Rev. Soco Eniomol. Argent.

58 (1-2); 26-33,1999

La utilidad de los protozoos para el control biológico

__________d_e_a_cr_i_d_io_s_<O_rthoptera: Acridoidea)

LANGE, Carlos E.
Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores (CEPAVE),
calle 2 N° 584, 1900 La Plata, Argentina.

• ABSTRACT. Usefulness of protozoa for the biological control of acridians

(Orthoptera: Acridoidea). The establishment of the microsporidium Nosema
locustae, following its introduction to control grasshoppers in areas of Argen-
tina from 1978 to 1982, is used as a representative case on how protozoan
pathogens operate as biological control agents of insects. As it should be ex-
pected with most protozoan entomopathogens, N. locustae apparently did not
meet the requirements for fast-acting control at the time of the applications.
However, ongoing field research on its occurrence and host range, coupled
with al ready known effects on survival, fecundity, and behavior of affected
grasshoppers, seems to indicate that it can be efficacious in the long term (i.e.
through the years). Monitoring for diseases of acridians in recent seasons sho-
wed that at least 13 species of grasshoppers are affected by N. locustae in the
western Pampas, and that prevalences are much higher than those recorded in
areas where it is native (North America, India). Also, susceptible grasshopper
species appear to be less abundant in areas where unusually high prevalences
(epizootics) have previously been observed. The long term impact produced
by the establishment of N. locustae will probably remain unknown because
quantitative information on grasshopper communities prior to the applications
is not available. Even so, it is considered that future monitoring should be con-
tinued for as many seasons as possible. Much insights can be gained in this
way regarding the usefulness of protozoa for the management of insect pests.

El problema de los acridios a nivel mundial. Den-
tro de los ortópteros figuran especies que consti-
tuyen algunas de las plagas agrícolas más anti-
guas y devastadoras de la humanidad. Tanto la bi-
blia como los primeros escritos chinos y egipcios
ya daban cuenta de los estragos causados por las
langostas. Aunque con distintas especies como
protagonistas, el problema de los acridios plaga
es un fenómeno presente a nivel mundial. Exten-
sas regiones de pastizales naturales y diferentes
cu Itivos en prácticamente todos los conti nentes,
excepto Antártida, se ven afectadas por distintas
especies de acridios. Africa y Asia son los conti-
nentes más damnificados (Steedman, 1990). Zo-
nas con problemas casi permanentes son el Sa-
hel, el sur de Africa, Madagascar, importantes
porciones de oriente medio y del subconti nente
indio, el sur de Rusia y el interior de China. En
Australia hayal menos cuatro especies de acri-
dios que ocasionan problemas en forma recurren-
te (COPR, 1982). Las grandes praderas y estepas
del oeste norteamericano también sufren con fre-
cuencia explosiones demográficas de acridios
(Cunningham, 1992). América del Sur, yen parti-
cular la Argentina (Cigliano & Lange, 1998), no
escapan a esta situación.
Desde el mismo momento en que los acridios
comenzaron a interferir en las actividades agríco-
las, el hombre trató de minimizar los perjuicios,
aunque durante mucho tiempo sin éxito alguno.
El desarrollo de los insecticidas sintéticos y las
mortalidades rápidas y masivas así inducidas sig-
nificaron un gran avance para el control de tucu-
ras y langostas (Launois-Luong et al., 1988). Sin
embargo, como hemos visto, el problema acridia-
no aún subsiste en muchas regiones. A ello se su-
ma, cada vez con mayor notoriedad, los inconve-
nientes ambientales asociados al uso de insectici-
das convencionales, hecho que cada día restrin-
ge más su utilización. Esta situación generalizada,

26
 LANCE, e E., protozoos para el control biológico de acridios
que afecta a numerosos países, ha generado un
reciente auge en lo que respecta a proyectos coo-
perativos internacionales tendientes al control
biológico microbiano de acridios como alternati-
va factible.
la situación en la Argentina. La Argenti na no es
una excepción a este panorama general y varias
especies de acridios continúan siendo responsa-
bles de daños o requieren medidas para evitarlos.
Es raro que transcurra una temporada sin que se
registren perjuicios, por lo menos en alguna de
las provincias. En la actualidad, la mayoría de las
especies perjudiciales pertenecen a las subfarni-
lías Melanoplinae [Oichroplus elongatus Giglio-
Tos, O. pratensis Bruner, O. maculipennis (Blan-
chard), O. vittatus Bruner, Baeacris punctulatus
(Thunberg), B. pseudopunctulatus Ronderos, Seo-
tussa lemniscata (Stall]. Gomphocerinae [Rham-
matocerus pictus (Bruner), Stauro'rhectus longi..
comis Giglio-Tos] y Cyrtacanthacridinae [5chis-
tocerca cancel/ata (Serville)] de la familia Acridi-
dae, pero también hay un Tristiridae [Bufonacris
c!araziana (Saussurei] y al menos un Romaleidae
[Tropidacris col/aris (Stoll)].
Desde hace unos años, el acridio más perjudi-
cial del país parece ser O. elongatus. Si bien su fe-
cundidad no es elevada, su amplia distribución
geográfica (casi todo el país) y su abundancia se
explicarían admitiendo un bajo nivel de exigen-
cia en sus requerimientos, que posibilita a su vez
una gran capacidad de adaptación a diferentes
ambientes (de Wysiecki et al., 1997). Otra espe-
cie perjudicial de amplia distribución, en muchos
casos asociada a O. elongatus, particularmente
en la zona pampeana, es O. pratensis (Sánchez &
de Wysiecki, 1990, 1993). La tucura histórica-
mente más dañina del país, O. maculipennis, pa-
rece en retroceso en la zona pampeana (Cigliano
et al., 1995), pero continúa causando serios tras-
tornos en zonas del oeste de Chubut y Neuquén.
La especie braquíptera O. vittatus causa daños en
zonas áridas y semiáridas del centro y noroeste
del país. Los gonfocerinos R. pictus y S. longicor-
nis han causado recientemente perjuicios en
áreas del sur de Córdoba y de Tucumán, respecti-
vamente. Desde 1985, R. schistocercoides, una
especie tan cercana a R. pictus que durante años
se consideraron coespecíficas (Duranton et al.,
1987), constituye la plaga acridiana más perjudi-
cial del Brasil, afectando una vasta superficie del
Mato Grosso (Miranda et al., 1996). En las ternpo-
27
radas 1992/3 Y 1995/6 ocurrieron explosiones de-
mográficas del tristírido B. c1araziana, especie en-
démica del dominio andino-patagónico, en zonas
de Chubut. La langosta S. cancel/ata, durante más
de medio siglo la plaga agrícola más seria de la
Argentina (Gastón, 1969), es mantenida bajo con-
trol en su área de iniciación de mangas en Cata-
marca y La Rioja mediante un control químico
preventivo (Hunter & Cosenzo, 1990) que fue to-
mado como modelo por otros países. Se esta estu-
diando la factibilidad de implementar o integrar el
control microbiano al modelo preventivo en uso
(Sánchez et al., 1997; Lange & Wittenstein, 1998).
los protozoos como patógenos de ortópteros.
Asociados a los ortópteros se conocen microorga-
nismos causantes de enfermedades pertenecien-
tes a los principales grupos conocidos de ento-
mopatógenos (Streett & McGuire, 1990). Hasta el
presente los que mayor atención han recibido son
los virus, los hongos y los protozoos (Lomer &
Prior, 1992; Krall & Wilps, 1994; Krall et al.,
1997; Coettel & Johnson, 1997).
Antes de comenzar con el tratamiento de los
protozoos es necesario despojarse de la idea
(concepto) tradicional o clásica de control, que
equipara la eficacia de un agente de control con
la mortalidad inmediata que causa. Esta equiva-
lencia, instalada luego de muchos años de con-
trol químico con productos de alta toxicidad y
persistencia, subyace aún en la mayoría de la
gente y ya se ha demostrado que no es un criterio
evaluador adecuado en muchas situaciones. La
utilización de un protozoo entomopatógeno es
una de ellas. Si bien causan cierta mortalidad, la
mayoría de los protozoos patógenos de insectos
producen enfermedades de tendencia crónica,
caracterizadas por diferentes efectos subletales
que llevan a una debilitación general del hospe-
dador, con reducciones de vigor, fecundidad y
longevidad (Lange, 1996a). De este modo, olvi-
dando la idea de mortalidad inmediata y permi-
tiendo el tiempo necesario (control a largo plazo),
los protozoos pueden contribuir significativamen-
te en la regulación (disminución a niveles tolera-
bles) de poblaciones de insectos susceptibles.
Se conocen especies patógenas de ortópteros
en cuatro phyla de protozoos: Apicomplexa (gre-
garinas), Rhizopoda (amebas), Ciliophora (ciliados)
y Microspora (microsporidios) (Tabla 1). En el CE-
PAVE se llevan a cabo investigaciones sobre los mi-
crosporidios Perezia dichroplusae Lange, johenrea
 Rev. Soco Entomol. Argent. 58 (1-2), 1999

Tabla l. Especies conocidas de protozoos patógenos de ortópteros.

Phylum Especie Hospedador tipo Distribución Referencia

Microspora* Heterovesieula cotoani Anabrus simplex EE.UU. Lange et al., 1995
(Tettigoniidae)
[ohenrea iocustae Locusia migratoria Madagascar. Lange et al., 1996
(Acrididae)
Nosema aeridophagus Sehistoeerea americana EE.UU. Henry,1967
(Acrididae)
Nosema asiaiicus Oedaleus asiaticus Mongolia. Wen, 1996
(Acrididae)
Nosema cuneaium Melanoplus conjusus EE.UU. Henry,1971
(Acrididae)
Nosema grylli Gryllus bimaeulatus Rusia. Sokolova et al.,1994
(Gryllidae)
Nosema locusiae Locusia migratoria Sudáfrica, India, EE.UU., Canning,1953
(Acrididae) Canadá, Argentina. Henry & Oma, 1981
Nosema maroccanus Dociosiaurus maroccanus
(Acrididae) Uzbequistán. Issi & Krylova, 1987
Nosema montanae Melanoplus packardii EE.UU. Wang et al., 1991
(Acrididae)
Nosema pyrgomorphae Pyrgomorpha eognata Senegal, Cabo Verde. Lange et al.,1992
(Pyrgomorphidae)
Perezia dichroplusae Didiropluselongatus Argentina. Lange, 1987a, b
(Acrididae)
Mierosporidium sp. Gryllodes laplatae Argentina. Lange, 1987c
(GryUidae)
Rhizopoda Malameba locusiae Melanoplus spp Cosmopolita. King & Taylor, 1936
(Acrididae) Lange, 1996b
Ciliophora Colopoda sp. Phaulacridium vittatum Australia. Baker,1983
(Acrididae)
Apicomplexa** Caulleryella sp. Melanoplus spp. EE.UU. Henry,1969

* En clasificaciones recientemente propuestas (Cavalier-Smith,1993; Corliss, 1994), los microsporidios han sido
incluidos en el nuevo reino Archezoa.
**Las casi 40 especies descriptas del género Gregarina no fueron incluidas pues en condiciones naturales se
comportan más corno comensales que corno patógenos (Lange, 1996a).

locustae Lange et al. y Nosema locustae Canning,
el rizópodo Malameba locustae King & Taylor y di-
ferentes aislamientos de la eugregarina Gregarína
Labbé. El resto de esta presentación se centrará en
los estudios relativos a N. locustae, cuyos resulta-
dos, aunque aún no definitivos por tratarse de una
investigación en curso, pueden tomarse como mo-
delo de la forma típica en que actúan los protozoos
y de su utilidad para el control de acridios.
El caso de Nosema locustae en la Argentina. No-
serna locustee infecta el tejido graso, interfiriendo
en el metabolismo intermedio del hospedador, y
compitiendo con éste por las reservas de energía.
Su presencia natural se conoce en América del
Norte (Henry & Oma, 1981), India (Raina et al.,
1987) y Sudáfrica (Whitlock & Brown, 1991). La
patogenecidad se expresa de varias maneras, en-
tre ellas, por un aumento de las tasas de mortali-
dad (Lockwood & Debrey, 1990), reducción de
fecundidad (Ewen & Mukerji, 1980), retraso de
desarrollo (Habtewold et al., 1995), disminución
de actividad (Ietargia; Bomar et al., 1993) y dismi-
nución del consumo de alimento (Johnson & Pav-
likova. 1986). En términos generales entonces,
puede decirse que luego de una aplicación están-

28
 LANGE, C. E., protozoos para el control biológico de acridios

dard (2,5 X 10 9 esporas en 2 kg de cebo de salva-
do de trigo por ha) de N. locustae sobre acridios
susceptibles puede ocurrir una reducción de den-
sidad de hasta el 50% luego de 28 días y un por-
centaje de infección entre los sobrevivientes de
30 a 50% (Henry et al., 1973). Los sobrevivientes
infectados son presas más fáciles por su letargia,
ocasionan daños mínimos pues casi no consu-
men alimento y además dejan poca descenden-
cia, con la ventaja adicional de que ésta es porta-
dora de la enfermedad.
Por una iniciativa conjunta del Ministerio de
Agricultura y Ganadería de la Nación y de lohn E.
Henry (United States Department of Agriculture) y
Ricardo A. Ronderos (Universidad Nacional de La
Plata) y siguiendo el procedimiento de rutina de
dispersar cebos de salvado de trigo con esporas,
N. locustae fue experimentalmente introducido
entre 1978 y 1982 en pasturas naturales y mejo-
radas en los alrededores de nueve localidades del
centro y sudoeste de la Argentina. Cinco fueron
en la provincia de Buenos Aires (Gorchs, Casbas,
General Lamadrid, Coronel Suárez, Coronel Prin-
gles) (Fig.1), dos en la Pampa (Macachín, Santa
Rosa) (Fig.1) Y dos en la Patagonia (Gualjaina,
Chubut; Zapala, Neuquén). Los esporas utiliza-
dos fueron de origen norteamericano, producidos
en el USDA/ARS Rangeland Insect Lab (Montana)
y en Bio-Ecologists (Colorado). Uno o dos días
antes de cada tratamiento se tomaron muestras de
acridios que fueron examinadas por homogeniza-
ción y microscopía de contraste de fases para de-

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Fig. 1. Localidades de introducción entre 1978 y ]982 (números) y hallazgo entre 1991 y 1997 (letras) de Nosema
locustae en las provincias de Buenos Aires (BA) y La Pampa (LP). 1, Gorchs; 2, Casbas; 3, General Lamadrid; 4,
Coronel Suárez; 5, Coronel Pringles; 6, M, Macachín; 7, Santa Rosa; C, Carhué; E, Eduardo Castex; P, Padre Buo-
do; Rg, Riglos; Rv, Rivadavia; S, Santa Rosa; T, Trenque Lauquen; V, Villa Saurio

29
 Rev. Soco Entomol. Argent. 58 (1-2), 1999
terminar la presencia o ausencia de infecciones
por protozoos. Nunca se encontró N. locustae en
las muestras previas a las introducciones.
Desafortunadamente, los efectos a corto plazo
de estas introducciones permanecerán sin cono-
cerse, pues no existen informes o publicaciones
al respecto y tampoco se hallan disponibles datos
sobre densidades e infectividad. Del mismo mo-
do, no se real izaron esfuerzos tendientes a cono-
cer los efectos a largo plazo y así durante años se
desconoció la suerte de N. locustae en las comu-
nidades de tucuras de la Argentina.
En 1991, unos nueve años después de la últi-
ma introducción, se encontró a N. locustae para-
sitando tres especies de acridios en áreas del oes-
te de Buenos Aires (Villa Sauri) y este de La Pam-
pa (Padre Buodo, Macachín, Santa Rosa) (Lange,
1992). Estos hallazgos promovieron la iniciación
de monitoreos continuos temporada tras tempo-
rada en la zona pampeana que proveen informa-
ción acerca de la presencia y el espectro hospe-
dador del patógeno. Para ello se toman muestras
de acridios en diferentes puntos y se determinan
las especies presentes, su estado de desarrollo y
sexo. La diagnosis de las infecciones se efectúa
por observación de esporos y estados de desarro-
llo del microsporidio en preparaciones frescas
con contraste de fases luego de la homogeniza-
ción individual de los ejemplares en agua desti-
lada (Henry et al., 1973). También se recurre a la
disección y preparación de extendidos de distin-
tos tejidos y órganos teñidos con Ciemsa (Wang
et al., 1991). Dado que hasta el presente no se
realizaron estudios moleculares de los distintos
aislamientos provenientes de las diferentes espe-
cies, podría argumentarse que el patógeno en
cuestión no es el introducido. No obstante, la
evidencia hasta ahora acumulada hace difícil
pensar que pueda ser otro el microorganismo in-
volucrado: 1) como se mencionó, el patógeno
nunca fue encontrado en las muestras previas a
los tratamientos, 2) la apariencia esporal (tamaño
y forma), las características del desarrollo (apans-
poroblástico, monomórfico, dispórico, diploca-
riótico) y la histopatología en el tejido adiposo
coinciden con lo conocido para N. locustae, 3)
cuando inoculado en acridios susceptibles, cau-
sa los patrones típicos de mortalidad e infectivi-
dad asociados a N. locustae y 4) el agente nunca
fue encontrado, a pesar de intensas prospeccio-
nes, en áreas alejadas de zonas de aplicación pe-
ro habitadas por varias especies de conocida sus-
30
ceptibilidad, como el SE y el NE de la provincia
de Buenos Ai res.
Como resultado de los monitoreos, el espectro
hospedador conocido de N. locustae fue ampliado
notoriamente respecto de los hallazgos de 1991. Se
detectaron infecciones, siempre dentro del oeste
bonaerense y este pampeano (Fig.1 ), en 13 especies
de acridios: nueve melanoplinos [B. punctulatus, B.
pseudopunctulatus, O. elongatus, O. pratensis, O.
vittatus, 5. lemniscata, 5cotussa daguerrei Lieber-
mann, Neopedies brunneri (Giglio-Tos), Leiotettix
pulcher Rehn], dos gonfocerinos (5. longicornis, R.
pictus) y dos roma leidos [Oiponthus argentinus Pic-
tet & Saussure, Zoniopoda tarsata (Serville)]. Este
amplio espectro hospedador, observado muchos
años después de las introducciones, confirma el es-
tablecimiento de N. locustae en el centro de la Ar-
gentina. El hecho de que nueve de las especies en
las que se registraron infecciones hayan sido mela-
noplinos, concuerda con los resultados de estudios
realizados en América del Norte, donde se observó
que las especies de esa subfamilia suelen mostrar
una alta susceptibilidad (Henry, 1969; Henry et al.,
1973; Bomar et al., 1993). Las tres especies más
susceptibles parecen ser O. elongatus, O. pratensis
y B. punctulatus. Aún no se ha podido contar con
muestras representativas de acridios de Gualjaina y
Zapala, de modo que se desconoce cuál es la situa-
ción en las zonas de aplicación de la Patagonia.
Para los veranos de 1994 y 95, las prevalen-
cias de infección para todas las especies afecta-
das acumuladas variaron entre 0,7 y 33%) Y pro-
mediaron 8% (Lange & de Wysiecki, 1996).
Transcurrió tanto tiempo entre las introducciones
y las prevalencias observadas que las compara-
ciones deben hacerse con zonas donde N. locus-
tae ocurre naturalmente. En América del Norte,
las prevalencias son normalmente menores del
1 (Yo, con rarísimos picos del 2 al 5% (Henry &
Oma, 1981; Ewen, 1983), mientras en la India
son del 1 al 2%, esporádicamente alcanzando el
5% (Raina et al., 1987). En estas regiones, donde
N. locustae es autóctono (nativo), no se han regis-
trado epizootias de magnitud (prevalencias inu-
sualmente elevadas).
Dado que N. locustae es un patógeno intrace-
lular obligado y sus esporos son normalmente de
corta vida en el ambiente (Brooks, 1988), depen-
de en gran medida para su dispersión geográfica
de los movimientos de los hospedadores (disper-
sión pasiva). Una idea aproximada de la disper-
sión lograda por N. locustae hasta el presente,
 LANCE, C. E., protozoos para el control biológico de acridios
surge de la distancia máxima registrada entre un
lugar de aplicación y un lugar de hallazgo. Hasta
ahora se registró una dispersión de al menos 160
km entre Santa Rosa (aplicación en 1982) y Riva-
davia (hallazgo en 1997). Si bien a diferencia de
las langostas, la mayoría de las tucuras son de há-
bitos relativamente sedentarios, algunas de las es-
pecies afectadas son conocidas de realizar espo-
rádicos vuelos en masa de considerable distancia
(COPR, 1982). Así, ejemplares enfermos aún ca-
paces de volar podrían diseminar el patógeno en
áreas donde antes no ocurría.
Teniendo en cuenta la amplia presencia de N.
locustae en zonas del centro del país (tanto en
prevalencias como en especies afectadas) y sus
efectivos mecanismos de transmisión horizontal
y vertical (Raina et al., 1995), la eventual ocu-
rrencia de epizootias espontáneas era un fenó-
meno esperable, posibilidad que incluso había
sido anticipada ya con los primeros hallazgos
(Lange, 1992). Esto se detectó a comienzos de
febrero de 1996 en dos localidades: Pellegrini
(Buenos Aires) y Riglos (La Pampa). En la prime-
ra, se registraron prevalencias del 25% en O.
elongatus (n = 21) Y del 52,6%) en B. punctula-
tus (n = 19) y, en la segunda, del 38,6% en O.
pratensis (n = 132), 33,3% en O. elongatus (n =
12) Y 75 % en B. punctulatus (n = 40). Epizoo-
tias de esta magnitud nunca han sido citadas,
tratándose aparentemente de un caso único a ni-
vel mundial. Considerando los efectos negativos
que N. locustae ocasiona en los acridios afecta-
dos, es lógico pensar que epizootias de este tipo
deben jugar un papel central en la disminución
de sus densidades. En tal sentido, los seguimien-
tos que venimos realizando de zonas con epi-
zootias y zonas comparables pero sin epizoo-
tias, parecen indicar que, cuando ocurre alguna
disminución general de acridios, las poblacio-
nes declinan de una temporada a la siguiente de
manera más brusca en las primeras (Lange & de
Wysiecki, en prensa).
Hasta el presente se desconocen los motivos
por los cuales N. locustae se estableció en las co-
munidades de acridios del centro de la Argentina,
mientras ello no parece haber ocurrido en otros
países donde también fue introducido, como Ca-
bo Verde (observación personal) y Australia (R.
Mi Iner y G. Baker, comunicación personal). Tam-
poco se dispone de razones que expliquen las
prevalencias inusual mente elevadas que ocurren
en la Argentina pero se desconocen allí donde N.
31
locustae es nativo. Una hipótesis factible sería
que muchos componentes de la acridiofauna su-
damericana son al mismo tiempo suficientemen-
te afines en términos taxonómicos a los de Amé-
rica del Norte (lugar de origen del inóculo intro-
ducido) como para permitir el establecimiento,
pero también lo bastante distanciados filogenéti-
camente como para constituir nuevas asociacio-
nes simbióticas (sin experiencia coevolutiva) que
implicarían susceptibilidades más elevadas, ma-
nifestadas en las altas prevalencias observadas.
En este sentido, es sugestivo el hecho de que la
mayoría de las especies afectadas tanto en la Ar-
gentina como en América del Norte pertenezcan
a la subfamilia Melanoplinae. Según Carbonell
(1977), la fauna neotropical de melanoplinos de-
rivaría de un "stock" neártico que cruzó el istmo
de Panamá.
El impacto a largo plazo producido por el es-
tablecimiento de N. locustae probablemente con-
tinúe sin conocerse y se constituya en un tema de
considerables especulaciones. El mayor impedi-
mento es la falta de estudios cuantitativos acerca
de la abundancia y diversidad de acridios, en par-
ticular antes de las aplicaciones, lo cual no per-
mite comparar los escenarios previos y posterio-
res a las introducciones. De todos modos, sería
más que deseable seguir monitoreando los pató-
genos que afectan a acridios del centro de la Ar-
gentina pues se puede obtener información rele-
vante respecto de la utilidad de N. locustae como
agente de control microbiano.
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