refers to algae that are solitary living organisms spherical or ellip-
soid in shape. It is widely distributed around the world living in freshwater, seawater and subaerial habitats.
The similarity in shape of these organisms hides a huge cryptic biodiversity. Coccoid green algae phylogeny
belongs primarily to four orders and some incertae sedis taxa of two classes. This paper reports the changes
in taxonomic study methods of coccoid green algae and the resulting cryptic biodiversity that has been dis-
covered. A total of 15 new genera (now totaling 40 genera for coccoid green algae) and 12 new combinations
were discovered from collected specimens. This paper focuses on the discovery and renaming of coccoid
green algae in Trebouxiophyceae and Chlorophyceae after 1998. We present the diagnostic features, phylo-
genic changes and reasons for the discoveries and remaining. The changes in the genera of Chlorella and
Scenedesmus are presented in details. We also discuss the application of DNA-based methods in taxonomic
identification of coccoid green algae and how differences in phylogenetic position have become the main ba-
sis for taxonomic identifaction. Finally, we address the problems in phylogenic studies of coccoid green algae
by which taxonomic location based on the morphological features have not yet been validated by phyloge-
netic methods. In the future, algae taxonomists should combine phylogenetic methods with morphological
methods to explore the cryptic biodiversity of coccoid green algae.
Key words: coccoid green algae, phylogeny, Trebouxiophyceae, Chlorophyceae, biodiversity, taxonomy

——————————————————
收稿日期: 2014-12-03; 接受日期: 2015-03-19
基金项目: 国家科技部基础工作专项(2012FY112900 号)和国家开发投资公司项目
∗
通讯作者 Author for correspondence. E-mail: liugx@ihb.ac.cn
384 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 23 卷

球状绿藻主要指绿藻门中营单细胞生活, 细胞 表明, 分子数据支持了在超微结构的基础上建立的

形状为球形、椭球形或由球形衍生出来的其他形状 这些亲缘关系(Lewis et al., 1992; Wolf et al., 2002;
的藻类。球状绿藻分布广泛, 遍布全球, 生活于淡 Schmaltz et al., 2008)。
水、海水、气生和亚气生等各种生境中。它们是重 但是, 传统的形态学概念难以解决球状绿藻分
要的初级生产者, 在生态系统的物质和能量循环中 类的主要问题, 或由于趋同进化的结果造成细胞具
起着重要的作用。球状绿藻中很多种类具有较高的 相似的形态, 或由于不同的环境造成细胞形状的可
经济价值, 既具有丰富的营养, 可作为鱼、虾、贝 变性。例如, 由于环境的影响和相互作用, 如捕食
类等的饵料, 又具有较高的脂肪酸含量, 可作为提 压力和资源竞争等, 许多单细胞藻株也可形成群
炼生物柴油的原料, 且由于富含蛋白、多糖、类胡 体; 而一些通常为群体的藻株在人工培养无捕食者
萝卜素以及其他生物活性物质, 而在食品、医药、 存在的条件下, 也可形成单细胞, 而当捕食者再次
农业及工业生产等领域具有重要的开发价值。 出现时, 又可以恢复群体形态。近年来, 利用分子
球状绿藻的应用离不开对这些资源微藻类群 特征进行分类的系统发育学方法获得了分类学家
准确的分类鉴定, 随着分子生物学的发展, 球状绿 的青睐, 结合形态、生理生态和分子系统发育学的
藻的分类正从传统的形态学方法向基于分子信息 综合方法逐渐应用到目前的分类学研究中。
的系统发育的复合方法转变。一方面, 这种转变导 系统发育学研究中, 18S rDNA、内转录间隔区
致对绿藻系统的分类中的较高阶元如门、纲和目的 2(ITS2)和rbcL(即编码1,5-二磷酸核酮糖羧化酶/氧
概念有了重大修订(Melkonian, 1995; Friedl, 1997; 化酶大亚基的基因)序列是球状绿藻研究中最常用
Leliaert et al., 2012), 另一方面, 在较低的分类阶元 的分子标记。18S rDNA比较保守, 常作为区分属水
中发现了大量新的属种并有许多已知的属种分类 平以上的分类阶元(如纲和目)。ITS2位于核糖体基
学位置发生变化。本文的目的就是阐述球状绿藻的 因的5.8S和28S rRNA之间, 即使亲缘关系密切的类
分类学研究现状并讨论其较大的隐性物种多样性。 群, ITS2的一级序列也是高度可变的。ITS2二级结
构似乎都是非常保守的, 因此常用于研究种间系统
1 球状绿藻分类学方法的转变
发育关系的分子标记。rbcL基因位于色素体上, 此
早期的学者采用形态种的概念, 即基于形态学 蛋白编码区基因往往比18S多变, 但比ITS区保守,
特 点 对 球 状 绿 藻 进 行 分 类 , 如 Komarek 和 Fott 与核编码区相比, 作为一种质体编码的基因可以有
(1983)出版的著名专著Chlorophyceae (Grünalgen), 效降低错误地扩增真菌等污染物种核基因的风险,
Ordnung Chlorococcales。这部综合性专著中记录有 因此常用于植物种水平上分子系统发育研究
约1,200个从水体、土壤和其他生境中分离得到的分 (Moniz & Kaczmarska, 2010)。
类单元。大约在同一时期, Hindak编写的Studies on
2 球状绿藻的分类学位置
the Chlorococcal Algae (Chlorophyceae) I–V (Hindak,
1977, 1980, 1984, 1988, 1990)中也描述了许多新的 绿藻分化为两大进化谱系(门)即绿藻门和轮藻
形态种。在这些著作中, Hindak刻意区分了一些形 门。大多数的单细胞球状绿藻位于绿藻门的共球藻
态特征(如蛋白核、细胞壁外结构和胶被等的有无), 纲和绿藻纲(表1)。近年来的系统发育研究表明, 共
而将这些形态特征应用于分类学研究曾引起热烈 球藻纲包含了5个主要的分支, 即溪菜目、共球藻
的讨论。 目、绿囊球藻/葡萄藻分支、小球藻目和渡边球藻分
与此同时, 相对于这些传统的方法, Melkonian 支, 以及一些单独的小分支。其中, 球状类群主要
(1982, 1984)和Mattox(1984)分别提出了基于有丝分 存在于共球藻目、渡边球藻分支和小球藻目。共球
裂期间细胞分裂解剖学特征和细胞鞭毛的超微结 藻目主要是一些地衣共生的球状绿藻, 也有一些营
构对绿藻进行分类, 基于鞭毛装置的基体方向, 提 自由生活的土壤藻类。渡边球藻分支中多是新近建
出3个主要类型: 逆时针方向(CCW, 11–5点钟方 立的属, 属内成员或是近年来发现的单细胞球状绿
向)、顺时针方向(CW, 1–7点钟方向)和直接相反方 藻, 或是从小球藻属转移而来的物种。在小球藻目
向(DO, 12–6点钟方向)。目前, 结合分子手段的研究 中, 单细胞球状绿藻主要位于小球藻科中。基于
第3期 宋会银等: 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展 385

表1 文中介绍的球状绿藻的分类名录 18S rDNA或rbcL基因的系统发育分析, 目前多数

Table 1 Checklist of the coccoid green algae in the present
study 藻类学家认为绿藻纲包括衣藻目(有时也称为团藻
绿藻门 Chlorophyta 目)、鞘藻目、环藻目、胶毛藻目和楯毛藻目(Muller
共球藻纲 Trebouxiophyceae et al., 2004, Turmel et al., 2008)。在绿藻纲中, 球状
渡边球藻分支 The Watanabea clade
类群出现在衣藻目和环藻目的某些类群中。在衣藻
椭圆球藻属 Chloroidium Nadson
沙漠球藻属 Desertella Fucikova et al. 目中, 球状类群主要存在于绿球藻属中; 在环藻目
异小球藻属 Heterochlorella Neustupa et al. 中, 主要是栅藻科、片球藻科的一些成员, 还有一
胶树小球藻属 Heveochlorella Zhang et al.
卡莉娜球藻属 Kalinella Neustupa Elias et al. 些形成独立支系的属(如耶氏球藻属Jenufa)。球状绿
假椭圆球藻属 Parachloroidium Neustupa et Skaloud 藻的分类名录见表1。
鲜绿球藻属 Viridiella Albertano et al.
渡边球藻属 Watanabea Hanagata et al.
3 球状绿藻的分类学现状
共球藻目 Trebouxiales
星绿藻属 Asterochloris Tschermak-Woess 3.1 共球藻纲
共球藻属 Trebouxia Puymaly
小球藻目 Chlorellales 共球藻纲最初是依据鞭毛和细胞分裂期间的
小球藻分支 Chlorella-clade 超微结构(如鞭毛基体的逆时针方向)定义的, 之后,
集星藻属 Actinastrum Lagerheim
小球藻属 Chlorella Beyerinck
18S rDNA系统发育研究明确了此纲的边界(Friedl,
对囊藻属 Didymogenes Schmidle 1995; Wolf et al., 2003)。已知的共球藻纲成员大多
黑氏球藻属 Hegewaldia Proschold
亨氏球藻属 Hindakia Bock et al.
数为球状(如小球藻属Chlorella)、丝状体(如细链藻
海尼球藻属 Heynigia Bock et al. 属Leptosira和裂丝藻属Stichococcus)、多列丝状体
迈耶球藻属 Meyerella Fawley et al.
(如溪菜属Prasiola和罗森氏藻属Rosenvingiella)。此
微芒藻属 Micractinium Fresinius
类小球藻分支 Parachlorella-clade 纲中的藻类营养细胞不形成鞭毛, 多数成员发现于
胶网藻属 Dictyosphaerium Nageli 较为干旱的环境中, 如土壤、树皮表面等亚气生生
霉球藻属 Mucidosphaerium Bock et al.
类小球藻属 Parachlorella Krienitz et al. 境, 也有分支成员为淡水浮游种类(如小球藻目)。另
浮小球藻属 Planktochlorella Skaloud et Nemcova 外, 此纲中还有部分成员营共生生活, 如与纤毛虫
共球藻纲内形成独立支系的属 Incertae sedis in
Trebouxiophyceae 等后生动物共生的某些小球藻属、微芒藻属和胶球
绿微藻属 Chloroparva Somogyi et al. 藻属种类以及与真菌共生形成地衣的某些共球藻
绿梨藻属 Chloropyrula Gaysina et al.
胶球藻属 Coccomyxa Schmidle
属和星绿藻属种类等。下面主要介绍共球藻纲内的
独绿藻属 Eremochloris Fucikova et al.. 球状绿藻。
微小球藻属 Leptochlorella Neustupa et al.
3.1.1 渡边球藻分支
干球藻属 Xerochlorella Fucikova et al.
丛林球藻属 Xylochloris Neustupa et al. 渡边球藻分支中的种类几乎都是单细胞球状
绿藻纲 Chlorophyceae
类群(叶管藻属除外), 多数生活在陆生环境中, 主
环藻目 Sphaeropleales
栅藻属 Scenedesmus Meyen
要包括椭圆球藻属(Chloroidium)、假椭圆球藻属
链带藻属 Desmodesmus (Chodat) An et al. (Parachloroidium)、卡莉娜球藻属(Kalinella)、异小
尖带藻属 Acutodesmus (Hegewald) Tsarenko
球藻属(Heterochlorella)、渡边球藻属(Watanabea)、
乔带藻属 Chodatodesmus Hegewald et al.
疣带藻属 Verrucodesmus Hegewald 胶 树 小 球 藻 属 (Heveochlorella) 、 鲜 绿 球 藻 属
木带藻属 Hylodesmus Elias et al. (Viridiella)和沙漠球藻属(Desertella)等属。假椭圆球
扇带藻属 Pectinodesmus Hegewald et al.
考马斯藻属 Comasiella Hegewald et al. 藻属、胶树小球藻属和卡莉娜球藻属目前仅发现于
片球藻属 Bracteacoccus Tereg 热带和亚热带树木的树皮上, 鲜绿球藻属目前仅发
色绿藻属 Chromochloris Kol & Chodat
麦可藻属 Mychonastes Simpson & Van Valkenburg
现于土壤表面, 沙漠球藻属仅发现于沙漠土壤表
衣藻目 Chlamydomonadales 面, 而异小球藻属和椭圆球藻属的生境范围较为广
拟博罗德藻属 Borodinellopsis Dykstra
泛, 在淡水和亚气生环境中都很常见。
绿球藻属 Chlorococcum Meneghini
绿藻纲中形成独立支系的属 Incertae sedis in Chlorophyceae 椭圆球藻属 Chloroidium Nadson, 1906: 189
耶氏球藻属 Jenufa Nemcova et al.
Nadson(1906)首次提出了椭圆球藻属, 但是因
386 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 23 卷

为没有模式种和拉丁描述, 被认为无效。Darienko 形态、超微结构以及核编码18S rDNA和叶绿体

等(2010)结合形态、生殖、生态生理和分子学研究 DNA 标 记 等 将 其 确 定 为 共 球 藻 纲 中 的 1 个 新 属
方法对椭圆形的小球藻类似种类(ellipsoidal Chlo- (Zhang et al., 2008), 已知2个种, 分别为海南胶树
rella-like species)进行的分类学研究表明, 之前被认 小 球 藻 (H. hainangensis) 和 王 棕 胶 树 小 球 藻 (H.
为属于小球藻属的部分椭圆形种类在共球藻纲中 roystonensis)。前者为模式种, 内生于橡胶树(Hevea
形成了单系分支, 因此Darienko等重新提出了椭圆 brasiliensis), 后者附生于王棕(Roystonea regia)树皮
球藻属概念, 包含4个种, 模式种为喜糖椭圆球藻 上(Ma et al., 2013)。
(Chloroidium saccharophilum = Chlorella 卡莉娜球藻属 Kalinella Neustupa, Nemcova,
saccharophila), 其他3个种分别为恩加丁椭圆球藻 Elias et Skaloud, 2009: 167
(Chloroidium engadinensis = Chlorocloster 该属由Neustupa等(2009)首次描述, 发现于亚
engadinensis) 、 窄 椭 圆 球 藻 (Chloroidium 气生生境中, 其形态特征为单细胞、球形, 有单个
angustoellipsoideum = Chlorella angustoellipsoidea) 周生色素体, 专性以不等的似亲孢子进行无性生
和椭圆球藻(Chloroidium ellipsoideum = Chlorella 殖。结合形态特征、超微结构和分子信息的研究结
ellipsoideum)。其中模式种喜糖椭圆球藻可耐受强 果支持建立这一新属。该属现有2个种, 即竹生卡莉
酸的环境(Huss et al., 2002)。椭圆球藻属的形态特征 娜球藻(Kalinella bambusicola)和无蛋白核卡莉娜球
为椭圆形细胞, 色素体周生, 有或无蛋白核, 蛋白 藻(K. apyrenoidosa) (Neustupa et al., 2009, 2013)。此
核有或无淀粉粒包裹, 通过形成不等的似亲孢子方 属模式种为竹生卡莉娜球藻, 后一种与模式种相
式进行无性繁殖(Darienko et al., 2010)。 比, 无蛋白核且18S rDNA和rbcL序列不同。
沙漠球藻属 Desertella Fucikova, Lewis et Lewis, 假椭圆球藻属 Parachloroidium Neustupa et
2014: 294 Skaloud, 2013: 413
此属由Fucikova等(2014)首次描述, 基于分子 该属由Neustupa等(2013)首次描述, 目前已知2
信息的不同提出命名的属, 细胞卵形到椭圆形, 单 个种, 分别为月桂假椭圆球藻(P. laureanum)和分叶
核, 色素体在年轻细胞内单个, 成熟细胞内多个, 假椭圆球藻(P. lobatum), 均发现于地中海区域的树
每个色素体上都有一个被淀粉粒包裹的蛋白核, 通 皮上。此属的形态特征为球形或椭圆形, 单个周生
过似亲孢子进行无性繁殖。现已知有1个种, 为加利 色素体, 色素体无典型的蛋白核, 但是色素体上有
福尼亚沙漠球藻(Desertella californica)。此种分离 一个无类囊体的不规则区, 以似亲孢子进行无性繁
于沙漠中。 殖。在形态上, 此属与渡边球藻分支中的其他相似
异小球藻属 Heterochlorella Neustupa, Nem- 类 群 难 以 区 分 , 但 结 合 超 微 结 构 以 及 基 于 18S
cova, Elias et Skaloud, 2009: 167 rDNA、ITS和rbcL序列的分子研究结果可以有效地
此属由Neustupa等(2009)首次描述, 目前仅有1 和其他种类区分开(Neustupa et al., 2013)。
个种, 为黄绿异小球藻(Heterochlorella luteoviridis 鲜 绿 球 藻 属 Viridiella Albertano, Pollio et
= Chlorella luteoviridis), 其形态特征为营养细胞单 Taddei, 1991: 347
个、球形、单核、无胶被, 通过动孢子和似亲孢子 此属由Albertano等(1991)首次描述, 是基于不
进行无性繁殖。基于18S rDNA系统发育研究将此种 同于小球藻的形态特征(超微结构和无蛋白核)而提
从小球藻属中分离出来建立为新属(Neustupa et al., 出命名的属。Huss等(2002)利用分子生物学方法也
2009)。 证明了此属的单系性和分类位置。目前仅有1个种,
胶树小球藻属 Heveochlorella Zhang et al., 即弗雷德鲜绿球藻(Viridiella fridericiana)。细胞椭
2008: 186 圆形到球形, 有一个光滑的细胞壁, 不含孢子花粉
此属由张家明等(2008)首次描述。此属的形态 素, 一个周生杯状色素体, 无蛋白核但有淀粉粒,
特征为单细胞, 成熟细胞球形, 大多数细胞有一个 通过似亲孢子进行无性繁殖。弗雷德鲜绿球藻分离
周生色素体, 少数细胞色素体多个, 色素体上有蛋 于意大利含硫的土壤中, 可耐受pH0.8–7.2的环境
白核或蛋白小核, 以似亲孢子进行无性繁殖。结合 (Albertano et al., 1991; Huss et al., 2002)。
第3期 宋会银等: 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展 387

渡 边 球 藻 属 Watanabea Hanagata, Karube, 境中。基于核编码基因和rbcL基因的系统发育研究

Chihara et Silva, 1998: 226 表明旋孢藻属(Helicosporidium)和异养的原壳藻属
此属由Hanagata等(1998)首次描述, 目前仅有1 (Prototheca)也在小球藻目中(Ueno et al., 2003; Tar-
个种, 为肾形渡边球藻(Watanabea reniformis)。此属 tar et al., 2003), 而卵囊藻科和小球藻科位于小球藻
形态特征为单细胞, 具椭圆形和近球形两种类型细 目(Hepperle et al., 2000)。在小球藻目中, 单细胞球
胞, 细胞壁光滑、单层, 色素体单个、周生, 无蛋白 状绿藻主要位于小球藻科, Krienitz等(2004)基于分
核, 通过似亲孢子进行无性生殖, 在椭圆形细胞内 子数据研究认为可将小球藻科分为2个独立的分支,
产生8–16个似亲孢子, 在球形细胞内产生2–4个似 即小球藻分支和类小球藻分支。小球藻分支包括集
亲孢子, 不产类胡萝卜素。Hanagata等(1998)基于这 星藻属(之前为空星藻科成员)、小球藻属、对囊藻
些不同于其他小球藻类似藻的形态特征而将其作 属、黑氏球藻属、亨氏球藻属、海尼球藻属、迈耶
为新属提出。 球藻属、微芒藻属(之前被划分到微星藻科)。类小
3.1.2 共球藻目 球藻分支包括6个属, 分别为胶网藻属、霉球藻属、
共球藻目主要包括与地衣共生的藻, 也有一些 拟新月藻属、类小球藻属、双月藻属、海球藻属
自由生活的土壤藻类。现已知主要有3个属是地衣 (Marinichlorella)。下面主要介绍单细胞球状藻属的
共生系统中常见的共生光合生物, 分别为共球藻属 特征。
(Trebouxia) 、 星 绿 藻 属 (Asterochloris) 和 蚁 球 藻 属 小球藻分支 Chlorella-clade
(Myrmecia)。 集星藻属 Actinastrum Lagerheim, 1882: 70
星 绿 藻 属 Asterochloris Tschermak-Woess, 集星藻属多为群体形态, 由2–8个细胞组成,
1980: 291 群体细胞以一端在群体中心彼此连接, 呈辐射状排
Tschermak-Woess (1980)对星绿藻属首次描述, 列, 细胞为纺锤形, 色素体周生, 长片状, 具一个
模式种为藻胞星绿藻(A. phycobiontica)。Skaloud和 蛋白核, 为池塘湖泊常见种类(Bi et al., 2004)。
Peksa(2010)基于分子数据对此属进行了修订, 将共 小球藻属 Chlorella Beyerinck, 1890: 758
球藻属中的6个种转移到了此属, 分别为石南星绿 小球藻属由Beijerinck (1890)首次描述, 当时将
藻(A. erici)、偏心星绿藻(A. excentrica)、团集星绿 小于15 µm的无特殊附属物的形态特征(如刺、毛等)
藻(A. glomerata)、不规则星绿藻(A. irregularis)、意 的球形、椭圆形单细胞绿藻都归为小球藻, 多个来
大利星绿藻(A. italiana)和大星绿藻(A. magna)。修订 自淡水、海洋和土壤生境中的种被描述。然而, 随
后的形态描述为单细胞, 单个星状色素体, 通过静 着分类学方法的变化, 这些物种中的大多数都已被
孢子和动孢子进行无性生殖, 动孢子裸露无壁。此 修订或有待修订, 许多种已被转移到其他科或属。
属是许多地衣的共生藻胞。 Shihira和Krauss (1965)基于在细胞生长周期内是否
共球藻属 Trebouxia Puymaly, 1924: 109 需要维生素, 将小球藻属分成2个亚属, 分别为小
共球藻属由Puymaly(1924)首次描述, 是最为 球藻亚属和异养小球藻亚属(Auxenochlorella), 现
常见的与真菌共生形成地衣的藻属, 但也包含一些 在异养小球藻亚属被作为1个单独的属。Huss等
自由生活的种类。形态特征为: 单细胞, 有时许多 (1999) 基 于 生 化 和 分 子 数 据 把 小 球 藻 属 减
细胞不规则地聚集于一起, 细胞球形, 色素体1个, 少至4个种, 分别为普通小球藻(C. vulgaris)、凯氏小
轴位、星芒状, 具蛋白核, 以似亲孢子、动孢子和 球藻(C. kessleri)、分叶小球藻(C. lobophora)和沙堆
静孢子进行繁殖, 某些物种可进行有性生殖(Bi et 小球藻(C. sorokiniana) (Huss et al., 1999), 蛋白核
al., 2004)。分子数据表明此属的物种多样性要高于 小球藻(C. pyrenoidosa)被认为和普通小球藻同义,
形态多样性(Blaha et al., 2006; Skaloud et al., 2010), Krienitz等(2004)基于分子生物学研究将凯氏小球
但弄清楚此属种的多样性还需要进一步的研究。 藻转移到了类小球藻属(Kienitz et al., 2004)。另外一
3.1.3 小球藻目 Chlorellales 些分类学家基于系统发育研究认为旋动小球藻(C.
小球藻目大多数成员为单细胞球状形态, 多数 heliozoae)和多变小球藻(C. variabilis) (Christina et
生活在淡水和陆生环境中, 只有少数生活在海洋生 al., 2011; Proschold et al., 2011)也是小球藻属成员,
388 生 物 多 样 性 Biodiversity Science
这5个种形态为单细胞, 球形, 不产生胶被, 表面无
刺和刚毛等纹饰, 其中旋动小球藻由Proschold等
(2011) 首 次 描 述 , 与 刺 胞 虫 属 成 员 Acanthocystis
turfacea共生。多变小球藻可与草履虫(Paramecium
sp.)共生(Hoshina et al., 2010)。Christina (2011)通过
结合SSU、ITS rDNA、5.8S rRNA和ITS2的二级结
构等系统发育和形态观察研究, 对小球藻属的分类
再次作出修订, 并描述了7个新种和2个新的组合,
其中3个种是无胶被的单细胞, 而其他种类为有胶
被的群体形态, 类似于胶网藻属(Dictyosphaerium)。
长小球藻(C. elongate)、拟绿小球藻(C. chlorelloides)
正是从胶网藻属中转移过来的物种。现在的小球藻
属的形态描述为: 球形、近球形或椭圆形, 单细胞
或群体(最多64个细胞), 胶被有或无, 色素体单个,
周生, 有淀粉粒包裹的蛋白核, 以似亲孢子进行无
性生殖, 似亲孢子通过母细胞壁的破裂释放出来,
子细胞可通过残留的母细胞壁相连形成具胶被的
群体, 常见于淡水、土壤和内共生生境(Proschold et
al., 2011), 模式种为普通小球藻。此属是生物能源
研究热点之一(Pribyl et al., 2012, 2013; Mizuno et
al., 2013)。事实上, 随着时代变迁, 小球藻属的概念
也在不断变化, 如果有新的证据, 将来可能还会有
进一步修订。
对囊藻属 Didymogenes Schmidle, 1905: 35
多由2–4个细胞组成群体, 胶被不发达, 细胞
间几乎横向平行, 在群体中心连接, 细胞弯曲, 有
或无刺, 刺的超微结构同微芒藻相同, 细胞壁光滑
或外表有颗粒, 单核, 单个色素体, 有一个蛋白核,
通过似亲孢子进行无性繁殖, 通过残留的细胞壁将
子细胞连接起来, 常生活于淡水, 之前认为是栅藻
科成员, 后基于系统发育研究将其转移到共球藻纲
小球藻目(Hoshina & Fujiwara, 2013)。Hoshina和
Fujiwara (2013)基于SSU rRNA和ITS2提出2个新种,
分别为球状对囊藻(Didymogenes sphaerica)和独居
对囊藻(D. soliella)。球状对囊藻的形态特征为: 单
细胞, 无胶被, 浮游, 球形, 色素体单个, 周生, 杯
状, 有一个明显的蛋白核, 通过似亲孢子进行无性
生殖。球状对囊藻和独居对囊藻形态类似, 不同之
处在于SSU rRNA和ITS2序列。
黑 氏 球 藻 属 Hegewaldia Proschold et al.,
2010: 3
Proschold等(2010)首次描述了黑氏球藻属, 将
第 23 卷
微小微芒藻(M. parvulum)转移到了此属。现仅有1
种, 为微小黑氏球藻(H. parvula)。此属为单细胞浮
游微藻, 球形, 有或无刺, 单核, 杯状色素体, 色素
体上有一被淀粉粒包裹的蛋白核, 通过似亲孢子或
卵式生殖进行繁殖。此属不同于其他属的主要特征
是SSU和ITS rDNA序列。
亨 氏 球 藻 属 Hindakia Bock, Proschold et
Krienitz, 2010: 270 和海尼球藻属 Heynigia Bock,
Proschold et Krienitz, 2010: 270
基于SSU和ITS rRNA系统发育研究, Bock等
(2010)建立了亨氏球藻属和海尼球藻属。亨氏球藻
属隶属小球藻分支, 现已知有2个种, 分别为四叉
亨氏球藻(Hindakia tetrachotoma)和虚假亨氏球藻
(H. fallax), 这2个种因和胶网藻属模式种亲缘关系
较远而从胶网藻属移出, 成为亨氏球藻属成员。海
尼球藻属现已知仅有2个种, 即胶网海尼球藻(H.
dictyosphaerioides)和河流海尼球藻(H. riparia), 这2
个属的形态特征均类似于胶网藻。亨氏球藻属为浮
游类群, 细胞卵形到广椭圆形, 单核, 色素体杯状,
有蛋白核, 细胞以4–64个细胞组成的群体生活, 群
体内细胞通过残留的母细胞壁相连, 通过似亲孢子
进行无性繁殖。海尼球藻属为群体或单细胞, 浮游,
成熟细胞球形, 有胶被, 群体内细胞通过胶质柄相
连接, 色素体单个、周生, 杯状或片状, 有蛋白核。
迈耶球藻属 Meyerella Fawley et al., 2005: 43
迈耶球藻属由Fawley等(2005)首次描述, 亲缘
关系和小球藻相近, 是结合系统发育研究和形态特
征(无蛋白核)而提出命名的属, 目前仅有1个种, 为
浮游迈耶球藻(M. planktonica)。此属成员个体微小,
多数不超过5 µm。单细胞无胶被, 色素体单个, 周
生、盘状, 无蛋白核, 通过似亲孢子进行无性生殖。
Fawley等(2005)的文章中提到浮游迈耶球藻只在春
季和冬季出现, 在此我们推测其为冷水性藻。
微芒藻属 Micractinium Fresinius, 1858: 236
微芒藻属由Fresenius (1858)描述, 细胞球形或
椭圆形, 多为群体, 细胞壁外有刺, 在培养的条件
下通过似亲孢子繁殖。Luo等(2006)讨论了微芒藻和
小球藻属和种的概念, 根据基因型和表型的不同,
他们建议保留这2个单独的属, 表型的不同主要指
微芒藻在野外或培养的条件下, 通过捕食者可诱导
细胞壁合成刺, 但并不是所有的微芒藻都能产生
刺, 微芒藻属成员CCAP 211/92株分离于土壤中,
第3期 宋会银等: 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展
不产生刺(Luo et al., 2010), 和草履虫共生的微芒藻
也不产生刺, 如Hoshina (2010)基于SSU rRNA和
ITS2分子研究命名的新种芮瑟微芒藻(Micractinium
reisseri), 与草履虫共生, 细胞壁外无刺。Hegewald
和Schnepf (1984, 1987)基于群体形态的微小变化和
刺的长度和数量对微芒藻属进行修订后, 此属只剩
5个种, 但是微芒藻在不同环境下形态有一定的变
化 , 所 以 这 种 分 类 方 式 是 不 准 确 的 。 Hoshina 和
Fujiwara (2013)基于SSU rRNA和ITS2重新对日本
国立环境研究所保藏的几种小球藻进行分类学研
究, 认为NIES-2171属于微芒藻属, 并将其命名为
无刺微芒藻(Micractinium inermum), 其形态特点为
无胶被的单细胞, 且细胞壁外无刺。微芒藻属更系
统的分类还有待于更深入的研究。
类小球藻分支 Parachlorella-clade
胶网藻属 Dictyosphaerium Nageli, 1849: 72
Nageli (1849)首次提出了胶网藻属。Komarek
和Perman (1978)基于形态和生态特征, 首次对这个
属进行了修订, 将物种的数量从28个减少到11个。
Hindak (1988)将4个无蛋白核的种转移到伪胶网藻
属(Pseudodictyosphaerium), 而伪胶网藻被并入了
麦可藻属中(Krienitz et al., 2011)。新种和新的组合
陆续被报道, 种的数量增加到了16个(Hindak, 1977,
1980, 1984; Komarek & Fott, 1983), 其模式种为艾
伦胶网藻(D. ehrenbergianum)。Bock等(2011)基于形
态、SSU、ITS rRNA序列及二级结构对这个属进行
了修订, 并描述了2个新种。Bock等(2011)认为这2
个新种和模式都属于小球藻科中的类小球藻分支,
而 拟 绿 胶 网 藻 (D. chlorelloides) 和 长 胶 网 藻 (D.
elongatum)被转移到小球藻属。其余种类无法获得
基因序列故系统发育地位不能确定。修订后此属的
形态描述为: 单细胞或群体, 浮游, 成熟细胞卵形、
广椭圆形到球形, 色素体单个, 周生, 杯状或碟形,
有一椭圆或球形的蛋白核(有时不清楚)细胞通过残
留的母细胞壁相连, 群体被胶被包裹, 以2–4个似
亲孢子繁殖, 动孢子只在印度胶网藻(D. indicum)中
出现(Proschold et al., 2011)。
霉球藻属 Mucidosphaerium Bock, Proschold
et Krienitz, 2011: 641
基于18S rDNA和ITS rRNA的系统发育、碱基
补偿性改变(compensatory base pair changes, CBC)
和形态分析, Bock等(2011)建立了霉球藻属。此属位
389
于小球藻科中的类小球藻分支, 现有4个种, 其中2
个种从胶网藻属转移而来, 以及2个新种。形态描述
为: 球形, 色素体单个, 周生, 杯状, 有一蛋白核,
蛋白核外有一淀粉鞘, 以似亲孢子(多为4个细胞)进
行无性生殖, 未发现有性生殖。细胞通过残留的母
细胞壁相连, 可形成包裹4–64个细胞的群体, 浮游,
在培养的过程中, 也因连接细胞的残留母细胞壁的
丢失而使群体变成单细胞形态(Bock et al., 2011)。
类 小 球 藻 属 Parachlorella Krienitz et al.,
2004: 531
基于18S rDNA和ITS2二级结构研究, Krienitz
等(2004)建立了类小球藻属, 其形态特征为: 单细
胞, 浮游或附生土壤表面, 球状或卵形, 有时有胶
被, 色素体周生, 有一蛋白核, 外包裹淀粉鞘, 通
过似亲孢子进行无性生殖。现已知有3个种, 分别为
类小球藻(Parachlorella beijerinckii)、凯氏类小球藻
(P. kessleri)和胡斯类小球藻(P. hussii)(Bock et al.,
2011), 前2个种是基于18S rDNA和ITS2的不同从小
球藻属转移而来, 胡斯类小球藻是Bock等(2011)基
于18S rDNA和ITS2的不同提出命名的新种。凯氏类
小球藻在极酸的地热水中也有发现(Juarez et al.,
2011)。这个属的成员常见油脂含量高, 是微藻生物
柴油研究的热点之一(Fernandes et al., 2013; Li et
al., 2013; Mahdavi et al., 2013; Rathod et al., 2013)。
浮小球藻属 Planktochlorella Skaloud et Nem-
cova, 2014: 55
Skaloud等(2014)首次对浮小球藻属进行了描
述, 球形, 色素体壶形, 有一个被淀粉粒包裹的蛋
白核, 通过似亲孢子进行无性繁殖, 细胞壁有两
层。现已知有1个种, 为努列克浮小球藻
(Planktochlorella nurekis), 关于SSU和ITS rDNA的
系统发育研究表明, 这个种为类小球藻分支成员
(Skaloud et al., 2011, 2014)。
3.1.4 形成独立支系的属
绿 微 藻 属 Chloroparva Somogyi, Felfoldi et
Voros, 2011: 3
Somogyi等(2011)首次对绿微藻属进行了描述,
此属发现于欧洲一个微碱性浅水池中。目前仅包括
1个种, 潘诺尼亚绿微藻(Chloroparva pannonica),
为超微型浮游植物, 细胞球形到卵形, 直径2 µm左
右, 单核, 1个线粒体, 1个周生色素体, 无蛋白核,
有时可见淀粉粒, 细胞壁3层, 通过似亲孢子(2个)
390 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 23 卷

进行无性繁殖。18S rDNA分析表明此属不同于共球 干 球 藻 属 Xerochlorella Fucikova, Lewis et

藻纲中其他属(Somogyi et al., 2011)。 Lewis, 2014: 294
绿梨藻属 Chloropyrula Gaysina et al., 2013: 干球藻属由Fucikova等(2014)首次描述, 基于
476 新标本不同于共球藻纲内其他属的18S rDNA 和
Gaysina等(2013)首次对绿梨藻属进行了描述, rbcL 序列提出命名的属, 球形到卵形, 单核, 壁薄,
分离于土壤样品, 细胞球形、椭圆形、卵形, 单细 色素体在年轻细胞内单个, 成熟细胞内多个, 无蛋
胞或不规则群体, 色素体周生, 无蛋白核, 通过似 白核, 通过似亲孢子进行无性繁殖, 现已知有1个
亲孢子或有鞭毛的动孢子进行无性繁殖, 基于18S 种, 为奥姆干球藻(Xerochlorella olmae), 此种分离
rDNA系统发育研究表明其为共球藻纲成员, 和细 于沙漠中。
链藻属亲缘关系较近。已知有1个种, 为乌拉尔绿梨 丛 林 球 藻 属 Xylochloris Neustupa, Elias et
藻(Chloropyrula uraliensis) (Gaysina et al., 2013)。 Skaloud, 2011: 59
胶球藻属 Coccomyxa Schmidle, 1901: 10 Neustupa等(2011)首次对丛林球藻属进行了描
形态特征为细胞长椭圆形, 具胶被, 或胶被融 述, 此属发现于新加坡的树皮上。单细胞, 球形到
合形成无定形群体, 细胞在群体中不规则分散, 色 圆柱形, 有一周生色素体, 蛋白核轴生, 通过似亲
素体长片状, 占细胞的一部分, 无蛋白核, 以细胞 孢子进行无性繁殖。分子数据表明丛林球藻属为共
横分裂方式繁殖, 无性生殖形成不动孢子, 有些藻 球藻纲成员, 目前仅有1个种, 为不规则丛林球藻
类为气生, 有些为附生或与地衣共生, 还有的在银 (Xylochloris irregularis) (Neustupa et al., 2011)。
杏(Ginkgo biloba)内共生(Tremouillaux-Guiller et al., 3.2 绿藻纲
2012)。此属藻种可耐受各种极端环境, 在高酸(pH 与共球藻纲不同, 绿藻纲包括很多有鞭毛的单
可低至2.6)(Hrdinka et al., 2013)、高辐射(高达20,000 细胞和群体藻类(如衣藻属和团藻属)、不分枝丝状
Gy)(Rivasseau et al., 2013) 、 超 低 温 ( 可 低 至 体(如鞘藻属)和分枝丝状体(如毛枝藻属)。此纲中成
–88℃)(Blanc et al., 2012)环境中有发现。 员的生境主要为淡水和陆生, 少见共生类群。现仅
微小球藻属 Leptochlorella Neustupa, Vesela, 知栅藻属的少数物种和纤毛虫共生(Proschold et al.,
Nemcova et Skaloud, 2013: 379 2011), 没有发现和地衣共生的物种。基于18S rDNA
Neustupa等(2013)首次对微小球藻属进行了描 或rbcL基因的系统发育研究, 多数藻类学家认为绿
述, 此属分离于地中海区的树皮上, 其形态类似于 藻纲包括衣藻目、鞘藻目、环藻目、胶毛藻目和楯
小球藻, 营养细胞单个, 球形, 单核, 细胞壁2层, 毛藻目(Muller et al., 2004; Turmel et al., 2008)。在绿
色素体周生, 无蛋白核, 通过似亲孢子进行无性繁 藻纲中, 球状类群出现在环藻目和衣藻目中。
殖, 不产生类胡萝卜素, 18S rDNA 和rbcL序列分 3.2.1 环藻目
析表明它为共球藻纲成员。目前仅包括1个种, 为树 基于ITS2二级结构、rbcL和rDNA系统发育研
皮微小球藻(Leptochlorella corticola) (Neustupa et 究证明了环藻目的单系性(Verghese, 2007; Keller et
al., 2013)。 al., 2008;)。然而, 其他一些研究表明, 包括环藻属
独 绿 藻 属 Eremochloris Fucikova, Lewis et 的分支(狭义环藻目)和环藻目中其他分支(如水网
Lewis, 2014: 294 藻分支、栅藻分支、纤维藻分支和片球藻分支)的关
独绿藻属由Fucikova等(2014)首次描述, 基于 系依然模糊, 更有说服力的结果将需要更多的系统
新标本不同于共球藻纲内其他属的18S rDNA和 发育学研究数据支持。该目成员多数为淡水中常见
rbcL序列提出命名的属, 球形, 单核, 色素体在年 的浮游植物, 为不动的单细胞、群体或丝状体, 以
轻细胞内单个, 成熟细胞内多个, 每个色素体上都 动孢子或似亲孢子进行繁殖, 如栅藻、链带藻、盘
有一个被淀粉粒包裹的蛋白核, 通过似亲孢子进行 星藻等。环藻科、水网藻科和片球藻属的一些成员,
无性繁殖, 也有可能通过动孢子进行繁殖。现已知 会产生带有直接相反方向(DO, 12–6点钟方向)鞭毛
有1个种, 为球状独绿藻(Eremochloris sphaerica), 基体装置的动孢子(Lewis, 1997; Buchheim et al.,
此种分离于沙漠中。 2001; Wolf et al., 2002a; Shoup & Lewis, 2003)。与衣
第3期 宋会银等: 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展 391

藻目相比, 环藻目的成员通常为不能运动的单细胞 斯藻属。

或群体类型。栅藻科是环藻目重要成员, 在环藻目
中, 球状绿藻主要存在于栅藻科中, 栅藻科成员在
淡水中非常常见, 有较高的形态多样性, 仅以似亲
孢子进行繁殖。基于分子方法的研究表明, 近年来
将一些形态不同的亚属提升为属, 一些种陆续从栅
藻属中分离出来代表独立的属。
3.2.1.1 栅藻属及一些栅藻科最近建立的相关属
栅藻属由Meyen (1829)首次描述, 当时包括以
似亲孢子繁殖的、平的、弯曲的球形绿藻群体。后
来陆续有1,300个分类单元被描述(Hegewald & Sil-
va, 1988)。Chodat (1926)修订了该属并建立了亚属,
Hegewald (1978)将亚属的数量减少到了3个, 分别
为栅藻亚属(subgenus Scenedesmus)、尖带藻亚属
(subgenus Acutodesmus) 和 链 带 藻 亚 属 (subgenus
Desmodesmus)。近年来, 链带藻亚属和尖带藻亚属
陆续从栅藻属中独立出来, 从亚属提升到属(An et
al., 1999; Tsarenko & Petlevanny, 2001), 其中链带藻
属的分类地位得到了系统发育研究的支持, 而尖带
藻 属 的 分 类 地 位 则 存 在 争 议 (Hegewald & Wolf,
2003)。
最近基于ITS2系统发育学研究, 一些种从广义
栅藻属中分离成为独立的属, 如扇带藻属
(Pectinodesmus)、考马斯藻属(Comasiella)、乔带藻
属(Chodatodesmus) 、 疣带藻属(Verrucodesmus), 也
有基于新标本建立的木带藻属(Hylodesmus)。下面
介绍这些属的详细特征。
栅藻属 Scenedesmus Meyen, 1829: 774、链带
藻属 Desmodesmus (Chodat) An, Friedl &
Hegewald, 1999: 427 和 尖 带 藻 属 Acutodesmus
(Hegewald) Tsarenko, 2001: 1
链带藻属包括细胞壁外有一些结构如齿
(teeth)、 莲纹(rosettes)、瘤(warts)和刺(spines)的种,
而栅藻属和尖带藻属细胞壁外无刺和其他结构。栅
藻属顶端钝圆, 群体被胶被包裹, 尖带藻属顶端尖
锐, 群体无胶被。Hegewald和Hanagata(2000)基于
18S rDNA和ITS2基因序列对栅藻属的某些种进行
了研究, 将裂孔栅藻(S. perforatus)和热带栅藻(S.
tropicus)从栅藻属转移到了链带藻属, 弯曲栅藻(S.
arcuatus)、扇形栅藻(S. pectinatus)和规整栅藻(S.
regularis)在栅藻纲的分类地位未确定。为了解决这
个问题, Hegewald等(2010)建立了扇带藻属和考马
乔带藻属 Chodatodesmus Hegewald, Bock &
Krienitz, 2013: 151 和 疣 带 藻 属 Verrucodesmus
Hegewald, 2013: 155
基于ITS2基因序列分析, Hegewald等(2013)建
立了乔带藻属和疣带藻属。乔带藻属现仅知有1种,
是 从 广 义 栅藻 属 中 转 移出 的 新 组 合细 尖 乔 带 藻
(Chodatodesmus mucronulatus), 为单细胞, 细胞壁
光滑, 椭圆形, 长为宽的2倍。疣带藻属现有2种, 都
是从广义栅藻属转移出的新组合, 分别为具疣疣带
藻 (Verrucodesmus verrucosus) 和 微 小 疣 带 藻 (V.
parvus), 通常为4–8个细胞, 有胶被, 细胞壁外有沉
淀性物质。
木带藻属 Hylodesmus Elias et al., 2010: 1224
Elias(2010)基于18S rDNA系统发育研究提出
木带藻属, 现已知有一个种为新加坡木带藻
(Hylodesmus singaporensis), 分离于热带森林的腐
烂木材上。此属形态特征为营养细胞单个, 球形或
卵形, 单核, 在光学显微镜下可观察到细胞壁光滑,
在电子显微镜下, 可见细胞壁由内层(较厚)和外3层
组成, 细胞壁表面有一些精细的肋纹, 色素体周生,
有一个蛋白核, 通过似亲孢子进行无性生殖。此属
和链带藻的形态不同之处是, 细胞壁外无刺和颗粒
等结构。18S rDNA系统发育研究表明, 木带藻属是
链带藻属的姐妹类群(Hegewald et al., 2013)。
扇 带 藻 属 Pectinodesmus Hegewald et al.,
2010: 333和考马斯藻属 Comasiella Hegewald et
al., 2010: 332
扇带藻属和考马斯藻属是Hegewald等(2010)基
于ITS2序列的研究从广义栅藻属中转移出的新组
合。扇带藻属形态类似尖带藻属, 但分子序列特征
和尖带藻属不同。细胞纺锤形, 4个或8个细胞组成
群体, 无胶被。此属的ITS2序列和栅藻科其他成员
有显著不同。现已知有5个种, 其中4个种由广义栅
藻 属 转 移 而 来 , 而 霍 特 扇 带 藻 (P. holtmannii) 由
Hegewald等(2013)等依据新标本材料建立, 发现于
一个氧化塘中。考马斯藻属细胞纵长, 弯曲, 顶端
钝圆, 4–8个细胞组成群体, 群体外有胶被, 和栅藻
科其他成员主要不同之处是ITS2序列。现有2个种,
即弯曲考马斯藻(Comasiella arcuata)和弯曲考马斯
藻扁平变种(C. arcuata var. platydisca), 都由广义栅
藻属转移而来。
392 生 物 多 样 性 Biodiversity Science 第 23 卷

3.2.1.2 环藻目位于栅藻科外的球状绿藻 佐夫色绿藻(Chromochloris zofingiensis)的异名。此

片球藻属 Bracteacoccus Tereg, 1922: 183 属形态特征为单细胞, 球形到卵形, 细胞壁光滑,
片球藻属被Tereg (1923)首次描述, 为常见的陆 幼年细胞单核, 成熟细胞包括多个周生色素体, 无
生绿藻, 多生活于从热带到极地的土壤表面, 甚至 蛋白核, 多核, 生殖方式常见似亲孢子, 动孢子罕
是 污 染 严 重 的 地 方 (Broady, 1984; Stibal et al., 见, 其形态特征难以和伪鼠球藻属区分开, 在培养
2006)。现在多数分类学家认为, 片球藻属位于绿藻 后期细胞变成了红色, 产生大量的类胡萝卜素, 佐
纲环藻目(Shoup & Lewis, 2003), 形态特征为单细 夫色绿藻由于油脂含量较高, 有许多关于其产油性
胞, 球形, 多核, 多个片状色素体, 以有鞭毛的动 状方面的研究, 但都使用的是佐夫小球藻这个名称
孢子和不动的静孢子进行繁殖(Starr, 1955)。同一个 (Fucikova & Lewis, 2012; Feng et al., 2011, 2012)。
属内, 现在常用分子序列数据(如18S、5.8S、rbcL 麦 可 藻 属 Mychonastes Simpson &
和tufA)、ITS二级结构结合形态、超微结构进行片 Valkenburg, 1978: 118
球藻属种间分类学研究。Fucikova等(2013)用上述方 Simpson和Valkenburg于1978年首次对麦可藻
法对片球藻属进行了修订, 修订后有13个种, 其中 属描述(Simpson & Van Valkenburg, 1978), 其在静
6个为新近提出的种, 4个种因目前没有活的藻株, 水和流水中都有分布。Krienitz等(2011)基于显微观
无法获得其分子生物学数据。大片球藻(B. grandis)、 察、SSU和ITS数据, 提出将麦可藻属和伪胶网藻属
中核片球藻(B. medionucleatus)、小片球藻旱生变种 合并为麦可藻属。修订后的麦可藻被描述为单细胞
(B. minor var. desertorum)和小片球藻(B. minor)的基 或群体, 细胞壁2层, 单细胞有或无胶被, 群体有胶
因序列几乎相同而被合并成1个种, 即小片球藻(B. 被, 群体中的细胞通过母细胞壁残留物形成的胶带
minor)。片球藻属、伪鼠球藻属(Pseudomuriella)、 相连, 细胞球形、卵形、椭圆形, 1.5–10 µm, 单核,
浮小球藻属(Planktosphaeria)和辐球藻属(Radiococ- 叶绿体1–4个, 周生, 盘状或杯状, 无蛋白核, 通过
平共处 cus)这几个属的形态特征相似, 均为多核, 似亲孢子繁殖。Krienitz等(2011)基于分子研究描述
多色素体, 营养细胞球形, 都可通过裸露的动孢子 了8个新种和8个从伪胶网藻属转移过来的新组合,
进行无性繁殖。但是它们都有各自的特点, 伪鼠球 证实了同球麦可藻(M. homosphaera)和微小小球藻
藻属主要是以似亲孢子的方式进行无性繁殖, 片球 (Chlorella minutissimais)的同义性。其中, 非洲麦可
藻属、伪鼠球藻属和色绿球藻属无蛋白核, 而浮小 藻(Mychonastes afer)可作为生产生物能源的潜在资
球藻属和辐球藻属有蛋白核。Fucikova (2011)基于 源(Yuan et al., 2011)。李艳晖等(2013)发现了麦可藻
分子信息将恩加丁片球藻(B. engadinensis)和舒马 属中国新记录。
赫网粒藻(Dictyococcus schumacherensis)转移到伪 3.2.2 衣藻目
鼠球藻属(Fucikova et al., 2011), 伪鼠球藻属可产类 关于rDNA和rbcL的系统发育研究使衣藻目成
胡萝卜素, 色素体边缘无曲折, 其他特征同色绿 员发生了较大改变, 现在, 杜氏藻目、绿球藻目、
藻属。 四孢藻目、绿囊藻目、团藻目和胶毛藻目的一些成
色绿藻属 Chromochloris Kol & Chodat, 1934: 员已转移到了衣藻目。现在认为, 衣藻目主要包括
253 一些运动或非运动的单细胞具鞭毛藻、群体形态以
Kol和Chodat (1934)提出色绿藻属, 当时仅有1 及一些有胶被的丝状体类型的藻株, 之前属于绿球
个种为红色色绿藻(Chromochloris cinnabarina), 此 藻目的绿球藻属被转移到了这个目中。
种先后转移到网粒藻属、片球藻属(Vischer, 1936; 拟博罗德藻属 Borodinellopsis Dykstra, 1971: 1
Starr, 1955)。Fucikova (2012)基于分子研究和形态观 拟博罗德藻属最初由Dykstra (1971)提出, 和绿
察重新确认了这个属, 包括佐夫小球藻(Chlorella 球藻亲缘关系较近, 现已知有2个种, 富油拟博罗
zofingiensis Donz = Muriella zofingiensis (Donz) 德藻(Borodinellopsis oleifera)和编织拟博罗德藻(B.
Hindak = Mychonastes zofingiensis (Donz) Kalina & texensis)。细胞形态: 多为单细胞, 成熟细胞球形,
Puncocharova), 并 建 议 将 红 色 片 球 藻 (Bracte- 色素体星芒状, 有一个明显的蛋白核, 位于细胞中
acoccus cinnabarinus)、微小片球藻(B. minutus)作为 部。观察到通过动孢子进行无性生殖, 动孢子纺锤
第3期 宋会银等: 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展 393

形。本文作者在重庆墙壁上采集到了富油拟博罗德 学证据、生殖、生理生态、分子系统发育证据相结
藻, 其细胞后期变红, 可产生油滴。 合的分类学方法才更具可信性。
绿球藻属 Chlorococcum Meneghini, 1842: 24
5 藻类分类学研究现状及对未来的展望
形态特征为营养细胞单个, 或形成暂时性的群
体, 无胶被, 球形到椭圆形, 细胞壁光滑, 色素体 由于缺乏分子数据, 传统的基于形态学特征确
周生, 至少一个蛋白核, 无性生殖形成动孢子、静 定的分类位置大多未用分子系统发育方法进行验
孢子, 以同配生殖进行有性生殖, 此属多为陆生, 证, 而根据已有的系统发育数据结果分析, 大多数
少 数 种 类 为水 生 。 该 属的 模 式 种 为水 溪 绿 球 藻 基于形态确定的分类学位置不能得到现有的系统
(Chlorococcum infusionum)。此属中某些种可产类胡 发育研究的支持。因此, 藻类学家还有大量的工作
萝卜素, 是生产类胡萝卜素和生物产油的研究热点 要做, 如将全部已知的单细胞球状绿藻进行测序并
之一(Yuan et al., 2011; Mahapatra & Ramachandra, 进行系统发育研究, 用现在公认的系统发育方法和
2013)。 形态学方法相结合验证其分类学位置, 以完善传统
3.2.3 绿藻纲中形成独立支系的属: 的基于形态学的分类系统。另外, 根据最新的系统
耶氏球藻属 Jenufa Nemcova et al., 2011: 930 发育研究结果, 一些已知亲缘关系相近的藻株的
耶氏球藻属由Nemcova等(2011)根据18S rDNA 18S rDNA 序 列 存 在 着 巨 大 差 异 : 如 Fucikova 等
系统发育结果将其作为1个独立的属提出, 现已知 (2014)根据新标本建立的沙漠球藻属(共球藻纲)与
有2个种, 齿孔耶氏球藻(J. perforata)和微小耶氏球 已知亲缘关系较近的叶管藻18S rDNA相差145个碱
藻(J. minuta), 均发现于东南亚热带雨林的树皮上。 基(全长1,722 bp); Neustupa等(2011)根据新标本建
此属形态特征为: 球形, 细胞壁光滑, 有一个无蛋 立的丛林球藻属(共球藻纲)和已知亲缘关系最近的
白核的周生色素体。18S rDNA基因序列分析表明, 培养藻株18S rDNA序列相差72个碱基(全长1,702
耶氏球藻属位于绿藻纲的CS分支(衣藻目和环藻目 bp); Nemcova等(2011)根据新标本建立的耶氏球藻
合称为CS分支)中。 属和已知亲缘关系较近的培养藻株18S rDNA相差
61个碱基(全长约1,700 bp左右)。我们可以推测还有
4 分子系统发育研究在微藻分类上的应用
大量单细胞球状类群有待发现, 单细胞球状绿藻的
在本文介绍的约40个属中, 15个属是依据新标 生物多样性远远高于已知, 这也应是今后研究的重
本建立的新属, 12个属是依据新证据建立的新组 点之一。
合。从附录2中可以看出, 除渡边球藻属是根据形态 因此, 藻类分类学家的工作重点一方面应放在
学特征进行分类外, 其余39个属主要依据的是系统 对形态种进行系统发育研究重新确定其具体的分
发育位置。这主要是因为这些单细胞球状微藻的形 类学地位, 另一方面, 应广泛地采集、分离和鉴定
态微小, 基于形态学特点难以进行准确的分类, 因 野外样品以发现新物种, 结合这两方面来探索单细
此基于DNA的分类学方法得到越来越多的应用,较 胞球状绿藻的生物多样性。
为保守的18S rDNA、rbcL和快速变化的ITS2序列是
参考文献
最为常用的分子标记。上文提到的小球藻目成员、
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渡边球藻分支和环藻目栅藻科成员, 很多种不能通
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结合对SSU、ITS rDNA、5.8S rRNA和ITS的二级结
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小球藻属; 同样, Hoshina和Fujiwara (2013)基于系 Biology, 1, 418–428.
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认为, 一个物种的确立需要多方面的研究, 如形态 Bi LJ (毕列爵), Hu ZY (胡征宇) (2004) Flora Algarum
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附录 Supplementary Material
附录1 球绿藻的分类学位置
Appendix 1 Phylogeny of the coccoid green algae
http://www.biodiversity-science.net/fileup/PDF/w2014-252-1.pdf
附录2 1998–2014年提出的球藻绿藻属及其分类依据
Appendix 2 The coccoid green algae genus proposed between 1998–2014 and their taxonic basis
http://www.biodiversity-science.net/fileup/PDF/w2014-252-2.pdf
397
Tremouillaux-Guiller J, Rohr T, Rohr R, Huss VAR (2002)
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(责任编委: 孙军 责任编辑: 时意专)
宋会银, 张琪, 胡愈炘, 刘国祥, 胡征宇. 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展. 生物多样性, 2015, 23(3): 383-397.
 
http://www.biodiversity-science.net/CN/article/downloadArticleFile.do?attachType=PDF&id=10022

附录1 球藻绿藻的分类学位置
Appendix 1 Phylogeny of the coccoid green algae
绿藻门 Chlorophyta
绿藻纲 Chlorophyceae 共球藻纲 Trebouxiophyceae
衣藻目／团藻目 Chlamydomonadales* 共球藻目 Trebouxiales*
环藻目 Sphaeropleales* 渡边球藻分支 Watanabea clade*
鞘藻目 Oedogoniales 溪菜目 Prasiolales
楯毛藻目 Chaetopeltidales 小球藻目 Chlorellales*
胶毛藻目 Chaetophorales 绿囊球藻/葡萄藻分支
Choricystis/Botryococcus clade*
分类位置未确定的类群 Incertae sedis* 分类位置未确定的类群 Incertae sedis*
*表示包含球状类群的分类单元

 
宋会银, 张琪, 胡愈炘, 刘国祥, 胡征宇. 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展. 生物多样性, 2015, 23(3): 383-397.
 
http://www.biodiversity-science.net/CN/article/downloadArticleFile.do?attachType=PDF&id=10022

附表2 1998–2014年提出的球藻绿藻属及其分类依据
Appendix 2 The coccoid green algae genus proposed between 1998 and 2014 and their taxonic basis

属名 分类依据 主要分类方法

Chloroidium Nadson, 1906 (Darienko 等(2010)重新提出) 新证据(从小球藻属独立) 基于形态、生殖、生态生理和 SSU、ITS 系统发育研究

Parachloroidium Neustupa, 2013 新标本 基于 SSU、ITS 和 rbcL 序列的系统发育研究

Kalinella Neustupa et al., 2009 新标本 基于 SSU 和 rbcL 序列系统发育研究结合形态观察

Heterochlorella Neustupa et al., 2009 新证据(从小球藻属独立) 基于 SSU 系统发育研究

Heveochlorella Zhang et al., 2008 新证据(从小球藻属独立) 基于 SSU 和 16S rDNA 序列系统发育研究结合形态观察

Watanabea Hanagata et al., 1998 新标本 基于形态特征

Desertella Fucikova et al., 2014 新标本 基于 SSU 和 rbcL 序列系统发育研究

Meyerella Fawley et al., 2005 新标本 基于 SSU、ITS 和 rbcL 序列的系统发育研究

Hegewaldia Proschold et al., 2010 新证据(从微芒藻属独立) 基于 SSU 和 ITS rDNA 的系统发育研究

Hindakia Bock et al., 2010 新证据(从胶网藻属独立) 基于 SSU 和 ITS rDNA 的系统发育研究

Heynigia Bock et al., 2010 新标本 基于 SSU 和 ITS rDNA 的系统发育研究

Parachlorella Krieniz et al., 2004 新证据(从小球藻属独立) 基于 SSU 和 ITS rDNA 系统发育研究二级结构研究

Mucidosphaerium Bock et al., 2011 新证据(从胶网藻属独立) 基于 SSU 系统发育、ITS rDNA 二级结构和形态分析

Planktochlorella Skaloud, 2014 新标本 基于 SSU 系统发育和 ITS2 二级结构研究

Xylochloris Neustupa et al., 2011 新标本 基于 SSU 系统发育研究

Chloroparva Somogyi et al., 2011 新标本 基于 SSU 系统发育研究

Chloropyrula Gaysina et al., 2013 新标本 基于 SSU 系统发育研究

Leptochlorella Neustupa et al., 2013 新标本 基于 SSU 和 rbcL 序列系统发育研究

Eremochloris Fucikova et al., 2014 新标本 基于 SSU 和 rbcL 序列系统发育研究

Xerochlorella Fucikova et al., 2014 新标本 基于 SSU 和 rbcL 序列系统发育研究

Desmodesmus (Chodat) An et al., 1999 新证据(从栅藻属独立) 基于 ITS2 系统发育研究

Pectinodesmus Hegewald et al., 2010 新证据(从栅藻属独立) 基于 ITS2 系统发育研究

Comasiella Hegewald et al., 2010 新证据(从栅藻属独立) 基于 ITS2 系统发育研究

Chodatodesmus Hegewald et al., 2013 新证据(从栅藻属独立) 基于 ITS2 系统发育研究

 
宋会银, 张琪, 胡愈炘, 刘国祥, 胡征宇. 球状绿藻的隐性生物多样性及其分类学进展. 生物多样性, 2015, 23(3): 383-397.
 
http://www.biodiversity-science.net/CN/article/downloadArticleFile.do?attachType=PDF&id=10022

Verrucodesmus Hegewald, 2013 新证据(从栅藻属独立) 基于 ITS2 系统发育研究

Hylodesmus Elias et al., 2009 新标本 基于 SSU 系统发育研究和 ITS2 序列

Jenufa Nemcova et al., 2011 新标本 基于 SSU 系统发育研究