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patógenos

Opinión

Un Enfoque de Salud para Identificar las Necesidades de Investigación

sobre Rhipicephalus microplusGarrapatas en las Américas

agostoin Estrada-Peña1,2, , Alina Rodricentro comercial guezonorte3, Sergio Bermtudez4, Josémide la Fuente5,6,
*Ana Domingos7 , Mario Pablo Estrada Garcíaia8, Marcelo B. Labruña9, Octavio Merino10,
Juan Mosqueda11 , Santiago Nava12, Ricardo Lleonart Cruz13,14, Esteraicomo Szabo15, Evelina Tarragona12
y josémiM. Venzaldieciséis

1 Departamento de Sanidad Animal, Facultad de Veterinaria, 50001 Zaragoza, España

Citación:Estrada-Peña, A.; Mallón,
AR; Bermúdez, S.; de la Fuente, J.;
Domingos, A.; García, MPE;
Labruna, MB; Merino, O.;
Mosqueda, J.; Nava, S.; et al. Un Enfoque de
Salud para Identificar las Necesidades de
Investigación sobreRhipicephalus microplus
Garrapatas en las Américas. Patógenos2022
,11, 1180. https://doi.org/10.3390/
pathogens11101180
2 Grupo de Investigación en Zoonosis Emergentes, Instituto Agroalimentario de Aragon (IA2), 50013 Zaragoza, España
3 Departamento de Biotecnología Animal, Centro de Ingeniería Genética y Biotecnología, Apartado Postal 6162, La Habana
10600, Cuba
4 Instituto Conmemorativo Gorgas de Estudios de la Salud, Panamá 0801, Panamá
5 SaBio, Instituto de Investigaciónon en Recursos Cinegmiticos (IREC-CSIC-UCLM-JCCM), Ronda de Toledo s/n, 13005
Ciudad Real, España
6 Departamento de Patobiología Veterinaria, Centro de Ciencias de la Salud Veterinaria, Universidad Estatal de Oklahoma,
Stillwater, OK 74078, EE. UU.
7 Salud Global y Medicina Tropical, Instituto de Higiene e Medicina Tropical, Universidade Nova de
Lisboa (GHTM-IHMT-UNL), 1099-085 Lisboa, Portugal
8 Centro de Ingeniería Genética y Biotecnología, PO Box 6162, La Habana 10600, Cuba Facultad de Medicina
9 Veterinaria, Universidad de Sao Paulo, Sao Paulo 05508-220, Brasil Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad
10 de Tamaulipas, Ciudad Victoria 87000, México Laboratorio de Inmunología y Vacunas , Facultad de Ciencias
11 Naturales, Universidad Autónoma de Querétaro, Querétaro 76010, México
12 Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias, Estacion Experimental Agropecuaria Rafaela—Instituto de
Investigacion de la Cadena Lactea (INTA-Consejo de Investigaciones Cientsi yocas y tmiclínicas), Rafaela, Santa Fe
45890, Argentina
13 Instituto de Investigaciones Científicassi yocas y Servicios de Alta Tecnologia (INDICASAT AIP),
Panamá 0801, Panamá
14 Sistema Nacional de Investigacion (SNI), Panamá 0801, Panamá
15 Facultad de Medicina Veterinaria, Universidad Federal de Überlandia, Uberlandia 38408-100, Brasil Departamento
dieciséis
de Parasitologia, CENUR Litoral Norte, Universidad de la Rep.tuBlica, Salto 50000, Uruguay
* Correspondencia: aestrada@unizar.es

Editores académicos: Małgorzata

Dmitryjuk, Katarzyna Kubiak y Resumen:Nuestro objetivo es proporcionar una visión armonizada de los factores que afectan la supervivencia y
Olivier Sparagano promueven la propagación deR.microplusen el Neotrópico, abordando sus diferentes facetas de biología, ecología,
distribución y control. Revisamos las interacciones entre el nicho ambiental, la fragmentación del paisaje, la cobertura
Recibido: 15 de septiembre de 2022
vegetal (características abióticas) y los aspectos bióticos de su ecología (abundancia de hospedantes competentes
Aceptado: 9 de octubre de 2022
domesticados o silvestres), proponiendo áreas emergentes de investigación. Hacemos hincapié en una visión holística
Publicado: 13 de octubre de 2022
que integra un control económica y ecológicamente sostenible de infestaciones y patógenos transmitidos por
Nota del editor:MDPI se mantiene neutral
R.microplusen el Neotrópico. Los ejemplos de investigación vinculan las tendencias del clima, la composición de la
con respecto a reclamos jurisdiccionales en
comunidad de huéspedes, las características del paisaje y una gestión personalizada basada en motivos ecológicos.
mapas publicados y afiliaciones
Nuestra opinión es que los factores que impulsan la propagación deR.microplusson complejos y están profundamente
institucionales.
interrelacionados, algo que pocas veces se ha considerado en las estrategias de control. Los efectos del clima pueden
afectar la dinámica de la vida silvestre o la composición del paisaje, promoviendo nuevos patrones de actividad
estacional de la garrapata, o su propagación a áreas actualmente libres. En este documento, fomentamos un enfoque
Derechos de autor:© 2022 por los de One Health que destaca los principales aspectos que rigen los componentes del ciclo de vida de la garrapata y sus
autores. Licenciatario MDPI, Basilea, interacciones con el ganado y los animales salvajes.
Suiza. Este artículo es un artículo de
acceso abierto distribuido bajo los Palabras clave:Rhipicephalus microplus; ecología; climatizado; pasto vacante; control integrado; Una Salud; agenda de
términos y condiciones de la licencia investigación
Creative Commons Attribution (CC BY)
(https:// creativecommons.org/
licenses/by/ 4.0/).

Pato gens2022,11, 1180. https://doi.org/10.3390/pathogens11101180 https://www.mdpi.com/journal/pathogens

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1. Introducción
Las afecciones a la salud animal por garrapatas y microorganismos transmitidos en la región Neotropical
son numerosas.Rhipicephalus microplus(la garrapata del ganado) es probablemente la plaga más importante
para el ganado en la región, debido a sus efectos directos en la producción a través de la ingesta de sangre y
efectos secundarios, los costos relacionados con el control y su capacidad para transmitir patógenos como
Babesia bovis,B. bigéminaoAnaplasma marginale, son responsables de pérdidas económicas masivas [1]. Una
vez importado de puntos de origen y destino aún desconocidos, ahora cubre un gran territorio desde algunas
áreas del sur de EE. UU. y México hasta partes del norte de Argentina y Uruguay. La garrapata tiene un ciclo de
vida corto de un huésped, por lo que promueve de tres a cinco o seis generaciones por año según las
condiciones climáticas, aumentando las necesidades de medidas de control durante todo el año. Las pérdidas
económicas se ven incrementadas por un control químico descoordinado del cual no se han producido avances
significativos en los últimos 15 a 20 años. No sólo es motivo de preocupación la contaminación de los
ecosistemas y la presencia de residuos en la carne o la leche por el uso de productos químicos, sino también el
desarrollo de cepas resistentes de la garrapata, como consecuencia del uso de productos químicos sintéticos
como principal herramienta para la garrapata del ganado. control, son advertencias que deben minimizarse
mediante la incorporación de estrategias de manejo como complemento al uso de una herramienta particular
como los acaricidas químicos sintéticos. Estas alternativas incluyen métodos de deletreo de pastos basados en
el conocimiento de la ecología de las garrapatas, el uso de razas de ganado resistentes a las garrapatas y la
incorporación en un programa de manejo integrado de vacunas contra garrapatas cuando las opciones con
eficacia adecuada están disponibles comercialmente.2–4].

Los sistemas de ayuda a la toma de decisiones podrían utilizarse para gestionar la previsión
estacional de la actividad y la abundancia deR.microplus[5]. Sin embargo, este enfoque no es confiable
sin la comprensión de los factores ecológicos que afectan el control o la erradicación de la garrapata del
ganado. El desarrollo de mejores sistemas de apoyo a la toma de decisiones se vuelve más importante a
medida que crece la demanda de producción ganadera sostenible y aumenta la presión de plagas debido
al cambio climático.Rhipicephalus microplusTiene una distribución pantropical. Todavía queda mucho
por lograr para lograr un control sostenible y rentable de la garrapata del ganado en América Central y
del Sur. Su posible propagación en el área objetivo por las tendencias climáticas o las prácticas de
deforestación que favorecen la ganadería ha sido solo parcialmente estudiada [6]. Un enfoque para el
control deR.microplusidealmente debería considerar, abordar e integrar (i) un conocimiento preciso de la
dinámica poblacional deR.microplusen una región particular; (ii) el estado de resistencia a diferentes
moléculas utilizadas como acaricidas; (iii) disponibilidad de forraje para incorporar opciones ortográficas
de pastura; (iv) problemas relacionados con la salud pública (es decir, la acumulación de residuos
químicos en la carne o la leche mediante el uso de acaricidas con un largo período de retiro); (v) la
adopción de cepas de ganado más resistentes a las garrapatas y/o un programa de vacunación
adecuado; (vi) el clima, sus tendencias y la salud de los ecosistemas; (vii) el uso del suelo; (viii) la presencia
y abundancia de ungulados silvestres en los sitios específicos donde sea relevante; y (viii) el uso de
vacunas vivas contra la babesiosis y la anaplasmosis bovina una vez que estén disponibles y aprobadas
oficialmente contribuiría a reducir el número y la frecuencia de los tratamientos acaricidas contra la
garrapata vector.
El objetivo principal de este trabajo es revisar las diferentes facetas que afectan la biología,
ecología, distribución y abundancia deR.microplus, centrándose en sus interacciones, y proponiendo
áreas emergentes de investigación. Nuestro objetivo es proporcionar una visión integradora de los
factores que afectan la supervivencia y promueven la propagación deR.microplusen la región objetivo,
buscando un control integrado, económica y ecológicamente sostenible de las infestaciones por
R.microplus sobre ganado Nos gustaría fomentar en las siguientes líneas un enfoque de One Health que
destaque los principales aspectos que rigen los componentes del ciclo de vida de la garrapata.
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2. El nicho abiótico (tiempo y clima)

Figura1resume los principales factores que pueden afectar a la supervivencia y actividad de
R.microplus. El nicho abiótico probablemente se encuentre en la cima de la pirámide de rasgos que afectan la
supervivencia y la capacidad de propagación de una garrapata. Los nichos abióticos incluyen la temperatura, la
humedad, el déficit de vapor de agua u otras variables atmosféricas, conocidas como macroclima, que regulan
tanto la supervivencia como las tasas de desarrollo de una garrapata. Las características del microclima y el
paisaje también se pueden considerar como características abióticas.6].Rhipicephalus microplustiene solo dos
etapas fuera del huésped, a saber, los huevos en desarrollo y las larvas que buscan, lo que reduce las
posibilidades de que las tendencias del macroclima sean las únicas responsables de un impacto en la
distribución deR.microplus. Existe un cuerpo sustancial de estudios en el Neotrópico sobre la dinámica de las
fases tanto parasitarias como no parasitarias en diferentes latitudes y cómo determinan el número de
generaciones anuales según las condiciones climáticas y de uso del suelo.2,7–26]. En latitudes subtropicales, se
estima que un invierno más corto promovería un inicio más temprano de la actividad en la próxima primavera y,
por lo tanto, un número variable de generaciones, siempre que se disponga de contenidos de agua
atmosféricos/suelo adecuados. Un número adicional de generaciones, impulsado por inviernos más cortos y
condiciones climáticas más cálidas, generaría costos adicionales en la producción de ganado, originados tanto
por las pérdidas derivadas de los parásitos como por los tratamientos con acaricidas (junto con la posibilidad de
aumentar el desarrollo de resistencia). Se ha demostrado que un nicho más cálido puede contribuir a la
propagación deR.microplusmás al sur de Argentina si la humedad se mantiene dentro del rango que permite la
supervivencia de los
a mayor

Figura 1.Una visión sinóptica de los factores abióticos y bióticos que afectan la supervivencia, el desarrollo y el
control deR.microplusen las Américas

Con un ciclo de vida más corto fuera del huésped, la cantidad de generaciones de garrapatas que
se alimentan de sangre en huéspedes bovinos sería mayor. Sin embargo, este es un tema que requiere
consideración adicional, porque un clima más cálido no se traduce automáticamente en un mejor
ambiente para el manejo del ganado [27]. El uso de variables climáticas para capturar la distribución
probable de un parásito tiene por objeto indicar su distribución potencial [28]. Sin embargo, una
garrapata necesita alimentarse de huéspedes (siendo el ganado doméstico el más importante en la
región objetivo) y, por lo tanto, es necesario evaluar si la ganadería podría persistir en estas nuevas áreas
disponibles para la garrapata. En este sentido, se ha concluido que los modelos basados únicamente en
datos climáticos, sin tener en cuenta cómo el uso del suelo afecta la presencia de ganado y la viabilidad
de las fases no parasitarias deR.microplus, podría sobreestimar el rango potencial de una garrapata [22].
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La temperatura podría afectar el desarrollo de patógenos en la garrapata. Se ha observado, al

menos duranteB. bovis,que las tasas de infección en la garrapata aumentan cuando las garrapatas se
exponen a temperaturas más bajas (14◦C) que a temperaturas más altas (27◦C) [29]. Sin embargo, si las
larvas infectadas se calientan a 37◦C durante 3 a 5 días, pueden infectar al ganado sin los 3 a 5 días
requeridos de alimentación [30]. ParaB. bigémina,se sabe que la temperatura afecta las tasas de
infección transovárica, siendo la infección más alta en óvulos entre 26◦C y 30◦C [31]. Estos estudios se
realizaron hace mucho tiempo en condiciones de laboratorio. Lamentablemente, se han descuidado los
estudios sobre el cambio climático, la transmisión de patógenos y su impacto en la salud animal.

Modelado básico de la distribución esperada deR.microplusen el Neártico-Neotrópico se realizó por

primera vez en 1999 [32]. Posteriormente se abordaron los esfuerzos para discernir cómo las tendencias
climáticas y el uso de la tierra estaban involucrados en la propagación de la garrapata [6,22,33]. Sin embargo,
estos estudios no incluyeron el impacto de un clima cambiante en los huéspedes potenciales de la garrapata,
que son necesarios para el establecimiento de poblaciones permanentes (ver más abajo). Otros modelos
mejoraron la evaluación de las tasas de mortalidad y desarrollo deR.microplus, proporcionando una estimación
de la estacionalidad de las poblaciones de garrapatas y, por lo tanto, una herramienta para predecir las
"oleadas" de larvas en busca [34].
Los estudios ecológicos de la dinámica fuera del huésped deR.microplusproporcionar un marco
significativo y sólido para la aplicación de vacantes de pasto como herramienta para el control de
garrapatas como complemento al control químico. De hecho, la ortografía de pastos es una alternativa
factible para minimizar la frecuencia anual de aplicaciones de acaricidas. La ortografía de los pastos
controla las garrapatas al negar el acceso del huésped a las larvas de vida libre que luego morirán por
inanición y desecación. La determinación de los períodos ortográficos necesarios para lograr un control
significativo deR.microplusen diferentes períodos del año en un área determinada es el conocimiento
básico necesario para aplicar este método. En este sentido, existen estudios en el Neotrópico que ya
abordaron este tema y plantearon propuestas sobre la aplicación adecuada de estos métodos en
diferentes latitudes [8,19,21,35–37]. Además, se han desarrollado algunos modelos para inferir el
impacto de diferentes métodos de manejo para lograr la máxima mortalidad de las larvas que buscan en
el pasto, y así “limpiar” el pasto [38,39]. Sin embargo, la ortografía de los pastos tiene inconvenientes
debido a las diferencias en el uso de los recursos alimentarios. Por lo tanto, es conveniente incorporar
conocimientos sobre la disponibilidad de forraje antes de la aplicación de métodos de modelado.
Además, se debe tener en cuenta que la desocupación de pastos significa costos adicionales para la
alimentación del ganado, lo cual es insoportable para los pequeños productores, y se debe mantener en
periodos lo más cortos posible para que sea rentable.
Los modelos ya desarrollados para el ciclo de vida deR.microplusestimar su rango esperado
bajo varios conjuntos de condiciones ambientales o proporcionar una estimación de su mortalidad
y/o duración de la incubación. Los detalles sobre la estacionalidad se han obtenido indirectamente
de estos modelos (es decir, 5, 34, 38–39). Está disponible un metaestudio de los enfoques de
modelado desarrollados para las garrapatas boófilas [40]. Sin embargo, existen enfoques
adicionales llamados modelos fisiológicos que se desarrollaron para estudios epidemiológicos que
involucran insectos como los mosquitos.41,42]. Un modelo fisiológico estima el consumo de
energía del organismo objetivo en una variedad de condiciones climáticas. Por lo tanto, es factible
obtener conocimiento sobre el impacto real de un gradiente de variables climáticas para afinar el
modelado de una especie. Como se mencionó, conocemos solo un enfoque similar [38] que se ha
utilizado para mejorar aún más los modelos deR.microplus. Figura2sintetiza cómo algunas
características del microclima pueden afectar la búsqueda de las larvas deR.microplus.
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Figura 2.Las relaciones entre las características macro y microclimáticas que afectan el desarrollo de los huevos, la
supervivencia y la actividad de las garrapatas exploradoras. Para una búsqueda óptima, las garrapatas deben trepar
por encima de la vegetación; sin embargo, mantener esta posición por mucho tiempo produce pérdidas de agua,
empujando la garrapata hacia la base de la vegetación para retomar vapor de agua y rehidratarse. Un clima húmedo
ampliará los períodos de búsqueda de la garrapata, lo que resultará en un mayor riesgo para el ganado de pastoreo.
Además, las condiciones húmedas mejoran la supervivencia de las garrapatas. La figura esquematiza tres condiciones
diferentes que se dan en partes del Neotrópico, en cuanto al fotoperíodo (corto o largo), la temperatura (cálida o fría) y
la lluvia-humedad relativa (alta o baja) y cómo afectan la quiescencia o búsqueda de larvas dentro de la vegetación.

3. La vida silvestre como anfitriones competentes deR.microplus

Se daba por sentado que el ganado y otros animales, como caballos y burros, eran los únicos
anfitriones deR.microplus, pero los estudios han demostrado que otros ungulados nativos o introducidos
pueden alimentar a esta garrapata [43]. El venado de cola blanca,Odocoileo virginianus, ha sido
reportada repetidamente como un huésped importante para la garrapata del ganado, al menos en
grandes áreas de los Estados Unidos y México.44], y se ha abordado la historia de su participación en la
campaña de erradicación [43] (Figura3).
Sin embargo, este no es el único hospedador silvestre de la garrapata, ya que existen hasta 40 especies de
mamíferos y aves de las que existen registros fidedignos de la garrapata del ganado, aunque no hay
información sobre la competencia de la mayoría de ellas para sustentar el desarrollo y desarrollo de la
garrapata. reproducción [45]. En otras palabras, el ganado doméstico es el huésped más importante para
R.microplus(y la mayoría de las veces el único) en la región de destino. En circunstancias especiales y para
algunos sitios, los ungulados silvestres pueden tener un papel secundario manteniendo poblaciones
permanentes de la garrapata o introduciendoR.microplusen áreas libres de garrapatas con condiciones
ecológicas adecuadas para la garrapata. La garrapata se ha encontrado en hasta seis especies de Cervidae
salvajes con diferentes rangos y hábitos. Por ejemplo, se ha informado que ambosO. virginianoyMazama
temana pueden ser hospedantes de la garrapata del ganado en México [46], con una prevalencia del 28% y una
intensidad de 25,2 garrapatas/animal. La densidad de vida silvestre en algunas áreas de pastoreo puede
contribuir al sustento de grandes poblaciones deR.microplus, aun cuando se lleve a cabo un adecuado manejo
antiparasitario del ganado [47,48].
Rhipicephalus microplusse observó que parasitaba al ciervo de los pantanos (Blastocerus
dichotomus) en condiciones naturales con una prevalencia creciente (hasta el 100%) en condiciones de
degradación del hábitat natural en Brasil [49], y se demostró que el ciervo de los pantanos en cautiverio
puede sustentar las poblaciones de garrapatas del ganado por sí solo [50]. En Brasil, el venado de las
pampas, Ozotoceros bezoarticus, mostró valores más altos de abundancia, intensidad y prevalencia de
R.microplusque el ganado. También demostró la capacidad de mantener poblaciones de este
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garrapata [51]. Los estudios moleculares indican queO. bezoarticusestá coinfectado por diferentes hemopará-
sitios, incluyendoB. bovis,B. bigémina, yA. marginale[52]. En las zonas tropicales del continente
americano, el búfalo de agua (Bubalus bubalis) se ha establecido como una especie criada y criada por su
carne y leche, pero especialmente por su resistencia a los parásitos y las condiciones de humedad.
Aunque los búfalos de agua podrían sostenerR.micropluspoblaciones, tienen una mayor resistencia a
R.microplusinfestación que la del huésped bovino [53]. Así, los búfalos podrían ayudar a reducir la
frecuencia de los tratamientos acaricidas anuales si se crían en regímenes rotativos de potreros también
pastoreados por ganado bovino.

Figura 3.El concepto de la heterogeneidad de las comunidades de vertebrados silvestres que influyen en la prevalencia
deR.microplussobre el ganado doméstico. (A) En condiciones locales, una baja variabilidad de la comunidad, en la que
prevalecen los ungulados silvestres y pueden actuar como huéspedes de la garrapata, puede distraer a las garrapatas
de las áreas de cría de ganado y también contribuir a mantener una población permanente de garrapatas. (B) una alta
variabilidad de la comunidad, con pocos hospedantes alternativos, puede promover una menor presión de garrapatas
porque contribuyen poco a la alimentación de la garrapata. Cabe señalar que existe evidencia convincente de que el
ganado es el huésped más importante (o la mayoría de las veces, el único) paraR.micropluspero bajo algunas
circunstancias, los ungulados salvajes pueden tener un papel para el cual no existe información adecuada.
Reivindicamos la necesidad de observar en campo la composición de las comunidades de vida silvestre, los
movimientos de las diferentes especies a través del paisaje y su contribución a la alimentación de la garrapata.

Las comunidades de vertebrados son conjuntos taxonómicos a gran escala espacial. Por lo tanto, una
comunidad representa la combinación y las proporciones relativas de especies de vertebrados (huéspedes y no
huéspedes de la garrapata) que se encuentran en un territorio. Dicha composición relativa depende de las
características del paisaje que promueven una alimentación y un refugio adecuados, los depredadores y/o
competidores, y las preferencias climáticas de cada especie. Los ungulados salvajes pueden ser dominantes en
algunas comunidades; en otros, su presencia puede ser puramente testimonial. Ambas condiciones pueden
tener impactos diferentes, aún no cuantificados, en la dispersión de las poblaciones deR.microplusen sitios
donde no hay ganado doméstico, o desviando garrapatas del ganado. El punto es que las tendencias climáticas
o la promoción de la agricultura para la caza de especies de ungulados introducidos podrían promover cambios
en la composición de las comunidades que comparten el hábitat conR.microplus[6]. Se ha demostrado que estos
ungulados comúnmente utilizados en el sur de los EE. UU. para la caza pueden sustentar poblaciones
permanentes deR.microplus[47,48,54]. Investigaciones adicionales sobre el papel de los ungulados silvestres
exóticos en la propagación deR.microplusclaramente se necesitan garrapatas a escala local.
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4. El paisaje y su impacto enR.microplus

El término “paisaje” se ha utilizado clásicamente en la literatura científica con dos significados
diferentes cuando se aplica a la ecología de las garrapatas. Una de estas connotaciones se refiere a la
composición de especies vegetales de una región objetivo. La cubierta vegetal puede influir en el clima
reinante, dando lugar a lo que se conoce como microclima (Figura3); tal microclima es el conjunto de
condiciones ambientales que proporcionan el nicho paraR.microplus para la oviposición femenina, la
eclosión de huevos y la búsqueda de larvas. Para tener en cuenta, la composición vegetal también puede
afectar las tasas de carga ganadera del sitio o el atractivo del sitio para los ungulados salvajes, ambos
influyendo en la abundancia de garrapatas en el sitio. El segundo significado de “paisaje” se refiere a la
disposición del mosaico de hábitat/no hábitat para la garrapata, refiriéndose principalmente a parches
individuales que favorecen la supervivencia y búsqueda de la garrapata. Los parches de hábitat adecuado
pueden estar conectados por “corredores” o rutas preferidas de movimiento de los rebaños de ganado o
de vida silvestre. En cualquier caso, el paisaje se ve afectado por el clima dominante y las acciones
humanas sobre la cubierta vegetal (es decir, la deforestación masiva para la agricultura). En este sentido,
la idoneidad de las áreas para el establecimiento permanente deR.microplusconsiderando tanto la
idoneidad climática y del suelo para las garrapatas como la disponibilidad de ganado de pastoreo, se han
analizado y modelado [21,33]. Se demostró que el tamaño y la distancia entre los parches del paisaje y la
existencia de corredores "preferidos" para los anfitriones influyen en la densidad de las garrapatas al
comparar un modelo de los rasgos del paisaje con las densidades de búsqueda reales obtenidas de
estudios de campo de la garrapata europea.Ixodes ricinus[55,56]. El concepto, incorporando
herramientas como los autómatas celulares, se aplicó a la probabilidad de importación deR.microplusal
sur de los Estados Unidos por el venado cola blanca [57]. Tales estudios anteriores demostraron que los
sitios con alta probabilidad de romper la línea de cuarentena en el sur de Texas tienen una definición
matemática dada por las relaciones entre la disposición espacial de los parches de paisaje y los
movimientos de los vertebrados en todas partes. Estos resultados fueron respaldados poco después por
registros reales deR.microplusen Zapata Co., Star Co. o Webb Co. en el sur de Texas [47]. Nos gustaría
alentar más esfuerzos en estudios de campo similares centrados enR.microplus, ya que son de vital
importancia para un control de garrapatas sostenible y económicamente adecuado.

Por otro lado, las acciones humanas representan un impacto sin precedentes en los cambios de la
cubierta vegetal, al menos en grandes áreas de Brasil o Ecuador [58], reportando cambios sustanciales
en el patrón de precipitaciones [59] o en la circulación atmosférica completa [60]. Áreas sustanciales de la
selva tropical amazónica (Figura4) o el bosque del “Cerrado” están siendo deforestados para la
agricultura en un número considerable de sitios en Brasil.
Un sitio web dedicado aloja datos derivados de satélites que muestran la proporción anual de áreas
deforestadas en el área (datos de tasa de deforestación de PRODES disponibles enhttp://terrabrasilis.
dpi.inpe.br/consultado el 12 de junio de 2022). En cuanto a su impacto enR.microplus, el proceso de
deforestación puede producir (i) un aumento del hábitat disponible para la garrapata, (ii) un aumento de la
fragmentación del hábitat (bosque/pastos/otras combinaciones), y (iii) la disponibilidad de hospedantes
adecuados para la garrapata. En este sentido, un factor relevante que contribuye a incrementar la adecuación
del hábitat paraR.micropluses la sustitución del bosque nativo por pastos exóticos utilizados como forraje para
el ganado, lo que potencialmente puede aumentar la abundancia de garrapatas no necesariamente por la
modificación de las condiciones microclimáticas sino por el aumento de la tasa de encuentro garrapata-
huésped, ya que este tipo de pastura permite una mayor carga animal ( vacas/ha) que las áreas boscosas [20,61
]. La introducción deR.microplusen estas áreas deforestadas podría ocurrir a través del comercio de ganado
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Figura 4.Dos ejemplos reales de la tasa de deforestación de la selva amazónica en Brasil, captados por
imágenes de satélite. (A) la selva tropical inalterada, alrededor del año 2000. (B) la selva tropical deforestada en
la misma zona que antes, alrededor del año 2010, mostrando en el centro de la imagen grandes áreas sin
bosque natural, y dedicadas a cultivos de pastoreo, soja y caña de azúcar. Imágenes originales del Observatorio
de la Tierra de la NASA preparadas por Lauren Dauphin, utilizando datos Landsat del Servicio Geológico de EE.
UU. (disponible enhttp://earthexplorer.usgs.gov/(consultado el 15 de septiembre de 2022)), datos MODIS de
NASA EOSDIS/LANCE y GIBS/Worldview (disponiblehttps://earthdata. nasa.gov/(consultado el 15 de septiembre
de 2022)) y datos de pérdida de bosques de la Universidad de Maryland (disponible enhttp://
earthenginepartners.appspot.com/science-2013-global-forest(consultado el 15 de septiembre de 2022)). Los
datos del PRODES sobre tasa de deforestación se obtuvieron del INPE (http: //terrabrasilis.dpi.inpe.br/
(consultado el 15 de septiembre de 2022)). Los comentarios originales de estas imágenes fueron hechos por
Adam Voiland (https://earthobservatory.nasa.gov/about/adam-voiland(consultado el 15 de septiembre de
2022)).

5. Fundamentos y Futuro de un Control Inmunológico deR.microplus

Las vacunas son la alternativa más sostenible y segura al uso de acaricidas químicos para el control de las
infestaciones por garrapatas. Las únicas vacunas registradas y comercializadas para el control de infestaciones
por ectoparásitos fueron efectivas para el control de infestaciones por garrapatas en bovinos y redujeron el uso
de acaricidas (TickGard, Elders, Adelaide, Australia y Gavac, La Habana, Cuba [62]). Estas vacunas basadas en la
R.microplusEl antígeno Bm86 fue diseñado para desarrollar una respuesta de anticuerpos en el ganado
vacunado que afecta la alimentación, el desarrollo y la reproducción de las garrapatas.63]. De esta manera, las
vacunas dieron como resultado la reducción de las poblaciones de garrapatas al mismo tiempo que reducían el
uso de acaricidas con el tiempo. Estas vacunas demostraron la posibilidad de desarrollar intervenciones
efectivas para el control inmunológico de las infestaciones por garrapatas, y se realizaron más estudios para la
identificación de antígenos más efectivos para el control tanto de las infestaciones por garrapatas como de la
infección y transmisión de patógenos.64,sesenta y cinco]. Sin embargo, las vacunas contra las garrapatas
pueden ser efectivas solo bajo algunas condiciones y territorios asociados con el huésped, el medio ambiente,
los factores derivados de las garrapatas y el desempeño humano. A partir de estos estudios, aprendimos que se
necesitan enfoques dirigidos por el país y el huésped para el control efectivo de las infestaciones de garrapatas
en el ganado [66].
Apoyamos que se puede lograr un control efectivo de las infestaciones de garrapatas en el ganado
con enfoques integrados que combinen diferentes intervenciones de control, incluida una combinación
de acaricidas sintéticos y naturales, manejo ambientalmente sostenible (p. ej., vacaciones en los pastos y
adopción de ganado con un alto grado de resistencia a las garrapatas) y vacunas con enfoques dirigidos
por el país y el huésped para el control de las garrapatas del ganado. Además, en curso y
Patógenos2022,11, 1180 9 de 13

la investigación futura debe abordar otras alternativas para el control de las infestaciones de garrapatas
y las enfermedades transmitidas por garrapatas, incluida (i) la aplicación de tecnologías ómicas en
combinación con análisis de Big Data y aprendizaje automático para la identificación más eficiente de
antígenos protectores derivados de garrapatas y patógenos [67]; (ii) vaccinómica cuántica para la
identificación y combinación de epítopos protectores o cuántica inmunológica para aumentar la eficacia
de la vacuna [68,69]; (iii) la aplicación de nuevas plataformas de vacunas como ADN, ARN, partículas
similares a virus, nanopartículas, formulaciones de vacunas orales y multiantigénicas para mejorar la
respuesta inmune a la vacunación [70–72]; (iv) incluir en las formulaciones de vacunas otras
biomoléculas, como modificaciones de glicanos en lípidos y proteínas, componentes bacterianos
inactivados y bacterias derivadas de la microbiota intestinal de garrapatas para estimular la inmunidad
específica y no específica de antígeno [73]; (v) paratransgénesis utilizando la edición de genes por
interferencia de ARN y las últimas repeticiones palindrómicas cortas agrupadas regularmente
interespaciadas bacterianas tipo II y el sistema de proteína 9 asociado (CRISPR-Cas9) [74], entre otros
enfoques multidisciplinarios [75].

6. El impacto del ganado resistente a las garrapatas

el control deR.microplusse basa casi exclusivamente en la aplicación de acaricidas químicos

sintéticos, pero este método, como se mencionó anteriormente, tiene inconvenientes relevantes como la
aparición de resistencias y la acumulación de residuos químicos en la carne o la leche. La incorporación
de ganado resistente a garrapatas es una herramienta factible para reducir la frecuencia anual de
tratamientos acaricidas. La base genética de la variación de la respuesta del huésped a la infestación por
garrapatas dentro y entre razas es un fenómeno ampliamente conocido.76–86]. En este sentido,Bos
indicusGeneralmente se considera que el ganado es más resistente a las garrapatas queBos taurorazas, y
razas particulares de África (p. ej., Afrikander, Nguni y N'Dama) y América (p. ej., raza criolla colombiana
Romosinuano, criolla brasileña Lageano, ganado criollo argentino) también han mostrado altos niveles
de resistencia a las garrapatas [77,78,81,83,85,86]. Debido a que la carga de garrapatas disminuye con el
aumento del porcentaje deB. índicegenes en razas sintéticas de ganado, se debe considerar la
incorporación de ganado más resistente a las infestaciones por garrapatas en áreas infestadas con
R.microplusdonde las razas británicas de ganado todavía son dominantes, o ganado con una
composición dominante de genes británicos, que son altamente susceptibles aR.microplusinfestaciones
Además, en el marco de un programa de control integrado, además del incremento de la genética
resistente a las garrapatas en un hato bovino, existe la necesidad de evaluar la incorporación de razas
resistentes que pastoreen con ganado altamente susceptible.

7. Conclusiones
Proporcionamos una visión de los diversos rasgos detrás de la ecología de la garrapata.R.microplus
, con un enfoque en un control eficiente y ecológicamente sostenible. El uso de pastos baldíos o el
momento de la aplicación de acaricidas o vacunación dependen principalmente del clima cambiante. Por
lo tanto, el desarrollo de mejores enfoques de modelado (basados en modelos fisiológicos) y una
interfaz de usuario amigable debería ser un punto fundamental en los intentos de reducir su abundancia
o incluso su erradicación. Dada la tendencia de la garrapata a desarrollar resistencia a los acaricidas, el
desarrollo de programas de vacunación adecuados y factibles debe ser un objetivo central
profundamente integrado con el saber hacer ecológico. Un aspecto central paraR microplusel control de
garrapatas es el ser humano a cargo en la finca ganadera. El control de garrapatas es una de las varias
tareas rutinarias de una granja e, inevitablemente, se esperan soluciones rápidas de un problema que
tiene antecedentes ecológicos y un ritmo prolongado. Las soluciones de control de garrapatas deben
integrarse en la rutina de la granja, ser rentables e, idealmente, poder proporcionar, si no total, al menos
algún alivio inmediato. Los procedimientos de control de garrapatas deben entregarse con lineamientos
precisos y objetivos y, cuando sea posible, con efectos inmediatos. De lo contrario, persistirá el uso
indiscriminado y cada vez menos eficiente de los acaricidas con todos sus efectos nocivos para la salud
animal, pública y ambiental.
La adquisición de conocimientos ecológicos para el control integrado deR.microplus requiere una
metodología interdisciplinaria. Podemos vislumbrar un fructífero campo de investigación utilizando un
enfoque transversal que incorpore características ambientales y modelos de distribución,
Patógenos2022,11, 1180 10 de 13

tasas de cambio del nicho abiótico según lo registrado por los satélites, y la inclusión de la densidad del
ganado (o un proxy) como variables adicionales. Las comunidades de posibles hospedantes y el uso de
diferentes estirpes de ganado en la ganadería son características importantes en esa perspectiva
transversal. Tal enfoque de modelado que incluye variables climáticas, características del hábitat, el uso
del suelo y el impacto de la deforestación nunca se ha abordado paraR.microplusa lo mejor de nuestro
conocimiento.

Contribuciones de autor:Conceptualización, AE-P., ARM, JdlF, SN y MS; análisis e investigación

formal, AE-P., JdlF, SN, MS, ARM, JM, AD, ET y SB; redacción—preparación del borrador original, AE-
P.; redacción—revisión y edición, JdlF, MBL, ARM, SN, MPEG, RLC, MS, ET, JM, OM, AD, JMV y SB;
visualización, AE-P.; Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del manuscrito.

Fondos:Esta investigación fue el resultado de la colaboración de los coautores apoyada en parte por
CYTED Ciencia y Tecnologíaia para el Desarrollo (España), a través de las redes INCOGARR (118RT0541) y
LaGar (118RT0543).

Declaración de la Junta de Revisión Institucional:No aplica.

Declaración de consentimiento informado:No aplica.

Declaración de disponibilidad de datos:No aplica.

Expresiones de gratitud:Reconocemos las contribuciones de los miembros de nuestros grupos que no formaron parte
de CYTED pero que participan en la investigación de garrapatas. Nuestro reconocimiento a Gervasio Bechara y
Rosangela Zacarias.

Conflictos de interés:Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses. Los financiadores no
tuvieron ningún papel en el diseño del estudio; en la recopilación, análisis o interpretación de datos; en la
redacción del manuscrito; o en la decisión de publicar los resultados.

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