Professional Documents
Culture Documents
Anatomia Vegetal de Esau - Caps 1-4
Anatomia Vegetal de Esau - Caps 1-4
1
Estructura y Desarrollo del Cuerpo Vegetal |2
FIGURA 1.3
Organización de una planta vascular. Un boceto de rasgos del lino (Linum usitatissimum) en estado vegetativo. Cortes
transversales del tallo en B, C y de la raíz en D, E. F, corte longitudinal de la parte terminal del vástago con ápice caulinar
y hojas en desarrollo. G, corte transversal del limbo. H, corte longitudinal de la parte terminal de la raíz con el ápice
radicular (cubierto por la cubierta de la raíz) y las regiones de la raíz subyacentes. (A, × 2/5; B, E, F, H, × 50; C, × 32; D, ×
7; G, × 19. A, dibujado por R. H. Miller.)
Estructura y Desarrollo del Cuerpo Vegetal |5
FIGURA 1.4
Tipos de anatomicos del tallo en angiospermas. A, corte transversal del tallo de Helianthus, una
eudicotiledóneailedónea, con haces vasculares discretos que forman un solo anillo alrededor de una médula. B, corte
transversal del tallo de Zea, una monocotiledónea, con los haces vasculares esparcidos por el tejido fundamental. Los
haces son más numerosos cerca de la periferia. (De Esaú, 1977.)
menudo no se puede distinguir como corteza y correspondiente de nodos y entrenudos. Los tres
médula. En la hoja, el tejido vascular forma un sistemas de tejido en la etapa primaria del
sistema anastomosado de venas, que impregna crecimiento de la raíz se pueden distinguir
completamente la mesófilo, el tejido fundamental fácilmente entre sí. En la mayoría de las raíces, los
de la hoja que está especializado en la fotosíntesis tejidos vasculares forman un cilindro sólido (Fig.
(Fig. 1.3G). 1.3E), pero en algunas forman un cilindro hueco
El patrón formado por los haces vasculares en el alrededor de una médula. El cilindro vascular
tallo refleja la estrecha relación estructural y de comprende los tejidos vasculares y una o más
desarrollo entre el tallo y sus hojas. El término capas de células no vasculares, el periciclo, que en
"vástago" sirve no solo como un término colectivo las plantas con semilla surge de la misma parte del
para estos dos órganos vegetativos sino también ápice radical que los tejidos vasculares. En las
como una expresión de su íntima asociación física plantas con semilla la mayoría de las ramas de
y de desarrollo. En cada nodo, uno o más haces raíces, o raíces laterales, surgen en el periciclo.
vasculares se separan de las hebras en el tallo y Una endodermis morfológicamente diferenciada
entran en la hoja u hojas unidas en ese nodo en (la capa más interna y compacta de las células de
continuidad con la vascularización de la hoja (Fig. la corteza en las plantas con semilla) típicamente
1.5). Las extensiones del sistema vascular en el rodea el periciclo. En la región absorbente de la
tallo hacia las hojas se llaman trazas foliares, y los raíz, la endodermis se caracteriza por la presencia
espacios amplios o regiones del tejido de banda de Caspary en sus paredes anticlinales
fundamental en el cilindro vascular ubicado sobre (las paredes radial y transversal, que son
el nivel donde las trazas foliares divergen hacia las perpendiculares a la superficie de la raíz) (Fig.
hojas se llaman espacios de trazas foliares (Raven 1.6). En muchas raíces, la capa más externa de las
et al., 2005) o regiones interfasciculares (Beck et células corticales se diferencia como exodermis,
al., 1982). Una traza foliare se extiende desde su que también exhibe banda de Caspary. La banda
conexión con un haz en el tallo (llamado haz de de Caspary no es simplemente un engrosamiento
tallo o haz axial), o con otra traza foliare, hasta el de la pared, sino una porción integral en forma de
nivel en el que entra en la hoja (Beck et al., 1982). banda de la pared y la sustancia intercelular, que
En comparación con el tallo, la estructura interna están impregnadas con suberina y, a veces, con
de la raíz suele ser relativamente simple y más lignina. La presencia de esta región hidrófoba
cercana a la del eje ancestral (Raven y Edwards, impide el paso del agua y los solutos a través de la
2001). Su estructura relativamente simple se debe endodermis y la exodermis vía las paredes
en gran parte a la ausencia de hojas y la ausencia anticlinales (Lehmann et al., 2000).
Estructura y Desarrollo del Cuerpo Vegetal |6
FIGURA 1.5
Diagramas que ilustran el sistema vascular primario en el tallo del olmo (Ulmus), una eudicotiledónea. A, corte
transversal del tallo que muestra los haces vasculares discretos que rodean la médula. B, vista longitudinal que
muestra el cilindro vascular como si se cortara a través del trazo medio de la hoja 5 y se extendiera en un plano. El
corte transversal (A) corresponde a la vista superior en B. Los números en ambas vistas indican trazos de hojas. Tres
trazos de hojas, una mediana y dos laterales, conectan el sistema vascular del tallo con el de la hoja. Un haz de tallos
y sus trazos de hojas asociadas se denominan simpodio. (De Esaú, 1977; después de Smithson, 1954, con permiso del
Concilio de la Sociedad Filosófica y Literaria de Leeds.)
y el cigoto, donde el núcleo y la mayoría de los lleva la raíz incipiente, en su extremo superior (el
orgánulos citoplásmicos se encuentran en la polo caulinar) el vástago incipiente. La raíz puede
porción superior (chalazal) de la célula, y la estar representada por su meristema (meristema
porción inferior (micropilar) está dominada por apical radicular) o por una raíz primordial, la
una gran vacuola. radícula. De manera similar, el meristema apical
Inicialmente, el propio embrión consiste en una del vástago ubicado en el polo caulinar puede o
masa de células relativamente indiferenciadas. no haber iniciado el desarrollo de un vástago. Si
Pronto, sin embargo, las divisiones celulares en el está presente un vástago primordial, se le llama
embrión propiamente dicho y el crecimiento plumula.
diferencial concomitante y la vacuolación de las
células resultantes inician la organización de los Con la germinación de la semilla, el embrión
sistemas de tejido (Fig. 1.7C, D). Los tejidos reanuda el crecimiento y se desarrolla
componentes aún son meristemáticos, pero su gradualmente en una planta adulta
posición y características citológicas indican una
Después de que la semilla germina, se forma el
relación con los tejidos maduros que aparecen en
meristema apical de los vástagos, en una
el desarrollo posterior de las plántulas. La
secuencia regular, hojas, nodos y entrenudos
epidermis futura está representada por una capa
(Figs. 1.1D y 1.3A, F). Los meristemas apicales en
superficial meristemática, la protodermis. Debajo
las axilas de las hojas producen vástagos axilares
de esta, el meristema fundamental de la futura
(origen exógeno), que a su vez tienen otros
corteza se distingue por la vacuolación celular,
vástagos axilares. Como resultado de dicha
que es más pronunciada aquí que en los tejidos
actividad, la planta tiene un sistema de ramas en
contiguos. El tejido situado en el centro, menos
el tallo principal. Si los meristemas axilares
vacuolado que se extiende a través del eje apical-
permanecen inactivos, el vástago no se ramifica
basal es el precursor del futuro sistema vascular
como, por ejemplo, en muchas palmas. El
primario. Este tejido meristemático es el
meristema apical de la raíz ubicada en la punta del
procambium. Las divisiones longitudinales y el
hipocótilo –o de la radícula– según sea el caso,
alargamiento de las células imparten una forma
forma la raíz primaria (primera raíz; Groff y
estrecha y alargada a las células procambiales. La
Kaplan, 1988). En muchas plantas, la raíz primaria
protodermis, el meristema fundamental y el
produce raíces secundarias (ramas de raíces) (Figs.
procambium —los llamados meristemas
1.1D y 1.3A) a partir de nuevos meristemas
primarios o tejidos meristemáticos primarios—
apicales que se originan en el periciclo profundo
se extienden a otras regiones del embrión a
de la raíz primaria (origen endógeno). Las raíces
medida que la embriogénesis continúa.
secundarias producen otras ramas a su vez. Así
Durante las primeras etapas de la embriogénesis,
resulta un sistema radicular muy ramificado. En
la división celular tiene lugar a lo largo del
algunas plantas, en particular las
esporofito joven. Sin embargo, a medida que se
monocotiledóneas, los sistemas de raíces de la
desarrolla el embrión, la adición de nuevas células
planta adulta se desarrollan a partir de raíces que
se restringe gradualmente a los extremos
surgen del tallo.
opuestos del eje, los meristemas apicales de los
El crecimiento descrito anteriormente constituye
futuros raíz y vástago (Aida y Tasaka, 2002). Los
la etapa vegetativa en la vida de una planta con
meristemas son regiones de tejido embrionario en
semilla. En un momento apropiado, determinado
las que continúa la adición de nuevas células,
en parte por un ritmo endógeno de crecimiento y
mientras que otras partes de la planta alcanzan la
en parte por factores ambientales, especialmente
madurez (capítulos 5 y 6).
la luz y la temperatura, el meristema apical
El embrión maduro tiene un número limitado de
vegetativo del vástago se transforma en un
partes –con frecuencia solo un eje similar a un
meristema apical reproductivo, es decir, en
tallo que lleva uno o más apéndices en forma de
angiospermas, en un meristema apical floral, que
hoja, los cotiledones (Fig. 1.8). Debido a su
produce una flor o una inflorescencia. La etapa
ubicación debajo de el/los cotiledone(s), el eje
vegetativa en el ciclo de vida de la planta es
similar a un tallo se llama hipocótilo. En su
seguida por la etapa reproductiva.
extremo inferior (el polo radicular), el hipocótilo
E s t r u c t u r a y D e s a r r o l l o d e l C u e r p o V e g e t a l | 11
FIGURA 1.7
Algunas etapas de la embriogénesis en bolsa de pastor (Capsella bursa-pastoris, Brassicaceae), una eudicotiledónea,
en corte longitudinal. A, estadio bicelular, resultante de la división transversal desigual del cigoto en una célula apical
superior y una célula basal inferior; B, pro-embrión de seis células, que consta de un suspensor en forma de tallo a
diferencia de las dos células terminales, que se convierten en el embrión propiamente dicho. C, el embrión
propiamente dicho es globular y tiene una protodermis, el meristema primario que da lugar a la epidermis. D, el
embrión en la llamada etapa del corazón, cuando están emergiendo los cotiledones. (Nota: la célula basal del
suspensor no es la célula basal del pro-embrión bicelular).
Los órganos de la planta que se originan en los planta, que consiste en tejidos primarios. En la
meristemas apicales pasan un período de mayoría de las plantas vasculares sin semillas y
expansión en longitud y grosor. El crecimiento monocotiledóneas, toda la vida del esporofito se
inicial de las raíces y vástagos sucesivamente completa en un cuerpo de planta primario. Las
formados se denomina comúnmente crecimiento gimnospermas y la mayoría de las angiospermas,
primario. El cuerpo de la planta que resulta de incluidas algunas monocotiledóneas, muestran un
este crecimiento es el cuerpo primario de la
E s t r u c t u r a y D e s a r r o l l o d e l C u e r p o V e g e t a l | 12
Meristematic Tissues in Plant Growth and RAVEN, J. A., and D. EDWARDS. 2001. Roots:
Development, pp. 58–88, M. T. McManus and B. E. Evolutionary origins and biogeochemical signifi cance.
Veit, eds. Sheffi eld Academic Press, Sheffi eld. J. Exp. Bot. 52, 381–401.
ALABADI, D., T. OYAMA, M. J. YANOVSKY, F. G. RAVEN, P. H., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005.
HARMON, P. MÁS, and S. A. KAY. 2001. Reciprocal Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York.
regulation between TOC1 and LHY/CCA1 within the SACHS, J. 1875. Text-book of Botany, Morphological
Arabidopsis circadian clock. Science 293, 880–883. and Physiological. Clarendon Press, Oxford.
ARBER, A. 1950. The Natural Philosophy of Plant Form. SIMPSON, G. G., A. R. GENDALL, and C. DEAN. 1999.
Cambridge University Press, Cambridge. When to switch to fl owering. Annu. Rev. Cell Dev.
BECK, C. B., R. SCHMID, and G. W. ROTHWELL. 1982. Biol. 15, 519–550.
Stelar morphology and the primary vascular system SMITHSON, E. 1954. Development of winged cork in
of seed plants. Bot. Rev. 48, 692–815. Ulmus x hollandica Mill. Proc. Leeds Philos. Lit. Soc.,
BERLETH, T., and T. SACHS. 2001. Plant morphogenesis: Sci. Sect., 6, 211–220.
Longdistance coordination and local patterning. Curr. SRIVASTAVA, L. M. 2002. Plant Growth and
Opin. Plant Biol. 4, 57–62. Development. Hormones and Environment. Academic
EAMES, A. J. 1936. Morphology of Vascular Plants. Press, Amsterdam.
Lower Groups. McGraw-Hill, New York. STEEVES, T. A., and I. M. SUSSEX. 1989. Patterns in
ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, Plant Development, 2nd ed. Cambridge University
New York. FOSTER, A. S. 1949. Practical Plant Press, Cambridge.
Anatomy, 2nd ed. Van Nostrand, New York. STEWART, W. N., and G. W. ROTHWELL. 1993.
GIFFORD, E. M., and A. S. FOSTER. 1989. Morphology Paleobotany and the Evolution of Plants, 2nd ed.
and Evolution of Vascular Plants, 3rd ed. Freeman, Cambridge University Press, Cambridge.
New York. TAYLOR, T. N., and E. L. TAYLOR. 1993. The Biology and
GROFF, P. A., and D. R. KAPLAN. 1988. The relation of Evolution of Fossil Plants. Prentice Hall, Englewood
root systems to shoot systems in vascular plants. Bot. Cliffs, NJ.
Rev. 54, 387–422. TOMLINSON, P. B. 1961. Anatomy of the
HABERLANDT, G. 1914. Physiological Plant Anatomy. Monocotiledóneailedóneayledons. II. Palmae.
Macmillan, London. Clarendon Press, Oxford.
KAPLAN, D. R., and T. J. COOKE. 1997. Fundamental TROLL, W. 1937. Vergleichende Morphologie der
concepts in the embryogenesis of dicotyledons: A höheren Pfl anzen, Band 1, Vegetationsorgane, Teil 1.
morphological interpretation of embryo mutants. Gebrüder Borntraeger, Berlin.
Plant Cell 9, 1903–1919. WEST, M. A. L., and J. J. HARADA. 1993. Embryogenesis
KENRICK, P., and P. R. CRANE. 1997. The Origin and in higher plants: An overview. Plant Cell 5, 1361–
Early Diversifi cation of Land Plants: A Cladistic Study. 1369.
Smithsonian Institution Press, Washington, DC.
LEHMANN, H., R. STELZER, S. HOLZAMER, U. KUNZ, and
M. GIERTH. 2000. Analytical electron microscopical
investigations on the apoplastic pathways of
lanthanum transport in barley roots. Planta 211, 816–
822.
LEVY, Y. Y., S. MESNAGE, J. S. MYLNE, A. R. GENDALL,
and C. DEAN. 2002. Multiple roles of Arabidopsis
VRN1 in vernalization and fl owering time control.
Science 297, 243–246.
NEFF, M. M., C. FANKHAUSER, and J. CHORY. 2000.
Light: An indicator of time and place. Genes Dev. 14,
257–271.
NIKLAS, K. J. 1997. The Evolutionary Biology of Plants.
University of Chicago Press, Chicago.
POETHIG, R. S., E. H. COE JR., and M. M. JOHRI. 1986.
Cell lineage patterns in maize embryogenesis: A
clonal analysis. Dev. Biol. 117, 392–404.
POLLOCK, E. G., and W. A. JENSEN. 1964. Cell
development during early embryogenesis in Capsella
and Gossypium. Am. J. Bot. 51, 915–921.
CAPÍTULO DOS
Las células representan las unidades estructurales células, y no la célula que forma las plantas"
y funcionales más pequeñas de la vida (Sitte, (traducción de Sitte, 1992). Desde entonces, se ha
1992). Los organismos vivos consisten en células acumulado evidencia sustancial a favor de un
individuales o en complejos de células. Las células concepto de organismo para las plantas (ver
varían mucho en tamaño, forma, estructura y Kaplan y Hagemann, 1991; Cooke y Lu, 1992; y
función. Algunos se miden en micrómetros, otros Kaplan, 1992; y la bibliografía citada en este
en milímetros y otros en centímetros (fibras en documento).
ciertas plantas). Algunas células realizan una serie La teoría de los organismos es especialmente
de funciones; Otros están especializados en sus aplicable a las plantas, cuyas células no se separan
actividades. A pesar de la extraordinaria durante la división celular, a diferencia de las
diversidad entre las células, son muy similares células animales, sino se dividen inicialmente
entre sí, tanto en su organización física como en mediante la inserción de una placa celular
sus propiedades bioquímicas. (Capítulo 4). La separación de las células vegetales
El concepto de que la célula es la unidad básica de rara vez es completa. Las células vegetales
la estructura y función biológica se basa en la contiguas permanecen interconectadas por
teoría celular, formulada en la primera mitad del cadenas citoplasmáticas conocidas como
siglo XIX por Mathias Schleiden y Theodor plasmodesmos, que atraviesan las paredes y unen
Schwann. En 1838, Schleiden concluyó que todos todo el cuerpo de la planta en un todo orgánico.
los tejidos de las plantas están compuestos de Apropiadamente, las plantas se han caracterizado
células. Un año después, Schwann (1839) extendió como organismos supracelulares (Lucas et al.,
la observación de Schleiden a los tejidos animales 1993).
y propuso una base celular para toda la vida. En En su forma moderna, la teoría celular afirma
1858, la idea de que todos los organismos vivos simplemente que: (1) todos los organismos están
están compuestos de una o más células adquirió compuestos por una o más células, (2) las
una significación aún más amplia cuando Rudolf reacciones químicas de un organismo vivo,
Virchow generalizó que todas las células surgen incluidos sus procesos relacionados con la energía
solo de células preexistentes. En su forma clásica, y sus procesos biosintéticos, ocurren dentro de las
la teoría celular propuso que los cuerpos de todas células, (3) las células surgen de otras células y (4)
las plantas y animales son agregados de células las células contienen la información hereditaria de
individuales, diferenciadas, y que las actividades los organismos de los que forman parte, y esta
de toda la planta y el animal podrían considerarse información se transmite de la célula madre a la
la suma de las actividades de las células hija. La teoría celular y la teoría de los organismos
individuales constituyentes, con Las células no se excluyen mutuamente. Juntas,
individuales de primera importancia. proporcionan una visión significativa de la
En la segunda mitad del siglo XIX, se formuló una estructura y la función a nivel celular y de
alternativa a la teoría celular. Conocida como la organismos (Sitte, 1992).
teoría de los organismos, sostiene que todo el Robert Hooke introdujo la palabra célula, que
organismo no es simplemente un grupo de significa "pequeña habitación", en el siglo XVII
unidades independientes, sino más bien una para describir las pequeñas cavidades separadas
unidad viva subdividida en células, que están por paredes celulares en tejido de corcho.
conectadas y coordinadas en un todo armonioso. Posteriormente, Hooke reconoció que las células
Una declaración frecuentemente citada es la de vivas en otros tejidos de las plantas se llenaban
Anton de Bary (1879), "Es la planta que forma las con "jugos". Finalmente, el contenido de las
14
E l P r o t o p l a s t o | 15
células se interpretó como materia viva y recibió biológicos es más como de 2 nanómetros. No
el nombre de protoplasma. Un paso importante obstante, esto sigue siendo 100 veces mejor que
hacia el reconocimiento de la complejidad del la resolución del microscopio de luz. Sin embargo,
protoplasma fue el descubrimiento del núcleo por el MET tiene distintas desventajas: la muestra a
Robert Brown en 1831. Este descubrimiento observarse debe conservarse (muerta) y cortarse
pronto fue seguido por informes de división en rebanadas extremadamente delgadas y
celular. En 1846, Hugo von Mohl llamó la atención efectivamente bidimensionales. La microscopía
sobre la distinción entre material protoplasmático óptica con tintes fluorescentes y varios métodos
y savia celular, y en 1862, Albert von Kölliker usó de iluminación han permitido a los biólogos
el término citoplasma para el material que rodea superar estos problemas y observar componentes
el núcleo. Las inclusiones más conspicuas en el subcelulares en células vegetales vivas (Fricker y
citoplasma, los plastidios, se consideraron durante Oparka, 1999; Cutler y Ehrhardt, 2000). Notable es
mucho tiempo como simples condensaciones de el uso de la proteína fluorescente verde (GFP),
protoplasma. El concepto de identidad del pez gelatina Aequorea victoria, como una
independiente y continuidad de estos organela s proteína de etiqueta fluorescente de microscopía
se estableció en el siglo XIX. En 1880, Johannes confocal para visualizar las sondas fluorescentes
Hanstein introdujo el término protoplasto para en tejidos intactos (Hepler y Gunning, 1998;
designar la unidad de protoplasma dentro de la Fricker y Oparka , 1999; Hawes et al., 2001). La
pared celular. observación de componentes subcelulares en
Cada célula viva tiene un medio para aislar su células de plantas vivas está proporcionando
contenido del entorno externo. Una membrana información nueva, y a menudo inesperada, sobre
llamada membrana plasmática, o plasmalema, la organización y dinámica subcelular.
provoca este aislamiento. Las células vegetales
tienen, además, una pared celular celulósica más ❙ CÉLULAS PROCARÓTICAS Y EUCARÓTICAS
o menos rígida (Capítulo 4) depositada fuera de la
Según el grado de organización interna de sus
membrana plasmática. La membrana plasmática
células, ahora se reconocen dos grupos de
controla el paso de los materiales que entran y
organismos fundamentalmente distintos:
salen del protoplasto, lo que permite que la célula
procariotas y eucariotas. Los procariotas (pro,
se diferencie estructural y bioquímicamente de su
antes; karyon, núcleo) están representados por las
entorno. Los procesos dentro de una célula
Arqueas y Bacterias, incluidas las cianobacterias, y
pueden liberar y transferir la energía necesaria
los eucariotas (eu, verdadero; karyon, núcleo) por
para el crecimiento y para el mantenimiento de
todos los demás organismos vivos (Madigan et al.,
los procesos metabólicos. Una célula está
2003).
organizada para retener y transferir información
La diferencia más notablemente entre células
para que su desarrollo y el de su progenie puedan
procariotas y eucariotas es la organización de su
ocurrir de manera ordenada. De esta manera se
material genético. En las células procariotas, el
mantiene la integridad del organismo, del que
material genético se encuentra en forma de una
forman parte las células.
molécula circular grande de ácido
En los tres siglos transcurridos desde que Hooke
desoxirribonucleico (ADN), con la cual una
observó por primera vez la estructura del corcho a
variedad de proteínas está asociada de manera
través de su microscopio rudimentario, nuestra
flexible. Esta molécula, que se denomina
capacidad para ver la célula y su contenido ha
cromosoma bacteriano, se localiza en una región
aumentado dramáticamente. Con la mejora del
del citoplasma llamada nucleoide (Fig. 2.1). En las
microscopio de luz, fue posible observar objetos
células eucariotas, el ADN nuclear es lineal y está
con un diámetro de 0,2 micrómetros (unos 200
estrechamente unido a proteínas especiales
nanómetros), una mejora de la simple vista en
conocidas como histonas, que forman una serie
unas 500 veces. Con el microscopio electrónico de
de cromosomas más complejos. Estos
transmisión (MET), el límite de resolución
cromosomas están rodeados por una envoltura
impuesto por la luz se redujo considerablemente.
nuclear, formada por dos membranas, que los
Sin embargo, debido a problemas con la
separa de los otros contenidos celulares en un
preparación de la muestra, el contraste y el daño
núcleo distintivo (Fig. 2.2). Tanto las células
por radiación, la resolución de los objetos
E l P r o t o p l a s t o | 16
referencia a ciertas funciones. La especialización designar todo el material que rodea el núcleo, y se
funcional encuentra su expresión en las refieren a la matriz citoplasmática, en la que están
diferencias morfológicas entre las células, una suspendidos el núcleo, los organela s, los sistemas
característica que explica la complejidad de la de membrana y las entidades no membranosas,
estructura en un organismo multicelular. como el citosol. Sin embargo, como se definió
originalmente, el término citosol se usó para
❙ CITOPLASMA referirse específicamente "al citoplasma menos
mitocondrias y componentes del retículo
Como se mencionó anteriormente, el término
endoplasmático " en células hepáticas (Lardy,
citoplasma se introdujo para designar el material
1965). La sustancia de fondo citoplasmática y el
protoplásmico que rodea el núcleo. Con el
hialoplasma son términos que los citólogos de
tiempo, se descubrieron entidades discretas en
plantas han usado comúnmente para referirse a la
este material, primero solo aquellas que estaban
matriz citoplasmática. Algunos biólogos usan el
dentro del poder de resolución del microscopio
término citoplasma en el sentido de citosol.
óptico; Más tarde, se descubrieron entidades más
En la célula vegetal viva, el citoplasma está
pequeñas con el microscopio electrónico. Así, el
siempre en movimiento; Se puede observar que
concepto de citoplasma ha experimentado una
los organelos y otras entidades suspendidas en el
evolución; Con las nuevas tecnologías el concepto,
citosol son arrastradas de forma ordenada en las
sin duda, seguirá evolucionando. La mayoría de
corrientes en movimiento. Este movimiento, que
los biólogos utilizan el término citoplasma, como
se conoce como transmisión citoplasmática, o
lo introdujo originalmente Kölliker (1862), para
ciclosis, resulta de una interacción entre los
FIGURA 2.2
Ápice de la raíz de Nicotiana tabacum (tabaco). Corte longitudinal de células jóvenes. Detalles: er, retículo
endoplásmico; m, mitocondria; n, núcleo; ne, envoltura nuclear; nu, nucléolo; o, cuerpo de aceite; p, plástido; v,
vacuola; w, pared celular. (De Esaú, 1977.)
E l P r o t o p l a s t o | 18
FIGURA 2.3
Micrografía electrónica que muestra la apariencia de
tres capas de las membranas plasmáticas (pm) a
ambos lados de la pared común entre dos células de
una hoja de Allium cepa. Los microtúbulos (mt) en
corte transversal pueden verse a ambos lados de la
pared.
paquetes de actina y la llamada proteína motora, citoplasmáticas. Los componentes restantes del
la miosina, una molécula de proteína con una protoplasto están cubiertos en el Capítulo 3.
"cabeza" que contiene ATPasa que se activa con la
actina (Baskin, 2000; Reichelt y Kendrich-Jones, ❙MEMBRANA PLASMÁTICA
2000). El flujo citoplasmático, un proceso costoso Entre las diversas membranas de la célula, la
que consume energía, sin duda facilita el membrana plasmática tiene típicamente el
intercambio de materiales dentro de la célula aspecto de oscuro-claro- oscuro o unidad de
(Reuzeau et al., 1997; Kost y Chua, 2002) y entre membrana en micrografías electrónicas (Fig. 2.3;
la célula y su entorno. Leonard y Hodges, 1980; Robinson, 1985). La
Los diversos componentes del protoplasto se membrana plasmática tiene varias funciones
consideran individualmente en los párrafos importantes: (1) media el transporte de sustancias
siguientes. Entre esos componentes se dentro y fuera del protoplasto, (2) coordina la
encuentran las entidades llamadas organelas. Al síntesis y el ensamblaje de las microfibras de la
igual que con el término citoplasma, el término pared celular (celulosa), y (3) transduce señales
organela se usa de manera diferente por hormonales y ambientales implicadas en el
diferentes biólogos. Mientras que algunos control del crecimiento y diferenciación celular.
restringen el uso del término organela a entidades La membrana plasmática tiene la misma
unidas a la membrana como plastidios y estructura básica que las membranas internas de
mitocondrias, otros lo usan más ampliamente la célula, que consiste en una bicapa lipídica en la
para referirse también al retículo endoplasmático que se encuentran proteínas globulares
y los cuerpos de Golgi, así como a componentes incrustadas, muchas de las cuales se extienden a
no membranosos, como los microtúbulos y través de la bicapa y sobresalen en cada lado (Fig.
ribosomas. El término organela se usa en el 2.4). La porción de estas proteínas
sentido restringido en este libro (Tabla 2.1). En transmembrana incrustadas en la bicapa es
este capítulo solo se consideran la membrana hidrofóbica, mientras que la porción o porciones
plasmática, el núcleo y las organelas
E l P r o t o p l a s t o | 19
FIGURA 2.4
Modelo de mosaico fluido de la estructura de la membrana. La membrana está compuesta por una bicapa de moléculas
de lípidos, con sus “colas” hidrófobas hacia adentro, y grandes moléculas de proteína. Algunas de las proteínas
(proteínas transmembrana) atraviesan la bicapa; otras (proteínas periféricas) se unen a las proteínas transmembrana.
Las cadenas cortas de carbohidratos están unidas a la mayoría de las proteínas transmembrana que sobresalen en la
superficie externa de la membrana plasmática. Toda la estructura es bastante fluida; Algunas de las proteínas
transmembrana flotan libremente dentro de la bicapa y, junto con las moléculas de lípidos, se mueven lateralmente
dentro de ella, formando diferentes patrones o "mosaicos" y, por lo tanto, se puede pensar que las proteínas flotan en
un "mar" de lípidos. (De Raven et al., 1992.)
E l P r o t o p l a s t o | 20
transducción de energía, como las membranas acuaporinas permiten que el agua se difunda más
internas de las mitocondrias y los cloroplastos, rápidamente a través de la membrana plasmática
consisten en aproximadamente un 75% de y el tonoplasto. Debido a que la vacuola y el
proteínas. Algunas de las proteínas son enzimas citosol deben estar en constante equilibrio
que catalizan las reacciones asociadas a la osmótico, el movimiento rápido del agua es
membrana, mientras que otras son proteínas esencial. Se ha sugerido que las acuaporinas
transportadoras involucradas en la transferencia facilitan el rápido flujo de agua desde el suelo
de moléculas específicas dentro y fuera de la hacia las células de la raíz y hacia el xilema
célula u organela. Otros actúan como receptores durante los períodos de alta transpiración. Se ha
para recibir y transducir señales químicas del demostrado que las acuaporinas bloquean el flujo
entorno interno o externo de la célula. Aunque de agua en las células de las raíces durante los
algunas de las proteínas integrales parecen estar períodos de inundación (Tournaire-Roux et al.,
ancladas en su lugar (tal vez al citoesqueleto), la 2003) y desempeñan un papel en la prevención de
bicapa lipídica es generalmente bastante fluida. la sequía en el arroz (Lian et al., 2004). Además, la
Algunas de las proteínas flotan más o menos evidencia indica que el movimiento del agua a
libremente en la bicapa, y éstas y las moléculas través de las acuaporinas aumenta en respuesta a
lipídicas pueden moverse lateralmente dentro de ciertos estímulos ambientales que inducen la
ella, formando diferentes patrones o mosaicos, expansión y el crecimiento celular; se ha
que varían de un momento a otro y de un lugar a implicado a expresión cíclica de una acuaporina
otro –de ahí el nombre de mosaico fluido– para de membrana plasmática en el mecanismo de
este modelo de estructura de membrana (Fig. 2.4; despliegue de la hoja en el tabaco (Siefritz et al.,
Singer y Nicolson, 1972; Jacobson et al., 1995). 2004).
Las membranas contienen diferentes tipos de Los transportadores pueden clasificarse como
proteínas de transporte (Logan et al., 1997; uniportes y cotransportes de acuerdo con su
Chrispeels et al., 1999; Kjellbom et al., 1999; funcionamiento. Los uniportes transportan solo
Delrot et al., 2001). Dos de los tipos son proteínas un soluto de un lado de la membrana a otro. Con
transportadoras y proteínas de canal, que los cotransportes, la transferencia de un soluto
permiten el movimiento de una sustancia a través depende de la transferencia simultánea o
de una membrana solo por el gradiente secuencial de un segundo soluto. El segundo
electroquímico de la sustancia; Es decir, son soluto se puede transportar en la misma
transportistas pasivos. Las proteínas dirección, en cuyo caso la proteína transportadora
transportadoras se unen al soluto específico que se conoce como simporte, o en la dirección
se transporta y sufren una serie de cambios opuesta, como en el caso de un antiporte.
conformacionales para transportar el soluto a El transporte de una sustancia contra su gradiente
través de la membrana. Las proteínas del canal electroquímico requiere la entrada de energía, y
forman poros llenos de agua que se extienden a se llama transporte activo. En las plantas, esa
través de la membrana y, cuando están abiertos, energía se proporciona principalmente mediante
permiten que solutos específicos (generalmente una bomba de protones accionada por ATP,
iones inorgánicos, por ejemplo, K+, Na+, Ca2+, Cl−) específicamente, una H+-ATPasa unida a
pasen a través de ellos. Los canales no están membrana (Sze et al., 1999; Palmgren, 2001). La
abiertos continuamente; en su lugar, tienen enzima genera un gran gradiente de protones
"puertas" que se abren brevemente y luego se (iones H+) a través de la membrana. Este
cierran de nuevo, un proceso que se denomina gradiente proporciona la fuerza motriz para la
compuerta. captación de soluto por todos los sistemas de
La membrana plasmática y el tonoplasto también cotransporte acoplados a protones. El tonoplasto
contienen proteínas de canal de agua es único entre las membranas de las plantas al
denominadas acuaporinas que facilitan tener dos bombas de protones, una H+-ATPasa y
específicamente el paso del agua a través de las una H+-pirofosfatasa (H+-PPasa) (Maeshima,
membranas (Schäffner, 1998; Chrispeels et al., 2001), aunque algunos datos indican que la
1999; Maeshima, 2001; Javot y Maurel, 2002). El H+-PPasa también puede estar presente en la
agua pasa relativamente libre a través de la bicapa membrana plasmática de algunos tejidos
lipídica de las membranas biológicas, pero las (Ratajczak et al., 1999; Maeshima, 2001).
E l P r o t o p l a s t o | 21
cinalis, 20; Triticum vulgare, trigo del pan, 42; y contracciones repetidas, un fenómeno que podría
Cucurbita maxima, calabaza, 48. Las células estar involucrado con el transporte de ARN.
reproductivas, o gametos, tienen solo la mitad del Las divisiones nucleares son de dos tipos: mitosis,
número de cromosomas que es característico de durante la cual un núcleo da origen a dos núcleos
las células somáticas en un organismo. El número hijos, cada uno morfológicamente y
de cromosomas en los gametos se denomina genéticamente equivalente al otro y al núcleo
número haploide (conjunto único) y se designa parental; Meiosis, durante la cual el núcleo
como n, y el de las células somáticas se denomina parental sufre dos divisiones, una de las cuales es
número diploide (conjunto doble), que se designa una división de reducción. Por un mecanismo
como 2n. Se dice que las células que tienen más preciso, la meiosis produce cuatro núcleos hijos,
de dos juegos de cromosomas son poliploides (3n, cada uno con la mitad del número de
4n, 5n o más). cromosomas que el núcleo parental. En las
A menudo, las únicas estructuras discernibles plantas, la mitosis da lugar a células somáticas y
dentro de un núcleo con el microscopio óptico son gametos (espermatozoides y óvulos), y meiosis a
estructuras esféricas conocidas como nucléolos meiosporas. En ambos tipos de división (con
(singular: nucléolo) (Fig. 2.2; Scheer et al., 1993). algunas excepciones) la envoltura nuclear se
El nucléolo contiene altas concentraciones de ARN rompe en fragmentos, que se vuelven
y proteínas, junto con grandes bucles de ADN que indistinguibles de las cisternas RE, y los complejos
emanan de varios cromosomas. Los bucles de de poros nucleares se desmontan. Cuando se
ADN, conocidos como regiones organizadoras del ensamblan nuevos núcleos durante la telofase, las
núcleo, contienen grupos de genes de ARN vesículas del RE se unen para formar dos
ribosomal (ARNr). En estos sitios, los ARNr recién envolturas nucleares y se forman nuevos
formados se empaquetan con proteínas complejos de poros nucleares (Gerace y Foisner,
ribosómicas importadas del citosol para formar 1994). Los nucléolos se dispersan durante la
subunidades ribosómicas (grandes y pequeñas). profase tardía (con algunas excepciones) y se
Las subunidades ribosómicas se transfieren luego, organizan nuevamente durante la telofase.
a través de los poros nucleares, al citosol, donde
se ensamblan para formar ribosomas. Aunque ❙ CICLO CELULAR
comúnmente se piensa que el nucléolo es el sitio
Las células somáticas que se dividen activamente
de la fabricación del ribosoma, está involucrado
pasan por una secuencia regular de eventos
solo en una parte del proceso. La presencia misma
conocida como el ciclo celular. El ciclo celular
de un nucléolo se debe a la acumulación de las
comúnmente se divide en interfase y mitosis (Fig.
moléculas empaquetadas para formar
2.7; Strange, 1992). La interfase precede a la
subunidades ribosómicas.
mitosis, y en la mayoría de las células, a la mitosis
En muchos organismos diploides, el núcleo
le sigue una citocinesis, la división de la porción
contiene un núcleo de cada grupo haploide de
citoplasmática de una célula y la separación de los
cromosomas. Los nucléolos pueden fusionarse y
núcleos hijos en células separadas (Capítulo 4).
luego aparecer como una gran estructura. El
Por lo tanto, la mayoría de las células vegetales
tamaño de un nucléolo es un reflejo del nivel de
son uninucleadas. Ciertas células especializadas
su actividad. Además del ADN de la región
pueden volverse multinucleadas solo durante su
organizadora nucleolar, los nucléolos contienen
desarrollo (p. ej., endosperma nuclear) o de por
un componente fibrilar que consiste en un ARNr
vida (p. ej., laticíferos no articulados). La mitosis y
ya asociado con la proteína para formar fibrillas, y
la citocinesis juntas se conocen como la fase M
un componente granular que consiste en
del ciclo celular.
subunidades ribosómicas en maduración. Los
La interfase se puede dividir en tres fases, que se
nucléolos activos también muestran regiones
designan como G1, S y G2. La fase G1 (G significa
ligeramente teñidas comúnmente denominadas
espacio) ocurre después de la mitosis. Es un
vacuolas. En las células vivas cultivadas, estas
período de intensa actividad bioquímica, durante
regiones, que no deben confundirse con las
el cual la célula aumenta de tamaño, y las diversas
vacuolas unidas a la membrana que se encuentran
organelas, membranas internas y otros
en el citosol, pueden verse sometidas a
componentes citoplasmáticos aumentan en
E l P r o t o p l a s t o | 24
FIGURA 2.7
El ciclo celular. La división celular, que consiste en mitosis (la división del núcleo) y citocinesis (la división del
citoplasma), tiene lugar después de la finalización de las tres fases preparatorias (G1, S y G2) de la interfase. La
progresión del ciclo celular se controla principalmente en dos puntos de control, uno al final de G1 y el otro al final de
G2. Después de la fase G2 viene la mitosis, que suele ir seguida de citocinesis. Juntas, la mitosis y la citocinesis
constituyen la fase M del ciclo celular. En células de diferentes especies o de diferentes tejidos dentro del mismo
organismo, las diversas fases ocupan proporciones diferentes del ciclo total. (De Raven et al., 2005.)
número. La fase S (síntesis) es el período de La naturaleza del control o controles que regulan
replicación del ADN. Al inicio de la replicación del el ciclo celular aparentemente es básicamente
ADN, se dice que un núcleo diploide tiene un valor similar en todas las células eucariotas. En el ciclo
de ADN de 2C (C es el contenido de ADN celular típico, la progresión se controla en puntos
haploide); al finalizar la fase S, el valor de ADN se de transición cruciales, llamados puntos de
ha duplicado a 4C. Durante la fase S, muchas de control –primero en la transición de fase G1-S y
las histonas y otras proteínas asociadas al ADN luego en la transición G2-M (Boniotti y Grif 5th,
también se sintetizan. Después de la fase S, la 2002). El primer punto de control determina si la
célula entra en la fase G2, que sigue a la fase S y célula entra o no en la fase S, el segundo si se
precede a la mitosis. La función principal de la inicia o no la mitosis. Un tercer punto de control,
fase G2 es asegurarse de que la replicación del el punto de control de la metafase, retrasa la
cromosoma esté completa y permitir la anafase si algunos cromosomas no están
reparación del ADN dañado. Los microtúbulos de correctamente conectados al huso mitótico. La
la banda preprofásica, una banda de microtúbulos progresión a lo largo del ciclo depende de la
en forma de anillo que rodea la membrana formación exitosa, la activación y la inactivación
plasmática y rodea el núcleo en un plano posterior de las proteínas quinasas dependientes
correspondiente al plano de división celular, de ciclina (CDK) en los puntos de control. Estas
también se desarrollan durante la fase G2 quinasas consisten en una subunidad CDK
(Capítulo 4; Gunning y Sammut, 1990). Durante la catalítica y una subunidad ciclina activadora
mitosis, el material genético sintetizado durante la (Hemerly et al., 1999; Huntley y Murray, 1999;
fase S se divide equitativamente entre dos Mironov et al., 1999; Potuschak and Doerner,
núcleos hijos, restaurando el valor del ADN 2C. 2001; Stals e Inzé, 2001). Tanto las auxinas como
E l P r o t o p l a s t o | 25
las citoquininas se han implicado en el control del túbulos rellenos de estroma que emanan de las
ciclo celular del vegetal (Jacqmard et al., 1994; superficies de algunos plastos. Estos llamados
Ivanova y Rost, 1998; den Boer y Murray, 2000). estrómulos pueden interconectar diferentes
Las células en la fase G1 tienen varias opciones. En plastos y se ha demostrado que permiten el
presencia de suficientes estímulos, pueden intercambio de proteínas fluorescentes verdes
comprometerse al avance hacia la división celular entre los plastos (Köhler et al., 1997; Köhler y
y progresar a la fase S. Pueden detenerse en su Hanson, 2000; Arimura et al., 2001; Gray et al.,
progreso a través del ciclo celular en respuesta a 2001 Pyke y Howells, 2002; Kwok y Hanson, 2004).
factores ambientales, como durante la inactividad En un estudio de la biogénesis del estrómuloel
invernal, y reanudar la división en un momento incremento en la longitud y frecuencia del
posterior. Este estado de reposo o inactivo estrómulo se correlacionó con la diferenciación de
especializado se suele denominar fase G0 (fase G- los cromoplastos; se propuso que los estrómulos
cero). Otros destinos incluyen la diferenciación y mejoran las actividades metabólicas específicas de
la muerte celular programada, un programa los plastos (Waters et al., 2004).
determinado genéticamente que puede orquestar Los plastos son organelas semiautónomas y es
la muerte de la célula (Capítulo 5; Lam et al., ampliamente aceptado que evolucionaron a partir
1999). de cianobacterias de vida libre a través del
Algunas células presentan solo fases de proceso de endosimbiosis (Palmer y Delwiche,
replicación de ADN y G sin división nuclear 1998; Martin, 1999; McFadden, 1999; Reumann y
subsiguiente, un proceso conocido como Keegstra, 1999; Stoebe y Maier, 2002). De hecho,
endorreduplication (Capítulo 5; D’Amato, 1998; los plastos se parecen a las bacterias de varias
Larkins et al., 2001). El núcleo único se convierte maneras. Por ejemplo, los plastos, como las
entonces en poliploide (endopoliploidía o bacterias, contienen nucleoides, que son regiones
endoploidía). La endoploidía puede ser parte de la que contienen ADN. El ADN del plastidio, como el
diferenciación de células individuales, como de la bacteria, existe en forma circular (Sugiura,
ocurre en el tricoma de Arabidopsis (Capítulo 9), o 1989); además no está asociado con histonas.
en cualquier tejido u órgano. Existe una Durante el curso de la evolución, la mayor parte
correlación positiva entre el volumen celular y el del ADN del endosimbionte (la cianobacteria) se
grado de poliploidía en la mayoría de las células transfirió gradualmente al núcleo del huésped;
vegetales, lo que indica que los núcleos por lo tanto, el genoma del plastidio moderno es
poliploides podrían ser necesarios para la bastante pequeño en comparación con el genoma
formación de células vegetales grandes nuclear (Bruce, 2000; Rujan y Martin, 2001). Tanto
(Kondorosi et al., 2000). los plastos como las bacterias contienen
ribosomas (ribosomas 70S) que son
❙ PLASTIDIOS aproximadamente dos tercios del tamaño de los
ribosomas (ribosomas 80S) que se encuentran en
Junto con las vacuolas y las paredes celulares, los
el citosol y se asocian con el retículo
plastidios son componentes característicos de las
endoplasmático. (La S significa Svedbergs, las
células vegetales (Bowsher y Tobin, 2001). Cada
unidades del coeficiente de sedimentación).
plastidio está rodeado por una envoltura que
Además, el proceso de división de plastidios, la
consta de dos membranas. Internamente, el
fusión binaria, es morfológicamente similar a la
plastidio se diferencia en una matriz más o menos
división de células bacterianas.
homogénea, el estroma y un sistema de
membranas llamadas tilacoides. La principal
Los cloroplastos contienen clorofila y pigmentos
barrera de permeabilidad entre el citosol y el
carotenoides
estroma plastídico es la membrana interna de la
envoltura del plastidio. La membrana externa, Los plastos maduros se clasifican comúnmente en
aunque es una barrera para las proteínas función de los tipos de pigmentos que contienen.
citosólicas, generalmente se ha asumido que es Los cloroplastos (Figs. 2.8–2.10), los sitios de la
permeable a solutos de bajo peso molecular (<600 fotosíntesis, contienen clorofila y pigmentos
Da), puede ser necesaria una reevaluación de esa carotenoides. Los pigmentos de clorofila son los
suposición (Bölter y Soll, 2001). Se han observado responsables del color verde de estos plastos, que
E l P r o t o p l a s t o | 26
como proteínas precursoras con la ayuda de una señales al núcleo para coordinar la expresión de
extensión amino terminal llamada péptido señal. genes nucleares y de cloroplastos. Además, las
Cada proteína importada en el cloroplasto señales de plástidios también regulan la expresión
contiene un péptido señal específico. El péptido de genes nucleares para proteínas no plastidias y
señal dirige la proteína al cloroplasto y media la para la expresión de genes mitocondriales (ver
importación al estroma, donde se separa después referencias en Rodermel, 2001). Los cloroplastos
de la importación (Flügge, 1990; Smeekens et al., no son solo sitios de fotosíntesis; también
1990; Theg y Scott, 1993). El transporte a través participan en la síntesis de aminoácidos y la
de una membrana tilacoidea está mediado por un síntesis de ácidos grasos y proporcionan espacio
segundo péptido señal no enmascarado cuando el para el almacenamiento temporal de almidón.
primero se escinde (Cline et al., 1993; Keegstra y
Cline, 1999). La evidencia indica que parte de la Los cromoplastos contienen solo pigmentos
maquinaria de la proteína cloroplástica se deriva carotenoides
del ancestro endosobiótico cianobacteriano de los
Los cromoplastos (chroma, color) también son
cloroplastos (Reumann y Keegstra, 1999; Bruce,
plastos pigmentados (Fig. 2.11). De forma
2000).
variable, carecen de clorofila, pero sintetizan y
Además del tráfico regulador desde el núcleo
retienen los pigmentos carotenoides, que a
hasta el cloroplasto, los cloroplastos transmiten
menudo son responsables de los colores amarillo,
FIGURA 2.9
A, cloroplastos a lo largo de la pared celular en una célula de la hoja de la bolsa de pastor (Capsella bursa-pastoris). Las
mitocondrias (m) están asociadas espacialmente de forma estrecha con los cloroplastos. B, cloroplasto con grana visto
en el perfil. De una hoja de tabaco (Nicotiana tabacum). (B, de Esaú, 1977.)
E l P r o t o p l a s t o | 28
FIGURA 2.10
Estructura de cloroplasto. A, con microscopio óptico la grana dentro de los cloroplastos aparece como puntos. Estos
cloroplastos son de un cotiledón de Solanum lycopersicum. B, una micrografía electrónica de un cloroplasto de una
célula de la vaina del haz de una hoja de Zea que muestra grana de la superficie. (A, de Hagemann, 1960.)
naranja o rojo de muchas flores, hojas viejas, Los cromoplastos pueden desarrollarse a partir de
algunas frutas y algunas raíces. Los cromoplastos cloroplastos verdes previamente existentes por
son la categoría más heterogénea de plastidios y una transformación en la cual desaparecen las
se clasifican por completo en la estructura de los membranas de tilacoides y clorofila del
componentes que contienen carotenoides cloroplasto y se acumulan masas de carotenoides,
presentes en el plastidio maduro (Sitte et al., como ocurre durante la maduración de muchas
1980). La mayoría pertenecen a uno de los cuatro frutas (Ziegler et al., 1983; Kuntz et al., 1989;
tipos: (1) cromoplastos globulares, con muchos Marano y Carrillo, 1991, 1992; Cheung et al.,
plastoglobulos carotenoides (Fig. 2.11A). También 1993; Ljubešić et al., 1996). Es interesante que
pueden estar presentes restos de tilacoides. Los estos cambios aparentemente estén
plastoglobulos a menudo se concentran en el acompañados por la desaparición de los
estroma periférico debajo de la envoltura (pétalos ribosomas y los ARNr del plastidio, pero no del
de Ranunculus repens y frutos amarillos de ADN del plastidio, que permanece sin cambios
Capsicum, perianto de Tulipa, fruta de Citrus); (2) (Hansmann et al., 1987; Camara et al., 1989;
cromoplastos membranosos, que se caracterizan Marano y Carrillo, 1991). Con la pérdida de los
por un conjunto de hasta 20 membranas ribosomas y los ARNr del plastidio, la síntesis de
concéntricas (dobles) que contienen carotenoides proteínas ya no puede ocurrir en el cromoplasto,
(Fig. 2.11B) (pétalos de Narcissus y Citrus sinensis); lo que indica que es necesario que las proteínas
(3) cromoplastos tubulares, en los cuales los específicas del cromoplasto se codifiquen en el
carotenoides se incorporan a los "túbulos" de núcleo y luego se importen al cromoplasto en
lipoproteína filamentosa (Fig. 2.11C) (frutos rojos desarrollo. Sin embargo, el desarrollo de los
de Capsicum, rosa hipantio; pétalos de cromoplastos no es un fenómeno irreversible. Por
Tropaeolum; Knoth y otros, 1986); (4) ejemplo, los cromoplastos de los cítricos
cromoplastos cristalinos, que contienen (Goldschmidt, 1988) y de la raíz de zanahoria
inclusiones cristalinas de caroteno puro (Fig. (Grönegress, 1971) son capaces de diferenciarse
2.11D) (β-caroteno en Daucus, zanahoria, raíces y en cloroplastos; pierden el pigmento de caroteno
licopeno en Solanum lycopersicum, tomate, fruta). y desarrollan un sistema de tilacoides, clorofila y
Los cristales de caroteno, comúnmente llamados aparatos fotosintéticos.
cuerpos de pigmento, se originan dentro de los Las funciones precisas de los cromoplastos no se
tilacoides y permanecen rodeados por la conocen bien, aunque a veces actúan como
envoltura del plastidio durante todas las etapas de atrayentes para los insectos y otros animales con
desarrollo. Los cromoplastos globulares son el los que co-evolucionaron, desempeñando un
tipo más común y se consideran los más antiguos papel esencial en la polinización cruzada de las
y primitivos en términos evolutivos (Camara et al., plantas con flores y la dispersión de frutas y
1995). semillas (Raven et al., 2005).
E l P r o t o p l a s t o | 29
FIGURA 2.11
Tipos de cromoplastos. A, cromoplastos globulares de pétalo de Tagetes (caléndula); B, cromoplasto membranoso de
la flor de Narcissus pseudonarcissus; C, cromoplasto tubular del fruto de Palisota barteri; D, cromoplasto cristalino del
fruto de Solanum lycopersicum. Detalles: cr, cristaloides; ob, cuerpo de aceite. (B, reimpreso de Hansmann et al., 1987.
© 1987, con autorización de Elsevier.; C, de Knoth et al., 1986, Fig. 7. © 1986 Springer-Verlag; D, de Mohr, 1979, con
autorización de Oxford University Press.)
Los leucoplastos son plastos no pigmentados contienen varios granos de almidón a menudo
muy compactos como en el endospermo de la
Estructuralmente, los menos diferenciados de los
avena y el arroz. Los granos de almidón del
plastos maduros, los leucoplastos (Fig. 2.12)
tubérculo de papa pueden llegar a ser tan grandes
generalmente tienen un estroma granular
que se rompe la envoltura (Kirk y Tilney-Bassett,
uniforme, varios nucleoides y, a pesar de los
1978). Los amiloplastos compuestos en las
informes en contrario, ribosomas 70S típicos.
cápsulas de raíz desempeñan un papel esencial en
Carecen de un sistema elaborado de membranas
la percepción de la gravedad (Sack and Kiss, 1989;
internas (Carde, 1984; Miernyk, 1989). Algunos
Sack, 1997).
almacenan almidón (amiloplastos; Fig. 2.13),
otros almacenan proteínas (proteinoplastos),
Todos los plástidios se derivan inicialmente de
grasas (oleoplastos) o combinaciones de estos
proplastidios
productos. Los amiloplastos se clasifican como
simples o compuestos (Shannon, 1989). Los Los proplastidios son plastos pequeños e incoloros
amiloplastos simples, como los del tubérculo de que se encuentran en regiones indiferenciadas del
papa, contienen un solo grano de almidón, cuerpo de la planta, como los meristemas apicales
mientras que los amiloplastos compuestos de raíz y brote (Mullet, 1988). Los cigotos
E l P r o t o p l a s t o | 30
FIGURA 2.12
Leucoplastos agrupados alrededor del núcleo en las
células epidérmicas de una hoja de Zebrina. (× 620.)
FIGURA 2.14
División del cloroplasto en hoja de Beta vulgaris. Si el
proceso de división hubiera continuado, los dos
plástidos hijos se habrían separado en la estrecha
constricción o istmo. Se pueden ver tres peroxisomas a
la derecha de la constricción.
replicación del ADN del plastidio y la división de cristalinos compuestos de membranas tubulares
plastidios. (Gunning, 2001). Los plastos que contienen
La división del plastidio se inicia mediante una cuerpos prolamelares se llaman etioplastos (Kirk y
constricción en el centro del plastidio (Fig. 2.14). Tilney-Bassett, 1978). Los etioplastos se forman
Con el estrechamiento continuo de la en las células de las hojas de las plantas que
constricción, los dos plastidios hijos quedan crecen en la oscuridad. Durante el desarrollo
unidos por un istmo estrecho, que finalmente se posterior de los etioplastos a cloroplastos con la
rompe. Las membranas de la envoltura de los exposición a la luz, las membranas de los cuerpos
plástidios hijos se vuelven a sellar. El proceso de prolamelares se convierten en tilacoides. Se ha
constricción es causado por los anillos contráctiles demostrado que la síntesis de carotenoides es
denominados anillos divisores de plastidios, que necesaria para la formación de cuerpos
se distinguen con el microscopio electrónico como prolamelares en plántulas etioladas de
bandas densas en electrones. Hay dos anillos Arabidopsis (Park et al., 2002). En la naturaleza,
concéntricos que dividen el plastidio, un anillo los proplastidios en los embriones de algunas
exterior en la cara citosólica de la membrana semillas se desarrollan primero en etioplastos;
externa del plastidio y un anillo interno en la cara luego, al exponerse a la luz, los etioplastos se
estromal de la membrana interna del plastidio. convierten en cloroplastos. Los diversos tipos de
Antes de la aparición de los anillos que dividen el
plastidio, dos proteínas de tipo citoesquelético,
FtsZ1 y FtsZ2 –homólogos de la proteína FtsZ de
división celular bacteriana– se ensamblan en un
anillo en el sitio de la futura división en el estroma
dentro de la envoltura del plastidio. Se ha
sugerido que el anillo FtsZ determina la región de
división (Kuroiwa et al., 2002). El análisis
molecular de la división del cloroplasto indica que
el mecanismo de la división del plastidio ha
evolucionado a partir de la división celular
bacteriana (Osteryoung y Pyke, 1998; Osteryoung
y McAndrew, 2001; Miyagishima et al., 2001).
Si el desarrollo de un proplastido en una forma
más altamente diferenciada se detiene por la
ausencia de luz, puede formar uno o más cuerpos
prolamelares (Fig. 2.15), que son cuerpos casi
FIGURA 2.16
Ciclo de desarrollo de los plástidos, que comienza con
el desarrollo de un cloroplasto a partir de un
proplastido (A). Inicialmente, el proplastidio contiene
pocas membranas internas o ninguna. B – D, a medida
que el proplastidio se diferencia, las vesículas
aplanadas se desarrollan a partir de la membrana
interna de la envoltura del plastidio y finalmente se
alinean en grana y estroma de tilacoides. E, el sistema
tilacoidal del cloroplasto maduro parece discontinuo
con la envoltura. Los proplastidos F, G también
pueden convertirse en cromoplastos y leucoplastos. El
FIGURA 2.15 leucoplasto que se muestra aquí es un amiloplasto que
Cloroplasto etiolado con cuerpo prolamelar en una sintetiza almidón. Tenga en cuenta que los
célula foliar de caña de azúcar (Saccharum cromoplastos pueden formarse a partir de
officinarum). Los ribosomas son conspicuos en el proplástidos, cloroplastos o leucoplastos. Los distintos
plastidio. (Cortesía de W. M. Laetsch.) tipos de plastidios pueden cambiar de un tipo a otro
(flechas discontinuas). (De Raven et al., 2005.)
E l P r o t o p l a s t o | 32
plastidios son notables por la relativa facilidad con congregarse donde se requiere energía. En las
que pueden cambiar de un tipo a otro (Fig. 2.16). células en las que la membrana plasmática es muy
activa en el transporte de materiales dentro o
❙ MITOCONDRIA fuera de la célula, las mitocondrias a menudo se
Las mitocondrias, como los plastidios, están
limitadas por dos membranas (Figs. 2.17 y 2.18).
La membrana interna se enrosca hacia adentro en
numerosos pliegues conocidos como crestas, que
aumentan considerablemente el área de
superficie disponible para las enzimas y las
reacciones asociadas con ellas. Las mitocondrias
son generalmente más pequeñas que los
plastidios, miden aproximadamente medio FIGURA 2.17
micrómetro de diámetro y muestran una gran
Estructura tridimensional de una mitocondria. El
variación en longitud y forma.
interior de las dos membranas que delimitan la
Las mitocondrias son los sitios de respiración, un mitocondria se pliega hacia adentro, formando las
proceso que implica la liberación de energía de las crestas. Muchas de las enzimas y transportadores de
moléculas orgánicas y su conversión a moléculas electrones involucrados en la respiración están
de ATP (trifosfato de adenosina), la principal presentes en las crestas. (De Raven et al., 2005.)
fuente de energía inmediata para la célula
(Mackenzie y McIntosh, 1999; Møller, 2001;
Bowsher y Tobin, 2001). Dentro del
compartimento más interno, rodeando las
crestas, se encuentra la matriz, una solución
densa que contiene enzimas, coenzimas, agua,
fosfato y otras moléculas relacionadas con la
respiración. Mientras que la membrana externa es
bastante permeable a la mayoría de las moléculas
pequeñas, la interna es relativamente
impermeable, permitiendo el paso de solo ciertas
moléculas, como el piruvato y el ATP, mientras
previene el paso de otras. Algunas enzimas del
ciclo del ácido cítrico se encuentran en solución
en la matriz. Otras enzimas del ciclo del ácido
cítrico y los componentes de la cadena de
transporte electrónico están incorporados en las
superficies de las crestas. La mayoría de las células
vegetales contienen cientos de mitocondrias, y el
número de mitocondrias por célula está
relacionado con la demanda de ATP de la célula.
Las mitocondrias están en constante movimiento
y parecen moverse libremente en el flujo
citoplasma de una parte de la célula a otra;
también se fusionan y dividen por fisión binaria FIGURA 2.18
(Arimura et al., 2004), que involucran anillos
divisores que recuerdan a los anillos divisores de Mitocondrias. A, en una célula de hoja de tabaco
plastidios (Osteryoung, 2000). Se ha demostrado (Nicotiana tabacum). La envoltura consta de dos
membranas y las crestas están incrustadas en un
que el movimiento de las mitocondrias en células
estroma denso. B, mitocondria en una célula foliar de
cultivadas de tabaco (Nicotiana tabacum) implica espinaca (Spinacia oleracea), en un corte que revela
un sistema basado en actina-miosina (Van Gestel algunas hebras de ADN en el nucleoide. Detalle: cw,
et al., 2002). Las mitocondrias tienden a pared celular.
E l P r o t o p l a s t o | 33
FIGURA 2.19
Organelos en células foliares de remolacha azucarera (Beta vulgaris, A) y tabaco (Nicotiana tabacum, B). Las
membranas simples que encierran los peroxisomas pueden contrastarse con las envolturas de doble membrana de los
otros orgánulos. El peroxisoma en B contiene un cristal. Algunos ribosomas son perceptibles en el cloroplasto en A y
en la mitocondria en B. (Tomado de Esaú, 1977).
existencia de una vía mediada por vesículas desde ellos ocurre en las hojas verdes, donde
el retículo endoplasmático hasta los peroxisomas desempeña un papel importante en el
ha llevado a algunos trabajadores a especular que metabolismo del ácido glicólico, que se asocia con
estas organelas también pueden generarse de la fotorrespiración, un proceso que consume
novo (Kunau y Erdmann, 1998; Titorenko y oxígeno y libera dióxido de carbono. La
Rachubinski, 1998; Mullen et al., 2001), una fotorrespiración implica una interacción
opinión fuertemente desafiada por otros (Purdue cooperativa entre los peroxisomas, las
y Lazarow, 2001). Los peroxisomas se caracterizan mitocondrias y los cloroplastos; por lo tanto, estas
bioquímicamente por la presencia de al menos tres organelas comúnmente están estrechamente
una oxidasa y catalasa que produce peróxido de asociados espacialmente entre sí (Fig. 2.19A). La
hidrógeno para la eliminación del peróxido de función biológica de la fotorrespiración queda por
hidrógeno (Tolbert, 1980; Olsen, 1998). Como lo determinar (Taiz y Zeiger, 2002).
señalan Corpas et al. (2001), una propiedad El segundo tipo de peroxisoma se encuentra en el
importante de los peroxisomas es su "plasticidad endospermo o cotiledones de las semillas en
metabólica", ya que su contenido enzimático germinación, donde desempeña un papel esencial
puede variar según el organismo, el tipo de célula en la conversión de las grasas en carbohidratos
o el tipo de tejido y las condiciones ambientales. mediante una serie de reacciones conocidas como
Los peroxisomas realizan una amplia gama de el ciclo del glioxilato. Apropiadamente, estos
funciones metabólicas (Hu et al., 2002). peroxisomas también se llaman glioxisomas. Los
Se han estudiado ampliamente dos tipos muy dos tipos de peroxisoma son interconvertibles
diferentes de peroxisoma en plantas (Tolbert y (Kindl, 1992; Nishimura et al., 1993, 1998). Por
Essner, 1981; Trelease, 1984; Kindl, 1992). Uno de ejemplo, durante las primeras etapas de la
E l P r o t o p l a s t o | 35
FIGURA 2.21
Vacuola que contiene taninos en la célula foliar de la
planta mimosa (Mimosa pudica). El tanino denso en
FIGURA 2.20 electrones llena literalmente la vacuola central de
esta célula.
Célula de parénquima de una hoja de tabaco
vacuolas son tóxicos no solo para la planta en sí,
(Nicotiana tabacum), con su núcleo "suspendido" en
el medio de la vacuola por densas hebras de sino también para los patógenos, parásitos y/o
citoplasma. La sustancia granular densa en el núcleo herbívoros, y por lo tanto desempeñan un papel
es la cromatina. importante en la defensa de las plantas. Algunos
de los metabolitos secundarios almacenados en
metabolismo celular– como los azúcares y los
las vacuolas no son tóxicos, pero se convierten
ácidos orgánicos, se almacenan solo
por hidrólisis en derivados altamente tóxicos
temporalmente en la vacuola. En las hojas
como el cianuro, los aceites de mostaza y las
fotosintéticas de muchas especies, por ejemplo,
agliconas cuando se rompen las vacuolas (Matile,
gran parte del azúcar producido durante el día se
1982; Boller y Wiemken, 1986). Por lo tanto, la
almacena en las vacuolas de las células del
desintoxicación del citoplasma y el
mesófilo y luego se saca de las vacuolas durante la
almacenamiento de sustancias químicas
noche para exportarlas a otras partes de la planta.
defensivas pueden considerarse funciones
En las plantas CAM, el ácido málico se almacena
adicionales de las vacuolas.
en las vacuolas durante la noche y se libera de las
La vacuola es a menudo el sitio de deposición de
vacuolas y se descarboxila durante el día, y el CO2
pigmentos. Los colores azul, violeta, púrpura, rojo
se asimila por el ciclo de Calvin en los cloroplastos
oscuro y escarlata de las células vegetales
(Kluge et al., 1982; Smith, 1987). En las semillas,
generalmente son causados por un grupo de
las vacuolas son un sitio primario para el
pigmentos conocidos como antocianinas. Estos
almacenamiento de proteínas (Herman y Larkins,
pigmentos frecuentemente se limitan a las células
1999).
epidérmicas. A diferencia de la mayoría de los
Las vacuolas también secuestran del resto del
otros pigmentos de plantas (por ejemplo,
citoplasma metabolitos secundarios tóxicos, como
clorofilas, carotenoides), las antocianinas son
la nicotina, un alcaloide y los taninos, compuestos
fácilmente solubles en agua y se encuentran en
fenólicos (Fig. 2.21). Los metabolitos secundarios
solución en la vacuola. Son responsables de los
no desempeñan un papel aparente en el
colores rojo y azul de muchas frutas (uvas,
metabolismo primario de la planta. Tales
ciruelas, cerezas) y vegetales (rábanos, nabos,
sustancias pueden ser secuestradas en las
coles), y una gran cantidad de flores (geranios,
vacuolas permanentemente. Una gran parte de
delfinias, rosas, petunias, peonías) y,
los metabolitos secundarios acumulados en las
E l P r o t o p l a s t o | 37
presumiblemente, sirven para atraer animales repentinamente a zonas de pleno sol (manchas
para la polinización y dispersión de semillas. La solares) que pasan a través de aberturas
antocianina se ha relacionado con el secuestro de momentáneas en el dosel superior cuando las
molibdeno en vacuolas de capas de células hojas se agitan en la brisa (Pearcy, 1990).
periféricas de plántulas de Brassica (Hale et al., Como compartimentos líticos, las vacuolas están
2001). En un número restringido de familias de involucradas con la descomposición de las
plantas, otra clase de pigmentos solubles en agua, macromoléculas y el reciclaje de componentes
las betalainas que contienen nitrógeno, es dentro de la célula. Organelas completas, tales
responsable de algunos de los colores amarillo y como plastos senescentes y mitocondrias, pueden
rojo. Estas plantas, todas miembros del orden ser envueltos y posteriormente degradados por
Chenopodiales, carecen de antocianinas. El color vacuolas que contienen grandes cantidades de
rojo de las remolachas y las flores de la buganvilla enzimas hidrolíticas y oxidantes. La gran vacuola
se debe a la presencia de betacianinas (betalainas central puede secuestrar hidrolasas, que al
rojas). Las betalainas amarillas se llaman descomponerse el tonoplasto puede resultar en
betaxantinas (Piattelli, 1981). una autolisis completa del citoplasma, como
Las antocianinas también son responsables de los ocurre durante la muerte celular programada de
brillantes colores rojos de algunas hojas en otoño. elementos traqueales en diferenciación (Capítulo
Estos pigmentos se forman en respuesta al clima 10). Debido a esta actividad digestiva, las llamadas
frío y soleado, cuando las hojas dejan de producir vacuolas líticas son comparables en función a las
clorofila. A medida que la clorofila que está organelas conocidas como lisosomas en células
presente se desintegra, las antocianinas recién animales.
formadas se desenmascaran. En las hojas que no Durante mucho tiempo se ha considerado que las
forman pigmentos de antocianina, la nuevas vacuolas surgen de la dilatación de
descomposición de la clorofila en otoño puede regiones especializadas del RE liso o de vesículas
desenmascarar los pigmentos carotenoides más derivadas del aparato de Golgi. La mayoría de la
estables de amarillo a naranja que ya presentan evidencia apoya la formación de novo de vacuolas
los cloroplastos. La coloración otoñal más desde el RE (Robinson, 1985; Hörtensteiner et al.,
espectacular se desarrolla en los años en que 1992; Herman et al., 1994).
prevalece un clima fresco y claro en el otoño
(Kozlowski y Pallardy, 1997). ❙ RIBOSOMAS
¿Qué papel desempeñan las antocianinas
Los ribosomas son partículas pequeñas, de
encontradas en las hojas? En el cornejo de oso
aproximadamente 17 a 23 nanómetros de
rojo (Cornus stolonifera), las antocianinas forman
diámetro (Fig. 2.22), que consisten en proteínas y
en otoño una capa de pigmento en el estrato en
ARN (Davies y Larkins, 1980). Aunque el número
empalizada del mesófilo, disminuyendo la captura
de moléculas de proteína en los ribosomas excede
de luz por los cloroplastos antes de la caída de las
en gran medida el número de moléculas de ARN,
hojas. Se ha sugerido que este enmascaramiento
el ARN constituye aproximadamente el 60% de la
óptico de la clorofila por las antocianinas reduce
masa de un ribosoma. Son los sitios en los que los
el riesgo de daño foto-oxidativo a las células de la
aminoácidos se unen para formar proteínas y son
hoja a medida que envejecen, un daño que de
abundantes en el citoplasma de las células
otro modo podría reducir la eficiencia de la
metabólicamente activas (Lake, 1981). Cada
recuperación de nutrientes de las hojas
ribosoma consta de dos subunidades, una
senescentes (Feild et al., 2001). Además de
pequeña y otra grande, compuestas de moléculas
proteger las hojas del daño foto-oxidativo, la
de ARN y proteínas ribosómicas específicas. Los
evidencia indica que las antocianinas protegen
ribosomas aparecen tanto libremente en el citosol
contra la foto-inhibición (Havaux y Kloppstech,
como unidos al retículo endoplasmático y a la
2001; Lee, DW y Gould, 2002; Steyn et al., 2002),
superficie exterior de la envoltura nuclear. Son,
una disminución en la eficiencia fotosintética
con mucho, las estructuras celulares más
resultante del exceso de excitación al llegar al
numerosas y también se encuentran en núcleos,
centro de reacción del fotosistema II. La
plastidios y mitocondrias. Como se mencionó
foto-inhibición es común en las plantas del
anteriormente, los ribosomas de los plastidios y
sotobosque y ocurre cuando se exponen
E l P r o t o p l a s t o | 38
❙ REFERENCIAS
FIGURA 2.22
ADAMS, K. L., D. O. DALEY, Y.-L. QIU, J. WHELAN, and J.
Ribosomas. A, en la célula de la vaina del haz de una D. PALMER. 2000. Repeated, recent and diverse
hoja de maíz (Zea mays). La flecha apunta a un paquete transfers of a mitochondrial gene to the nucleus in
de filamentos de actina. B, un polisoma (polirribosoma) flowering plants. Nature 408, 354–357.
adherido a la superficie del retículo endoplásmico en ARIMURA, S.-I., A. HIRAI, and N. TSUTSUMI. 2001.
una célula de hoja de tabaco (Nicotiana tabacum). (B, Numerous and highly developed tubular projections
de Esaú, 1977.) from plastids observed in tobacco epidermal cells.
Plant Sci. 160, 449–454.
las mitocondrias son similares en tamaño a los de
ARIMURA, S.-I., J. YAMAMOTO, G. P. AIDA, M.
las bacterias.
NAKAZONO, and N. TSUTSUMI. 2004. Frequent fusion
Los ribosomas que participan activamente en la and fission of plant mitochondria with unequal
síntesis de proteínas se producen en grupos o nucleoid distribution. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101,
agregados llamados polisomas o polirribosomas 7805–7808.
(Fig. 2.22), unidos por las moléculas de ARN BACKERT, S., B. L. NIELSEN, and T. BÖRNER. 1997. The
mensajero que llevan la información genética del mystery of the rings: Structure and replication of
núcleo. Los aminoácidos a partir de los cuales se mitochondrial genomes from higher plants. Trends
sintetizan las proteínas se llevan a los polisomas Plant Sci. 2, 477–483.
mediante el ARN de transferencia ubicado en el BALK, J., S. K. CHEW, C. J. LEAVER, and P. F. MCCABE.
2003. The intermembrane space of plant
citosol. La síntesis de proteínas, conocida como
mitochondria contains a DNase activity that may be
traducción, consume más energía que cualquier
involved in programmed cell death. Plant J. 34, 573–
otro proceso biosintético. Esa energía es 583.
proporcionada por la hidrólisis del trifosfato de BASKIN, T. I. 2000. The cytoskeleton. In: Biochemistry
guanosina (GTP). and Molecular Biology of Plants, pp. 202–258, B. B.
La síntesis de polipéptidos (proteínas) codificados Buchanan, W. Gruissem, and R. L. Jones, eds.
por genes nucleares se inicia en polisomas American Society of Plant Physiologists, Rockville,
ubicados en el citosol y sigue una de las dos vías MD.
divergentes. (1) Aquellos polisomas involucrados BATTEY, N. H., N. C. JAMES, A. J. GREENLAND, and C.
en la síntesis de polipéptidos destinados al BROWNLEE. 1999. Exocytosis and endocytosis. Plant
Cell 11, 643–659.
retículo endoplasmático se asocian con el retículo
BOLLER, T., and A. WIEMKEN. 1986. Dynamics of
endoplasmático temprano en el proceso de
vacuolar compartmentation. Annu. Rev. Plant Physiol.
traducción. Los polipéptidos y sus polisomas 37, 137–164.
asociados se dirigen al retículo endoplasmático BÖLTER, B., and J. SOLL. 2001. Ion channels in the outer
mediante una señal de direccionamiento, o membranes of chloroplasts and mitochondria: Open
péptido señal, ubicado en el extremo amino de doors or regulated gates? EMBO J. 20, 935–940.
cada polipéptido. Los polipéptidos se transfieren a
E l P r o t o p l a s t o | 39
BONIOTTI, M. B., and M. E. GRIFFITH. 2002. “Cross- Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 557–
talk” between cell division cycle and development in 583.
plants. Plant Cell 14, 11–16. CUTLER, S., and D. EHRHARDT. 2000. Dead cells don’t
BOWSHER, C. G., and A. K. TOBIN. 2001. dance: Insights from live-cell imaging in plants. Curr.
Compartmentation of metabolism within Opin. Plant Biol. 3, 532–537.
mitochondria and plastids. J. Exp. Bot. 52, 513–527. D’AMATO, F. 1998. Chromosome endoreduplication in
BRAUN, H.-P., and U. K. SCHMITZ. 1999. The protein- plant tissue development and function. In: Plant Cell
import apparatus of plant mitochondria. Planta 209, Proliferation and Its Regulation in Growth and
267–274. Development, pp. 153–166, J. A. Bryant and D.
BRUCE, B. D. 2000. Chloroplast transit peptides: Chiatante, eds. Wiley, Chichester.
Structure, function and evolution. Trends Cell Biol. DAVIES, E., and B. A. LARKINS. 1980. Ribosomes. In: The
10, 440–447. Biochemistry of Plants, vol. 1, The Plant Cell, pp. 413–
CAMARA, B., J. BOUSQUET, C. CHENICLET, J.-P. CARDE, 435, N. E. Tolbert, ed. Academic Press, New York.
M. KUNTZ, J.-L. EVRARD, and J.-H. WEIL. 1989. DE BARY, A. 1879. Besprechung. K. Prantl. Lehrbuch der
Enzymology of isoprenoidbiosynthesis and expression Botanik für mittlere und höhere Lehranstalten. Bot.
of plastid and nuclear genes during chromoplast Ztg. 37, 221– 223.
differentiation in pepper fruits (Capsicum annuum). DELROT, S., R. ATANASSOVA, E. GOMÈS, and P.
In: Physiology, Biochemistry, and Genetics of COUTOS-THÉVENOT. 2001. Plasma membrane
Nongreen Plastids, pp. 141–156, C. D. Boyer, J. C. transporters: A machinery for uptake of organic
Shannon, and R. C. Hardison, eds. American Society solutes and stress resistance. Plant Sci. 161, 391–404.
of Plant Physiologists, Rockville, MD. DEN BOER, B. G. W., and J. A. H. MURRAY. 2000.
CAMARA, B., P. HUGUENEY, F. BOUVIER, M. KUNTZ, Triggering the cell cycle in plants. Trends Cell Biol. 10,
and R. MONÉGER. 1995. Biochemistry and molecular 245–250.
biology of chromoplast development. Int. Rev. Cytol. DEPAMPHILIS, C. W., and J. D. PALMER. 1989. Evolution
163, 175–247. and function of plastid DNA: A review with special
CARDE, J.-P. 1984. Leucoplasts: A distinct kind of reference to nonphotosynthetic plants. In:
organelles lacking typical 70S ribosomes and free Physiology, Biochemistry, and Genetics of Nongreen
thylakoids. Eur. J. Cell Biol. 34, 18–26. Plastids, pp. 182–202, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and
CHEUNG, A. Y., T. MCNELLIS, and B. PIEKOS. 1993. R. C. Hardison, eds. American Society of Plant
Maintenance of chloroplast components during Physiologists, Rockville, MD.
chromoplast differentiation in the tomato mutant DESAGHER, S., and J.-C. MARTINOU. 2000.
Green Flesh. Plant Physiol. 101, 1223–1229. Mitochondria as the central control point of
CHRISPEELS, M. J., N. M. CRAWFORD, and J. I. apoptosis. Trends Cell Biol. 10, 369–377.
SCHROEDER. 1999. Proteins for transport of water DINGWALL, C., and R. LASKEY. 1992. The nuclear
and mineral nutrients across the membranes of plant membrane. Science 258, 942–947.
cells. Plant Cell 11, 661–676. ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley,
CLINE, K., R. HENRY, C.-J. LI, and J.-G. YUAN. 1993. New York.
Multiple pathways for protein transport into or FEILD, T. S., D. W. LEE, and N. M. HOLBROOK. 2001.
across the thylakoid membrane. EMBO J. 12, 4105– Why leaves turn red in autumn. The role of
4114. CLOWES, F. A. L., and B. E. JUNIPER. 1968. Plant anthocyanins in senescing leaves of red-osier
Cells. Blackwell Scientific, Oxford. dogwood. Plant Physiol. 127, 566–574.
COLLINGS, D. A., J. D. I. HARPER, J. MARC, R. L. FERRI, K. F., and G. KROEMER. 2001. Mitochondria—
OVERALL, and R. T. MULLEN. 2002. Life in the fast The suicide organelles. BioEssays 23, 111–115.
lane: Actin-based motility of plant peroxisomes. Can. FINKEL, E. 2001. The mitochondrion: Is it central to
J. Bot. 80, 430–441. apoptosis? Science 292, 624–626. FLÜGGE, U.-I. 1990.
COOKE, T. J., and B. LU. 1992. The independence of cell Import of proteins into chloroplasts. J. Cell Sci. 96,
shape and overall form in multicellular algae and land 351–354.
plants: Cells do not act as building blocks for FRANKLIN, A. E., and W. Z. CANDE. 1999. Nuclear
constructing plant organs. Int. J. Plant Sci. 153, S7– organization and chromosome segregation. Plant Cell
S27. CORPAS, F. J., J. B. 11, 523–534.
BARROSO, and L. A. DEL RÍO. 2001. Peroxisomes as a FREDERICK, S. E., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB.
source of reactive oxygen species and nitric oxide 1975. Plant microbodies. Protoplasma 84, 1–29.
signal molecules in plant cells. Trends Plant Sci. 6, FRICKER, M. D., and K. J. OPARKA. 1999. Imaging
145–150. techniques in plant transport: Meeting review. J. Exp.
CUNNINGHAM, F. X., JR., and E. GANTT. 1998. Genes Bot. 50(suppl. 1), 1089– 1100.
and enzymes of carotenoid biosynthesis in plants.
E l P r o t o p l a s t o | 40
FULGOSI, H., and J. SOLL. 2001. A gateway to HAUPT, W., and R. SCHEUERLEIN. 1990. Chloroplast
chloroplasts— Protein translocation and beyond. J. movement. Plant Cell Environ. 13, 595–614.
Plant Physiol. 158, 273–284. HAVAUX, M., and K. KLOPPSTECH. 2001. The protective
GAIDAROV, I., F. SANTINI, R. A. WARREN, and J. H. functions of carotenoid and fl avonoid pigments
KEEN. 1999. Spatial control of coated-pit dynamics in against excess visible radiation at chilling
living cells. Nature Cell Biol. 1, 1–7. temperature investigated in Arabidopsis npq and tt
GANT, T. M., and K. L. WILSON. 1997. Nuclear mutants. Planta 213, 953–966.
assembly. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 13, 669–695. HAWES, C., C. M. SAINT-JORE, F. BRANDIZZI, H. ZHENG,
GERACE, L., and R. FOISNER. 1994. Integral membrane A. V. ANDREEVA, and P. BOEVINK. 2001. Cytoplasmic
proteins and dynamic organization of the nuclear illuminations: in planta targeting of fl uorescent
envelope. Trends Cell Biol. 4, 127–131. proteins to cellular organelles. Protoplasma 215, 77–
GIEGÉ, P., and A. BRENNICKE. 2001. From gene to 88.
protein in higher plant mitochondria. C. R. Acad. Sci., HEESE-PECK, A., and N. V. RAIKHEL. 1998. The nuclear
Paris, Sci. de la Vie 324, 209–217. pore complex. Plant Mol. Biol. 38, 145–162.
GOLDSCHMIDT, E. E. 1988. Regulatory aspects of HEMERLY, A. S., P. C. G. FERREIRA, M. VAN MONTAGU,
chlorochromoplast interconversions in senescing and D. INZÉ. 1999. Cell cycle control and plant
Citrus fruit peel. Isr. J. Bot. 37, 123–130. morphogenesis: Is there an essential link? BioEssays
GÖRLICH, D. 1997. Nuclear protein import. Curr. Opin. 21, 29–37.
Cell Biol. 9, 412–419. HEPLER, P. K., and B. E. S. GUNNING. 1998. Confocal fl
GÖRLICH, D., and I. W. MATTAJ. 1996. uorescence microscopy of plant cells. Protoplasma
Nucleocytoplasmic transport. Science 271, 1513– 201, 121–157.
1518. HERMAN, E. M., and B. A. LARKINS. 1999. Protein
GRAY, J. C. 1996. Biogenesis of chloroplasts in higher storage bodies and vacuoles. Plant Cell 11, 601–614.
plants. In: Membranes: Specialized Functions in HERMAN, E. M., X. LI, R. T. SU, P. LARSEN, H.-T. HSU,
Plants, pp. 441–458, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. and H. SZE. 1994. Vacuolar-type H+-ATPases are
J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. associated with the endoplasmic reticulum and
GRAY, J. C., J. A. SULLIVAN, J. M. HIBBERD, and M. R. provacuoles of root tip cells. Plant Physiol. 106,
HANSEN. 2001. Stromules: Mobile protrusions and 1313–1324.
interconnections between plastids. Plant Biol. 3, 223– HICKS, G. R., and N. V. RAIKHEL. 1995. Protein import
233. into the nucleus: An integrated view. Annu. Rev. Cell
GRAY, M. W. 1989. Origin and evolution of Dev. Biol. 11, 155–188.
mitochondrial DNA. Annu. Rev. Cell Biol. 5, 25–50. HOLTZMAN, E. 1992. Intracellular targeting and sorting.
GRAY, M. W. 2000. Mitochondrial genes on the move. BioScience 42, 608–620.
Nature 408, 302–305. HÖRTENSTEINER, S., E. MARTINOIA, and N. AMRHEIN.
GRÖNEGRESS, P. 1971. The greening of chromoplasts in 1992. Reappearance of hydrolytic activities and
Daucus carota L. Planta 98, 274–278. tonoplast proteins in the regenerated vacuole of
GUNNING, B. E. S. 2001. Membrane geometry of evacuolated protoplasts. Planta 187, 113–121.
“open” prolamellar bodies. Protoplasma 215, 4–15. HU, J., M. AGUIRRE, C. PETO, J. ALONSO, J. ECKER, and
GUNNING, B. E. S., and M. SAMMUT. 1990. J. CHORY. 2002. A role for peroxisomes in
Rearrangements of microtubules involved in photomorphogenesis and development of
establishing cell division planes start immediately Arabidopsis. Science 297, 405–409.
after DNA synthesis and are completed just before HUNTLEY, R. P., and J. A. H. MURRAY. 1999. The plant
mitosis. Plant Cell 2, 1273–1282. cell cycle. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 440–446.
HAGEMANN, R. 1960. Die Plastidenentwicklung in IVANOVA, M., and T. L. ROST. 1998. Cytokinins and the
TomatenKotyledonen. Biol. Zentralbl. 79, 393–411. plant cell cycle: Problems and pitfalls of proving their
HALE, K. L., S. P. MCGRATH, E. LOMBI, S. M. STACK, N. function. In: Plant Cell Proliferation and Its Regulation
TERRY, I. J. PICKERING, G. N. GEORGE, and E. A. H. in Growth and Development, pp. 45–57, J. A. Bryant
PILON-SMITS. 2001. Molybdenum sequestration in and D. Chiatante, eds. Wiley, New York.
Brassica species. A role for anthocyanins? Plant JACOBSON, K., E. D. SHEETS, and R. SIMSON. 1995.
Physiol. 126, 1391–1402. Revisiting the fl uid mosaic model of membranes.
HANSMANN, P., R. JUNKER, H. SAUTER, and P. SITTE. Science 268, 1441–1442.
1987. Chromoplast development in daffodil coronae JACQMARD, A., C. HOUSSA, and G. BERNIER. 1994.
during anthesis. J. Plant Physiol. 131, 133–143. Regulation of the cell cycle by cytokinins. In:
HANSTEIN, J. 1880. Einige Züge aus der Biologie des Cytokinins: Chemistry, Activity, and Function, pp.
Protoplasmas. Botanische Abhandlungen aus dem 197–215, D. W. S. Mok and M. C. Mok, eds. CRC
Gebiet der Morphologie und Physiologie, Band 4, Press, Boca Raton, FL.
Heft 2. Marcus, Bonn.
E l P r o t o p l a s t o | 41
JAVOT, H., and C. MAUREL. 2002. The role of through connections between higher plant plastids.
aquaporins in root water uptake. Ann. Bot. 90, 301– Science 276, 2039– 2042.
313. KONDOROSI, E., F. ROUDIER, and E. GENDREAU. 2000.
JEDD, G., and N.-H. CHUA. 2002. Visualization of Plant cellsize control: Growing by ploidy? Curr. Opin.
peroxisomes in living plant cells reveals acto-myosin- Plant Biol. 3, 488–492.
dependent cytoplasmic streaming and peroxisome KOST, B., and N.-H. CHUA. 2002. The plant
budding. Plant Cell Physiol. 43, 384–392. cytoskeleton: Vacuoles and cell walls make the
JOHNSON, T. L., and L. J. OLSEN. 2001. Building new difference. Cell 108, 9–12.
models for peroxisome biogenesis. Plant Physiol. 127, KOZLOWSKI, T. T., and S. G. PALLARDY. 1997.
731–739. Physiology of Woody Plants, 2nd ed. Academic Press,
JONES, A. 2000. Does the plant mitochondrion San Diego.
integrate cellular stress and regulate programmed KUNAU, W.-H., and R. ERDMANN. 1998. Peroxisome
cell death? Trends Plant Sci. 5, 225–230. biogenesis: Back to the endoplasmic reticulum? Curr.
JUKES, T. H., and S. OSAWA. 1990. The genetic code in Biol. 8, R299–R302.
mitochondria and chloroplasts. Experientia 46, 1117– KUNTZ, M., J.-L. EVRARD, A. D’HARLINGUE, J.-H. WEIL,
1126. and B. CAMARA. 1989. Expression of plastid and
KAGAWA, T., and M. WADA. 2000. Blue light-induced nuclear genes during chromoplast differentiation in
chloroplast relocation in Arabidopsis thaliana as bell pepper (Capsicum annuum) and sunfl ower
analyzed by microbeam irradiation. Plant Cell Physiol. (Helianthus annuus). Mol. Gen. Genet. 216, 156–163.
41, 84–93. KUROIWA, H., T. MORI, M. TAKAHARA, S.-Y.
KAGAWA, T., and M. WADA. 2002. Blue light-induced MIYAGISHIMA, and T. KUROIWA. 2002. Chloroplast
chloroplast relocation. Plant Cell Physiol. 43, 367– division machinery as revealed by immunofl
371. uorescence and electron microscopy. Planta 215,
KAPLAN, D. R. 1992. The relationship of cells to 185–190.
organisms in plants: Problem and implications of an KWOK, E. Y., and M. R. HANSON. 2004. Stromules and
organismal perspective. Int. J. Plant Sci. 153, S28–S37. the dynamic nature of plastid morphology. J. Microsc.
KAPLAN, D. R., and W. HAGEMANN. 1991. The 214, 124–137.
relationship of cell and organism in vascular plants. LAKE, J. A. 1981. The ribosome. Sci. Am. 245 (August),
BioScience 41, 693–703. 84–97.
KEEGSTRA, K., and K. CLINE. 1999. Protein import and LAM, E., D. PONTIER, and O. DEL POZO. 1999. Die and
routing systems of chloroplasts. Plant Cell 11, 557– let live— Programmed cell death in plants. Curr.
570. Opin. Plant Biol. 2, 502–507.
KINDL, H. 1992. Plant peroxisomes: Recent studies on LARDY, H. A. 1965. On the direction of pyridine
function and biosynthesis. Cell Biochem. Funct. 10, nucleotide oxidation-reduction reactions in
153–158. gluconeogenesis and lipogenesis. In: Control of
KIRK, J. T. O., and R. A. E. TILNEY-BASSETT. 1978. The Energy Metabolism, pp. 245–248, B. Chance, R. W.
Plastids. Their Chemistry, Structure, Growth, and Estabrook, and J. R. Williamson, eds. Academic Press,
Inheritance, rev. 2nd ed. Elsevier/North-Holland New York.
Biomedical Press, Amsterdam. LARKINS, B. A., B. P. DILKES, R. A. DANTE, C. M.
KJELLBOM, P., C. LARSSON, I. JOHANSSON, M. COELHO, Y.-M. WOO, and Y. LIU. 2001. Investigating
KARLSSON, and U. JOHANSON. 1999. Aquaporins and the hows and whys of DNA endoreduplication. J. Exp.
water homeostasis in plants. Trends Plant Sci. 4, 308– Bot. 52, 183–192.
314. LEAVER, C. J., and M. W. GRAY. 1982. Mitochondrial
KLUGE, M., A. FISCHER, and I. C. BUCHANAN-BOLLIG. genome organization and expression in higher plants.
1982. Metabolic control of CAM. In: Crassulacean Annu. Rev. Plant Physiol. 33, 373–402.
Acid Metabolism, pp. 31–50, I. P. Ting and M. Gibbs, LEE, D. W., and K. S. GOULD. 2002. Why leaves turn
eds. American Society of Plant Physiologists, red. Am. Sci. 90, 524–531.
Rockville, MD. LEE, J.-Y., B.-C. YOO, and W. J. LUCAS. 2000. Parallels
KNOTH, R., P. HANSMANN, and P. SITTE. 1986. between nuclear-pore and plasmodesmal traffi cking
Chromoplasts of Palisota barteri, and the molecular of information molecules. Planta 210, 177–187.
structure of chromoplast tubules. Planta 168, 167– LEONARD, R. T., and T. K. HODGES. 1980. The plasma
174. membrane. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, The
KÖHLER, R. H., and M. R. HANSON. 2000. Plastid Plant Cell, pp. 163–182, N. E. Tolbert, ed. Academic
tubules of higher plants are tissue-specifi c and Press, New York.
developmentally regulated. J. Cell Sci. 113, 81–89. LIAN, H.-L., X. YU, Q. YE, X.-S. DING, Y. KITAGAWA, S.-S.
KÖHLER, R. H., J. CAO, W. R. ZIPFEL, W. W. WEBB, and KWAK, W.-A. SU, and Z.-C. TANG. 2004. The role of
M. R. HANSON. 1997. Exchange of protein molecules
E l P r o t o p l a s t o | 42
aquaporin RWC3 in drought avoidance in rice. Plant MATILE, P. 1982. Vacuoles come of age. Physiol. Vég.
Cell Physiol. 45, 481–489. 20, 303–310.
LJUBEŠIC ´, N., M. WRISCHER, and Z. DEVIDÉ. 1996. MCFADDEN, G. I. 1999. Endosymbiosis and evolution of
Chromoplast structures in Thunbergia fl owers. the plant cell. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 513–519.
Protoplasma 193, 174–180. MIERNYK, J. 1989. Leucoplast isolation. In: Physiology,
LOGAN, H., M. BASSET, A.-A. VÉRY, and H. SENTENAC. Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp.
1997. Plasma membrane transport systems in higher 15–23, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison,
plants: From black boxes to molecular physiology. eds. American Society of Plant Physiologists,
Physiol. Plant. 100, 1–15. Rockville, MD.
LUCAS, W. J., B. DING, and C. VAN DER SCHOOT. 1993. MILLER, E. A., and M. A. ANDERSON. 1999. Uncoating
Plasmodesmata and the supracellular nature of the mechanisms of vacuolar protein transport.
plants. New Phytol. 125, 435–476. Trends Plant Sci. 4, 46–48.
MACKENZIE, S., and L. MCINTOSH. 1999. Higher plant MIRONOV, V., L. DE VEYLDER, M. VAN MONTAGU, and
mitochondria. Plant Cell 11, 571–586. MADIGAN, M. D. INZÉ. 1999. Cyclin-dependent kinases and cell
T., J. M. MARTINKO, and J. PARKER. 2003. Brock division in plants— The nexus. Plant Cell 11, 509–521.
Biology of Microorganisms, 10th ed. Pearson MIYAGISHIMA, S.-Y., M. TAKAHARA, T. MORI, H.
Education, Upper Saddle River, NJ. KUROIWA, T. HIGASHIYAMA, and T. KUROIWA. 2001.
MAESHIMA, M. 2001. Tonoplast transporters: Plastid division is driven by a complex mechanism
organization and function. Annu. Rev. Plant Physiol. that involves differential transition of the bacterial
Plant Mol. Biol. 52, 469–497. and eukaryotic division rings. Plant Cell 13, 2257–
MANO, S., C. NAKAMORI, M. HAYASHI, A. KATO, M. 2268.
KONDO, and M. NISHIMURA. 2002. Distribution and MOHR, W. P. 1979. Pigment bodies in fruits of crimson
characterization of peroxisomes in Arabidopsis by and high pigment lines of tomatoes. Ann. Bot. 44,
visualization with GFP: Dynamic morphology and 427–434.
actin-dependent movement. Plant Cell Physiol. 43, MØLLER, I. M. 2001. Plant mitochondria and oxidative
331–341. stress: Electron transport, NADPH turnover, and
MARANO, M. R., and N. CARRILLO. 1991. Chromoplast metabolism of reactive oxygen species. Annu. Rev.
formation during tomato fruit ripening. No evidence Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 561–591.
for plastid DNA methylation. Plant Mol. Biol. 16, 11– MULLEN, R. T., C. R. FLYNN, and R. N. TRELEASE. 2001.
19. How are peroxisomes formed? The role of the
MARANO, M. R., and N. CARRILLO. 1992. Constitutive endoplasmic reticulum and peroxins. Trends Plant
transcription and stable RNA accumulation in plastids Sci. 6, 256–261.
during the conversion of chloroplasts to MULLET, J. E. 1988. Chloroplast development and gene
chromoplasts in ripening tomato fruits. Plant Physiol. expression. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.
100, 1103–1113. 39, 475–502.
MARIENFELD, J., M. UNSELD, and A. BRENNICKE. 1999. NAKAMURA, K., and K. MATSUOKA. 1993. Protein
The mitochondrial genome of Arabidopsis is targeting to the vacuole in plant cells. Plant Physiol.
composed of both native and immigrant information. 101, 1–5.
Trends Plant Sci. 4, 495–502. NAKAMURA, S., T. IKEHARA, H. UCHIDA, T. SUZUKI, T.
MARTÍN, M., S. MORENO DÍAZ DE LA ESPINA, L. F. SODMERGEN. 1992. Fluorescence microscopy of
JIMÉNEZ-GARCÍA, M. E. FERNÁNDEZ-GÓMEZ, and F. J. plastid nucleoids and a survey of nuclease C in higher
MEDINA. 1992. Further investigations on the plants with respect to mode of plastid inheritance.
functional role of two nuclear bodies in onion cells. Protoplasma 169, 68–74.
Protoplasma 167, 175–182. NAKAZONO, M., and A. HIRAI. 1993. Identifi cation of
MARTIN, W. 1999. A briefl y argued case that the entire set of transferred chloroplast DNA
mitochondria and plastids are descendants of sequences in the mitochondrial genome of rice. Mol.
endosymbionts, but that the nuclear compartment is Gen. Genet. 236, 341–346.
not. Proc. R. Soc. Lond. B 266, 1387–1395. NISHIMURA, M., Y. TAKEUCHI, L. DE BELLIS, and I.
MARTINOIA, E. 1992. Transport processes in vacuoles HARANISHIMURA. 1993. Leaf peroxisomes are
of higher plants. Bot. Acta 105, 232–245. directly transformed to glyoxysomes during
MARTY, F. 1999. Plant vacuoles. Plant Cell 11, 587–599. senescence of pumpkin cotyledons. Protoplasma 175,
MATHUR, J., N. MATHUR, and M. HÜLSKAMP. 2002. 131–137.
Simultaneous visualization of peroxisomes and NISHIMURA, M., M. HAYASHI, K. TORIYAMA, A. KATO,
cytoskeletal elements reveals actin and not S. MANO, K. YAMAGUCHI, M. KONDO, and H.
microtubule-based peroxisomal motility in plants. HAYASHI. 1998. Microbody defective mutants of
Plant Physiol. 128, 1031–1045. Arabidopsis. J. Plant Res. 111, 329–332.
E l P r o t o p l a s t o | 43
NIYOGI, K. K. 2000. Safety valves for photosynthesis. RATAJCZAK, R., G. HINZ, and D. G. ROBINSON. 1999.
Curr. Opin. Plant Biol. 3, 455–460. Localization of pyrophosphatase in membranes of
NUGENT, J. M., and J. D. PALMER. 1988. Location, caulifl ower infl orescence cells. Planta 208, 205–211.
identity, amount and serial entry of chloroplast DNA RAVEN, P. R., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 1992.
sequences in crucifer mitochondrial DNAs. Curr. Biology of Plants, 5th ed. Worth, New York.
Genet. 14, 501–509. RAVEN, P. R., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005.
OLSEN, L. J. 1998. The surprising complexity of Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York.
peroxisome biogenesis. Plant Mol. Biol. 38, 163–189. REICHELT, S., and J. KENDRICK-JONES. 2000. Myosins.
OROSS, J. W., and J. V. POSSINGHAM. 1989. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple Plant
Ultrastructural features of the constricted region of Cell Functions, pp. 29–44, C. J. Staiger, F. Baluška, D.
dividing plastids. Protoplasma 150, 131–138. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer Academic,
OSTERYOUNG, K. W. 2000. Organelle fi ssion. Crossing Dordrecht.
the evolutionary divide. Plant Physiol. 123, 1213– REUMANN, S., and K. KEEGSTRA. 1999. The
1216. endosymbiotic origin of the protein import machinery
OSTERYOUNG, K. W., and R. S. MCANDREW. 2001. The of chloroplastic envelope membranes. Trends Plant
plastid division machine. Annu. Rev. Plant Physiol. Sci. 4, 302–307.
Plant Mol. Biol. 52, 315–333. REUZEAU, C., J. G. MCNALLY, and B. G. PICKARD. 1997.
OSTERYOUNG, K. W., and K. A. PYKE. 1998. Plastid The endomembrane sheath: A key structure for
division: Evidence for a prokaryotically derived understanding the plant cell? Protoplasma 200, 1–9.
mechanism. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 475–479. ROBERTSON, J. D. 1962. The membrane of the living
PALMER, J. D., and C. F. DELWICHE. 1998. The origin cell. Sci. Am. 206 (April), 64–72.
and evolution of plastids and their genomes. In: ROBINSON, D. G. 1985. Plant membranes. Endo- and
Molecular Systematics of Plants. II. DNA Sequencing, plasma membranes of plant cells. Wiley, New York.
pp. 375–409, D. E. Soltis, P. S. Soltis, and J. J. Doyle, ROBINSON, D. G., and H. DEPTA. 1988. Coated vesicles.
eds. Kluwer Academic, Norwell, MA. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 39, 53–99.
PALMGREN, M. G. 2001. Plant plasma membrane H+- RODERMEL, S. 2001. Pathways of plastid-to-nucleus
ATPases: Powerhouses for nutrient uptake. Annu. signaling. Trends Plant Sci. 6, 471–478.
Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 52, 817–845. ROSE, A., S. PATEL, and I. MEIER. 2004. The plant
PARIS, N., C. M. STANLEY, R. L. JONES, and J. C. nuclear envelope. Planta 218, 327–336.
ROGERS. 1996. Plant cells contain two functionally RUJAN, T., and W. MARTIN. 2001. How many genes in
distinct vacuolar compartments. Cell 85, 563–572. Arabidopsis come from cyanobacteria? An estimate
PARK, H., S. S. KREUNEN, A. J. CUTTRISS, D. from 386 protein phylogenies. Trends Genet. 17,
DELLAPENNA, and B. J. POGSON. 2002. Identifi cation 113–120.
of the carotenoid isomerase provides insight into SACK, F. D. 1997. Plastids and gravitropic sensing.
carotenoid biosynthesis, prolamellar body formation, Planta 203 (suppl. 1), S63–S68.
and photomorphogenesis. Plant Cell 14, 321–332. SACK, F. D., and J. Z. KISS. 1989. Plastids and gravity
PEARCY, R. W. 1990. Sunfl ecks and photosynthesis in perception. In: Physiology, Biochemistry, and
plant canopies. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Genetics of Nongreen Plastids, pp. 171–181, C. D.
Biol. 41, 421–453. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, eds.
PIATTELLI, M. 1981. The betalains: Structure, American Society of Plant Physiologists, Rockville,
biosynthesis, and chemical taxonomy. In: The MD.
Biochemistry of Plants, vol. 7, Secondary Plant SCHÄFFNER, A. R. 1998. Aquaporin function, structure,
Products, pp. 557–575, E. E. Conn, ed. Academic and expression: Are there more surprises to surface
Press, New York. in water relations? Planta 204, 131–139.
POSSINGHAM, J. V., and M. E. LAWRENCE. 1983. SCHEER, U., M. THIRY, and G. GOESSENS. 1993.
Controls to plastid division. Int. Rev. Cytol. 84, 1–56. Structure, function and assembly of the nucleolus.
POTUSCHAK, T., and P. DOERNER. 2001. Cell cycle Trends Cell Biol. 3, 236–241.
controls: Genome-wide analysis in Arabidopsis. Curr. SCHLEIDEN, M. J. 1838. Beiträge zur Phytogenesis.
Opin. Plant Biol. 4, 501–506. Arch. Anat. Physiol. Wiss. Med. (Müller’s Arch.) 5,
PRICE, H. J. 1988. DNA content variation among higher 137–176.
plants. Ann. Mo. Bot. Gard. 75, 1248–1257. SCHUSTER, W., and A. BRENNICKE. 1987. Plastid,
PURDUE, P. E., and P. B. LAZAROW. 2001. Peroxisome nuclear and reverse transcriptase sequences in the
biogenesis. Annu. Rev. Cell Dev. Biol. 17, 701–752. mitochondrial genome of Oenothera: Is genetic
PYKE, K. A., and C. A. HOWELLS. 2002. Plastid and information transferred between organelles via RNA?
stromule morphogenesis in tomato. Ann. Bot. 90, EMBO J. 6, 2857–2863.
559–566. SCHWANN, TH. 1839. Mikroskopische Untersuchungen
über die Übereinstimmung in der Struktur und dem
E l P r o t o p l a s t o | 44
Wachstum der Thiere und Pfl anzen. Wilhelm TALCOTT, B., and M. S. MOORE. 1999. Getting across
Engelmann, Leipzig. the nuclear pore complex. Trends Cell Biol. 9, 312–
SEUFFERHELD, M., M. C. F. VIEIRA, F. A. RUIZ, C. O. 318.
RODRIGUES, S. N. J. MORENO, and R. DOCAMPO. THEG, S. M., and S. V. SCOTT. 1993. Protein import into
2003. Identifi cation of organelles in bacteria similar chloroplasts. Trends Cell Biol. 3, 186–190.
to acidocalcisomes of unicellular eukaryotes. J. Biol. TITORENKO, V. I., and R. A. RACHUBINSKI. 1998. The
Chem. 278, 29971–29978. endoplasmic reticulum plays an essential role in
SHANNON, J. C. 1989. Aqueous and nonaqueous peroxisome biogenesis. Trends Biochem. Sci. 23, 231–
methods for amyloplast isolation. In: Physiology, 233.
Biochemistry, and Genetics of Nongreen Plastids, pp. TOLBERT, N. E. 1980. Microbodies—Peroxisomes and
37–48, C. D. Boyer, J. C. Shannon, and R. C. Hardison, glyoxysomes. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1,
eds. American Society of Plant Physiologists, The Plant Cell, pp. 359–388, N. E. Tolbert, ed.
Rockville, MD. Academic Press, New York.
SIEFRITZ, F., B. OTTO, G. P. BIENERT, A. VAN DER KROL, TOLBERT, N. E., and E. ESSNER. 1981. Microbodies:
and R. KALDENHOFF. 2004. The plasma membrane Peroxisomes and glyoxysomes. J. Cell Biol. 91 (suppl.
aquaporin NtAQP1 is a key component of the leaf 3), 271s–283s.
unfolding mechanism in tobacco. Plant J. 37, 147– TOURNAIRE-ROUX, C., M. SUTKA, H. JAVOT, E. GOUT, P.
155. GERBEAU, D.-T. LUU, R. BLIGNY, and C. MAUREL.
SINGER, S. J., and G. L. NICOLSON. 1972. The fl uid 2003. Cytosolic pH regulates root water transport
mosaic model of the structure of cell membranes. during anoxic stress through gating of aquaporins.
Science 175, 720–731. Nature 425, 393–397.
SITTE, P. 1992. A modern concept of the “cell theory.” TRELEASE, R. N. 1984. Biogenesis of glyoxysomes.
A perspective on competing hypotheses of structure. Annu. Rev. Plant Physiol. 35, 321–347.
Int. J. Plant Sci. 153, S1–S6. TROJAN, A., and H. GABRYS ´. 1996. Chloroplast
SITTE, P., H. FALK, and B. LIEDVOGEL. 1980. distribution in Arabidopsis thaliana (L.) depends on
Chromoplasts. In: Pigments in Plants, 2nd ed., pp. light conditions during growth. Plant Physiol. 111,
117–148, F.-C. Czygan, ed. Gustav Fischer Verlag, 419–425.
Stuttgart. TSE, Y. C., B. MO, S. HILLMER, M. ZHAO, S. W. LO, D. G.
SMEEKENS, S., P. WEISBEEK, and C. ROBINSON. 1990. ROBINSON, and L. JIANG. 2004. Identifi cation of
Protein transport into and within chloroplasts. Trends multivesicular bodies as prevacuolar compartments
Biochem. Sci. 15, 73–76. in Nicotiana tabacum BY-2 cells. Plant Cell 16, 672–
SMITH, J. A. 1987. Vacuolar accumulation of organic 693.
acids and their anions in CAM plants. In: Plant VAN GESTEL, K., R. H. KÖHLER, and J.-P. VERBELEN.
Vacuoles: Their Importance in Solute 2002. Plant mitochondria move on F-actin, but their
Compartmentation in Cells and Their Applications in positioning in the cortical cytoplasm depends on both
Plant Biotechnology, pp. 79–87, B. Marin, ed. Plenum F-actin and microtubules. J. Exp. Bot. 53, 659–667.
Press, New York. VIRCHOW, R. 1858. Die Cellularpathologie in ihrer
STALS, H., and D. INZÉ. 2001. When plant cells decide Begründung auf physiologische und pathologische
to divide. Trends Plant Sci. 6, 359–364. Gewebelehre. A. Hirschwald, Berlin.
STEYN, W. J., S. J. E. WAND, D. M. HOLCROFT, and G. VISHNEVETSKY, M., M. OVADIS, and A. VAINSTEIN.
JACOBS. 2002. Anthocyanins in vegetative tissues: A 1999. Carotenoid sequestration in plants: The role of
proposed unifi ed function in photoprotection. New carotenoid-associated proteins. Trends Plant Sci. 4,
Phytol. 155, 349–361. 232–235.
STOEBE, B., and U.-G. MAIER. 2002. One, two, three: WATERS, M. T., R. G. FRAY, and K. A. PYKE. 2004.
Nature’s tool box for building plastids. Protoplasma Stromule formation is dependent upon plastid size,
219, 123–130. plastid differentiation status and the density of
STRANGE, C. 1992. Cell cycle advances. BioScience 42, plastids within the cell. Plant J. 39, 655–667.
252–256. WERGIN, W. P., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB.
SUGIURA, M. 1989. The chloroplast chromosomes in 1970. Fine structural investigation of nuclear
land plants. Annu. Rev. Cell Biol. 5, 51–70. inclusions in plants. J. Ultrastruct. Res. 30, 533–557.
SZE, H., X. LI, and M. G. PALMGREN. 1999. Energization WIEBE, H. H. 1978. The signifi cance of plant vacuoles.
of plant cell membranes by H+-pumping ATPases: BioScience 28, 327–331.
Regulation and biosynthesis. Plant Cell 11, 677–690. WILLIAMS, W. E., H. L. GORTON, and S. M. WITIAK.
TAIZ, L., and E. ZEIGER. 2002. Plant Physiology, 3rd ed. 2003. Chloroplast movements in the fi eld. Plant Cell
Sinauer Associates, Sunderland, MA. Environ. 26, 2005–2014.
WINK, M. 1993. The plant vacuole: A multifunctional
compartment. J. Exp. Bot. 44 (suppl.), 231–246.
E l P r o t o p l a s t o | 45
46
E l P r o t o p l a s t o I I | 47
FIGURA 3.1
Representación esquemática del sistema de endomembranas, que incluye todas las membranas excepto las
mitocondriales, plastidiales y peroxisomales. Este dibujo muestra 16 tipos de dominios del retículo endoplásmico (RE).
Tenga en cuenta la vía secretora que se muestra aquí, que involucra el retículo endoplásmico, la pila de Golgi y la red
trans-Golgi (TGN). Otros detalles: TV, vesícula de transporte; SV, vesícula secretora. (De Staehelin, 1997. © Blackwell
Publishing.)
FIGURA 3.2
Retículo endoplásmico (RE) visto en el perfil en células de hojas de tabaco (Nicotiana tabacum, A) y remolacha
azucarera (Beta vulgaris, B). El RE se asocia con numerosos ribosomas (RE rugoso) en A, con menos en B. El RE en gran
parte liso en B está conectado a los núcleos densos en electrones (desmotúbulos) de los plasmodesmos (visto solo en
parte). La membrana plasmática recubre los canales plasmodesmáticos. Note la apariencia de tres capas del
tonoplasto y la membrana plasmática en B. (De Esaú, 1977).
FIGURA 3.3
Cuatro micrografías de luz confocal de barrido de las membranas corticales RE de células BY-2 de tabaco. Las células
se cultivaron y se obtuvieron imágenes en cultivo en suspensión en presencia de 10 µg de rodamina 123 por ml. Estas
micrografías, tomadas a intervalos de 1 minuto, ilustran los cambios que se han producido en la organización del RE
durante este período de tiempo. (De Hepler y Gunning, 1998.)
3.1). Cada complejo Golgi-RTG está integrado y
rodeado por una zona libre de ribosomas llamada
matriz de Golgi.
A diferencia del Golgi centralizado de células de
mamíferos, el aparato de Golgi de células
vegetales consiste en muchas pilas separadas que
permanecen funcionalmente activas durante la
mitosis y la citocinesis (Andreeva et al., 1998;
Dupree y Sherrier, 1998). En células vivas, se
pueden observar pilas marcadas con la proteína
verde fluorescente a lo largo de paquetes de
actina que coinciden precisamente con la
arquitectura de la red del RE (Boevink et al.,
1998). Se ha observado que las pilas se someten a
movimientos de parada y marcha, que oscilan
rápidamente entre el movimiento dirigido y la
"ondulación" aleatoria. Nebenführ et al. (1999)
han postulado que el movimiento de detención y
avance de los complejos Golgi-RTG está regulado
por las "señales de detención" producidas por los
sitios de exportación del RE y los dominios de la
pared celular que se expanden localmente para
optimizar el tránsito del RE al Golgi y del Golgi a la
pared celular. Durante la mitosis y la citocinesis,
las pilas del Golgi se redistribuyen a lugares
específicos a medida que se detiene el flujo
citoplasmático (Capítulo 4; Nebenführ et al., FIGURA 3.4
2000). Justo antes de la mitosis, el número de Cuerpos de Golgi de una hoja de tabaco (Nicotiana
pilas del Golgi se duplica por fisión cisternal, que tabacum). A, cuerpo de Golgi en perfil con la cara
tiene lugar en una dirección cis- a trans- (Garcia- transversal fenestrada hacia la pared celular. B, el
Herdugo et al., 1988). cuerpo de Golgi se ve desde su cara trans fenestrada.
En la mayoría de las células vegetales, el aparato Algunas de las vesículas que van a ser secuestradas
de Golgi cumple dos funciones principales: la están recubiertas. Detalle: er, retículo endoplásmico.
síntesis de polisacáridos de la pared celular no (De Esaú, 1977.)
celulósica (hemicelulosas y pectinas; Capítulo 4) y
E l P r o t o p l a s t o I I | 50
la glicosilación de proteínas. La evidencia obtenida intactos a las vacuolas sin la participación del
mediante el uso de anticuerpos policlonales indica Golgi (Levanony et al., 1992). En el maíz, el sorgo y
que se producen diferentes pasos en la síntesis de el arroz, los cuerpos proteicos formados de
polisacáridos en diferentes cisternas del cuerpo manera similar permanecen dentro del RE y están
de Golgi (Moore et al., 1991; Zhang y Staehelin, limitados por membranas del RE (Vitale et al.,
1992; Driouich et al., 1993). Los diferentes 1993).
polisacáridos se empaquetan en vesículas El suministro de vesículas secretoras a la
secretoras, que migran y se fusionan con la membrana plasmática mediante exocitosis debe
membrana plasmática (exocitosis). Las vesículas equilibrarse mediante el reciclaje equivalente de
descargan su contenido y los polisacáridos se las membranas de la membrana plasmática
convierten en parte de la pared celular. En células mediante endocitosis mediada por clatrina (Battey
en crecimiento, las vesículas contribuyen al et al., 1999; Marty, 1999; Sanderfoot y Raikhel,
crecimiento de la membrana plasmática. 1999). El reciclaje es esencial para soportar un
La etapa inicial de la glicosilación de proteínas sistema funcional de endomembranas (Battey et
ocurre en el RE rugoso. Estas glicoproteínas se al., 1999).
transfieren luego desde el RE a la cara cis-Golgi
mediante vesículas de transición (Bednarek y ❙ CITOESQUELETO
Raikhel, 1992; Holtzman, 1992; Schnepf, 1993).
El citoesqueleto es una red tridimensional
Las glicoproteínas avanzan paso a paso a través de
dinámica de filamentos de proteínas que se
las pilas hasta la cara trans- y luego se clasifican
extiende por todo el citosol y está íntimamente
en la RTG para su administración a la vacuola o
involucrada en muchos procesos celulares, como
para la secreción en la superficie celular. Los
la mitosis y la citocinesis, la expansión y
polisacáridos destinados a la secreción en la
diferenciación celular, la comunicación célula a
superficie celular también se empaquetan en
célula y el movimiento de los orgánulos y otros
vesículas en el RTG. Un cuerpo de Golgi dado
componentes citoplasmáticos de una ubicación a
puede procesar polisacáridos y glicoproteínas
otra dentro de la célula (Seagull, 1989; Derksen et
simultáneamente.
al., 1990; Goddard et al., 1994; Kost et al., 1999;
Las glicoproteínas y los polisacáridos complejos
Brown y Lemmon, 2001; Kost and Chua, 2002;
destinados a la secreción en la pared celular se
Sheahan et al., 2004). En las células vegetales,
envasan en vesículas sin recubrimiento o de
consta de al menos dos tipos de filamentos de
superficie lisas, mientras que las enzimas
proteínas: microtúbulos y filamentos de actina. La
hidrolíticas y las proteínas de almacenamiento
presencia de filamentos intermedios, que ocurren
(globulinas solubles en agua) destinadas a
en células animales, no se ha demostrado
vacuolas se empaquetan en la RTG en vesículas
inequívocamente en células vegetales. La
recubiertas de clatrina y lisas, vesículas
microscopía de inmunofluorescencia y, más
electrondensas, respectivamente (Herman y
recientemente, el uso de marcadores con
Larkins, 1999; Miller y Anderson, 1999; Chrispeels
proteína verde fluorescente para las proteínas del
y Herman, 2000). La formación de vesículas
citoesqueleto y la microscopía confocal, han
densas derivadas de Golgi no está restringida a la
permitido examinar la organización tridimensional
RTG, sino que también puede ocurrir en las
del citoesqueleto en células fijas y vivas, y han
cisternas cis- (Hillmer et al., 2001).
contribuido en gran medida a nuestro
Algunos tipos de proteínas de almacenamiento
entendimiento de la estructura y función del
(prolaminas solubles en alcohol) forman
citoesqueleto (Lloyd, 1987; Staiger y Schliwa,
agregados y se empaquetan en vesículas en el RE
1987; Flanders y otros, 1990; Marc, 1997; Collings
desde donde se transportan directamente a las
y otros, 1998; Kost y otros, 1999; Kost y otros,
vacuolas de almacenamiento de proteínas, sin
2000 ).
pasar por el Golgi (Matsuoka y Bednarek, 1998;
Herman y Larkins, 1999). En el trigo, por ejemplo,
Los microtúbulos son estructuras cilíndricas
una cantidad considerable de prolaminas se
compuestas por subunidades de tubulina
agrega directamente a los cuerpos de proteínas
(granos de aleurona) dentro del RE en bruto, y Los microtúbulos son estructuras cilíndricas de
luego los cuerpos de proteínas se transportan aproximadamente 24 nanómetros de diámetro y
E l P r o t o p l a s t o I I | 51
FIGURA 3.6
Micrografías de fluorescencia de arreglos microtubulares, o matrices, en puntas de raíces de cebolla (Allium cepa).
A, matriz cortical en interfase. Los microtúbulos se encuentran justo debajo de la membrana plasmática. B, una
banda preprofásica de microtúbulos (puntas de flecha) rodea el núcleo en el sitio de la futura placa celular. El huso
de profase, compuesto por otros microtúbulos (flechas), delinea la envoltura nuclear (no visible). La célula inferior
está en una etapa posterior a la superior. C, el huso mitótico en metafase. D, durante la telofase, los nuevos
microtúbulos forman un fragmoplasto, que participa en la formación de la placa celular. (Reproducido con permiso
de Goddard et al., 1994. © Sociedad Estadounidense de Biólogos de Plantas).
FIGURA 3.7
Filamentos de actina. A, un haz de filamentos de actina como se revela en una micrografía electrónica de una célula
de hoja de maíz (Zea mays). B, varios haces de filamentos de actina como se revela en una micrografía de
fluorescencia de un pelo de tallo de tomate (Solanum lycopersicum). (B, de Parthasarathy et al., 1985.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 53
Los filamentos de actina consisten en dos mecano-sensación como las respuestas al tacto de
cadenas lineales de moléculas de actina en forma las hojas (Xu et al., 1996) y el agarre de los
de hélice zarcillos giratorios de soporte ( Engelberth et al.,
Los filamentos de actina, también llamados 1995).
microfilamentos y actina filamentosa (actina F),
son, como los microtúbulos, estructuras polares ❙ COMPUESTOS ALMACENADOS
con distintos extremos más y menos. Se
Todos los compuestos almacenados por las
componen de monómeros de actina que se
plantas son productos del metabolismo. Algunas
autoensamblan en filamentos y se asemejan a una
veces denominados colectivamente como
hélice de doble cadena, con un diámetro
sustancias ergásticas, estos compuestos pueden
promedio de 7 nanómetros (Meagher et al., 1999;
aparecer, desaparecer y reaparecer en diferentes
Staiger, 2000). Los filamentos de actina se
momentos de la vida de una célula. La mayoría
producen individualmente y en paquetes (Fig.
son productos de almacenamiento, algunos están
3.7). Los filamentos de actina constituyen un
involucrados en las defensas de las plantas, y
sistema de citoesqueleto que puede ensamblarse
y funcionar de manera independiente de los
microtúbulos (por ejemplo, los filamentos de
actina impulsan la transmisión citoplasmática y la
dinámica del Golgi). Sin embargo, en algunos
casos, la actina y los microtúbulos pueden trabajar
juntos para realizar funciones específicas. Algunos
filamentos de actina se asocian espacialmente con
microtúbulos y, como los microtúbulos, forman
nuevas configuraciones, o rearreglos, en puntos
específicos del ciclo celular (Staiger y Schliwa,
1987; Lloyd, 1988; Baluška et al., 1997a; Collings
et al. al., 1998). En las células de la región de
transición –una zona postmitótica interpolada
entre el meristema y la región que se alarga
rápidamente– de los ápices de las raíces de maíz
en crecimiento, la superficie nuclear y el
citoplasma cortical asociado con las dos paredes
finales se han identificado como las regiones
principales organizadoras de paquetes de
filamentos de actina (Baluška et al., 1997a).
El citoesqueleto de actina se ha implicado en una
variedad de funciones en las células vegetales,
además del papel causal que desempeña –en
asociación con las proteínas motoras de la
miosina (Shimmen et al., 2000)– en la transmisión
citoplásmica y en el movimiento de plastos, FIGURA 3.8
vesículas (Jeng y Welch, 2001), y otros Un cloroplasto que contiene almidón (s) de
componentes citoplasmáticos. Otros roles asimilación, de una célula del mesófilo de la hoja del
demostrados o propuestos incluyen el yuyo colorado (Amaranthus retroflexus). Durante los
establecimiento de la polaridad celular, la períodos de fotosíntesis intensa, algunos de los
determinación del plano de división (colocando la carbohidratos se almacenan temporalmente en el
banda preprofásica), la señalización celular cloroplasto como granos de almidón de asimilación.
(Drøbak et al., 2004), el crecimiento del extremo Por la noche, la sacarosa se produce a partir del
almidón y se exporta de la hoja a otras partes de la
de los tubos polínicos y los pelos radicales (Kropf
planta, donde finalmente se utiliza para la fabricación
et al., 1998), control del transporte de otras moléculas que necesita la planta. (Tomado de
plasmodésmico (White et al., 1994; Ding et al., Fisher y Evert, 1982. © 1982 de la Universidad de
1996; Aaziz et al., 2001), y procesos de Chicago. Todos los derechos reservados.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 54
algunos se han caracterizado como productos de Los granos de almidón, o gránulos, varían en
desecho. En la mayoría de los casos, forman forma y tamaño y comúnmente muestran capas
estructuras que son visibles en los microscopios alrededor de un punto, el hilo –hilium—, que
ópticos y/o de electrones, que incluyen granos de puede estar en el centro del grano o hacia un lado
almidón, cuerpos de proteínas, cuerpos de aceite, (Fig. 3.9A). Las fracturas, a menudo irradiadas
vacuolas rellenas de taninos y materia mineral en desde el hilo, aparecen durante la deshidratación
forma de cristales. Estas sustancias se encuentran de los granos. Todos los granos consisten en dos
en la pared celular, en el citosol y en las organelas, tipos de moléculas, cadenas de amilosa no
incluidas las vacuolas. ramificadas y moléculas de amilopectina
ramificada (Martin y Smith, 1995). La
El almidón se desarrolla en forma de granos en estratificación de los granos de almidón se
los plastos atribuye a una alternancia de estas dos moléculas
de polisacárido. La estratificación se acentúa
Junto a la celulosa, el almidón es el carbohidrato
cuando el grano de almidón se coloca en el agua
más abundante en el mundo de las plantas. Es
debido a la inflamación diferencial de las dos
más, es el principal polisacárido de
sustancias: la amilosa es soluble en agua y la
almacenamiento en plantas. Durante la
amilopectina no. La amilosa parece ser el
fotosíntesis, el almidón de asimilación se forma en
componente predominante del almidón
los cloroplastos (Fig. 3.8). Más tarde, se
encontrado en las hojas de sorgo (Sorghum
descompone en azúcares, se transporta a las
bicolor) y maíz (Zea mays), mientras que las
células de almacenamiento y se vuelve a sintetizar
semillas contienen de 70% a 90% de amilopectina
como almidón de almacenamiento en
(Vickery y Vickery, 1981). En el almidón de
amiloplastos (Fig. 3.9). Como se mencionó
tubérculos de papa su proporción es 22% de
anteriormente, un amiloplasto puede contener
amilosa y 78% de amilopectina (Frey-Wyssling,
uno (simple) o más (compuesto) granos de
1980). Los granos de almidón se componen de
almidón. Si varios granos de almidón se
regiones amorfas y cristalinas, cuyas cadenas se
desarrollan juntos, pueden quedar encerrados en
mantienen unidas por enlaces de hidrógeno. Bajo
capas externas comunes, formando un grano de
luz polarizada, los granos de almidón muestran
almidón complejo (Ferri, 1974).
una figura de una cruz maltesa (Fig. 3.9B)
FIGURA 3.9
Granos de almidón de tubérculo de papa (Solanum tuberosum) fotografiados con luz ordinaria (A) y con luz polarizada
(B). Las flechas apuntan al hilio de algunos granos de almidón en A. En B, los granos de almidón muestran la figura de
una cruz de Malta. Los amiloplastos de la papa contienen cada uno un solo grano de almidón. (A, B, × 620.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 55
FIGURA 3.10
Haz vascular inmaduro, rodeado por células del parénquima de almacenamiento, en el cotiledón del embrión de
Arabidopsis thaliana. Los cuerpos oleosos (ob) y los cuerpos proteicos que contienen globoides (pb) ocupan la mayor
parte del volumen de las células procambiales y de las células del parénquima de almacenamiento. Otros detalles: st,
tubo criboso inmaduro; v, vaso inmaduro. (De Busse y Evert, 1999. © 1999 de la Universidad de Chicago. Todos los
derechos reservados.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 56
digieren porciones del citoplasma. A medida que está compuesto de aceite (Somerville y Browse,
la germinación continúa, las numerosas vacuolas 1991). El aceite proporciona energía y una fuente
pequeñas se pueden fusionar para formar una de carbono a la plántula en desarrollo.
gran vacuola. Aunque los cuerpos proteicos son Los cuerpos oleosos, también conocidos como
más abundantes en las semillas, también se esferosomas u oleosomas, surgen por la
encuentran en las raíces, los tallos, las hojas, las acumulación de moléculas de triacilglicerol en
flores y los frutos. sitios específicos (dominio del RE 9, Fig. 3.1) en el
Estructuralmente, los cuerpos proteicos más interior de la bicapa lipídica del RE (Wanner y
simples consisten en una matriz proteica amorfa Thelmer, 1978; Ohlrogge y Browse, 1995). Estos
rodeada por una membrana de unión. Otros sitios de acumulación de lípidos se definen por la
cuerpos proteicos pueden contener uno o más presencia de proteínas integrales de membrana
globoides no proteicos (Fig. 3.10) o uno o más de 16 a 25 kDa conocidas como oleosinas,
globoides y uno o más cristaloides proteicos, moléculas similares a la tachuela que hacen que
además de la matriz proteica. Los cuerpos los cuerpos de aceite broten hacia el citosol
proteicos también contienen una gran cantidad de (Huang, 1996). Cada cuerpo de aceite está
enzimas y cantidades razonables de ácido fítico, limitado por una monocapa de fosfolípidos en la
una sal catiónica del ácido hexafosfórico que están incrustadas las oleosinas (Sommerville y
mio-inositol, que generalmente se almacena en Browse, 1991; Loer y Herman, 1993). Las
los globoides. El ácido fítico es una fuente oleosinas y los fosfolípidos estabilizan los cuerpos
importante de fósforo durante el desarrollo de las oleosos y evitan que se unan (Tzen y Huang, 1992;
plántulas. Algunos cuerpos proteicos contienen Cummins et al., 1993). El mantenimiento de los
cristales de oxalato de calcio (Apiaceae). cuerpos oleosos como pequeñas entidades
Las proteínas pueden aparecer en forma de garantiza una amplia área de superficie para la
cristaloides en el citosol como, por ejemplo, en las unión de las lipasas y la rápida movilización de los
células del parénquima del tubérculo de papa, triacilgliceroles cuando sea necesario.
entre los granos de almidón de Musa y en el Los lípidos de almacenamiento se encuentran en
parénquima de la fruta de Capsicum. En el todos los taxones de plantas y probablemente
tubérculo de papa, los cristales de proteína cúbica están presentes en todas las células, al menos en
se encuentran típicamente en células pequeñas cantidades (Küster, 1956). Por lo
sub-felogénicas. Aparentemente, los cristales se general, se encuentran en forma líquida como
forman dentro de las vesículas desde las cuales cuerpos de aceite. Las formas cristalinas son raras.
pueden o no ser liberados en el citosol en la Se informó de un ejemplo para el endospermo de
madurez (Marinos, 1965; Lyshede, 1980). Los la palma Elais, en el que las células estaban llenas
cristaloides proteicos también se encuentran en de cristales de grasa cortos en forma de aguja
los núcleos. Dichas inclusiones nucleares están (Küster, 1956). (La distinción entre grasas y aceites
muy extendidas entre las plantas vasculares es principalmente física, las grasas son sólidas a
(Wergin et al., 1970). temperatura ambiente y aceites líquidos). Los
denominados aceites esenciales son aceites
Los cuerpos de aceite brotan de las membranas volátiles que contribuyen a la esencia o el olor de
del RE liso mediante un proceso mediado por las plantas. Están formados por células especiales
oleosina y se excretan en cavidades intercelulares (Capítulo
17). Los aceites y las grasas pueden identificarse
Los cuerpos oleosos son estructuras más o menos
por un color rojizo cuando se tratan con Sudán III
esféricas que imparten un aspecto granular al
o IV.
citoplasma de una célula vegetal cuando se
Debe hacerse mención a las ceras, compuestos
observan con el microscopio óptico. En las
lipídicos de cadena larga, que aparecen como
micrografías electrónicas, los cuerpos de aceite
parte del recubrimiento protector (cutícula) en la
tienen un aspecto amorfo (Fig. 3.10). Los cuerpos
epidermis de las partes aéreas del cuerpo de la
de aceite están ampliamente distribuidos en todo
planta primaria y en la superficie interna de la
el cuerpo de la planta, pero son más abundantes
pared primaria de las células de corcho en raíces y
en frutas y semillas. Aproximadamente el 45% del
tallos leñosos. Estas ceras constituyen una barrera
peso de la semilla de girasol, maní, lino y sésamo
importante para la pérdida de agua de la
E l P r o t o p l a s t o I I | 57
superficie de la planta (Capítulo 9). Al reducir la taninos es protectora, su astringencia sirve como
humectabilidad de las hojas, también reducen la repelente para los depredadores y un
capacidad de germinar de las esporas de hongos y impedimento para la invasión de organismos
de que las bacterias crezcan, reduciendo así la parásitos mediante la inmovilización de enzimas
posibilidad de que estos agentes causen extracelulares. Las plantas que producen y
enfermedades. La mayoría de las plantas secretan cantidades sustanciales de polifenoles,
contienen muy poca cera para ser valiosas para el incluidos los taninos, pueden impedir que otras
uso comercial. Las excepciones son la palma especies de plantas crezcan debajo de ellas o en
Copernicia cerifera, que produce la cera comercial sus inmediaciones, un fenómeno conocido como
de carnauba, y Simmondia chinensis (jojoba), alelopatía. Se sabe que los taninos liberados de
cuyos cotiledones contienen una cera líquida de las hojas que se descomponen en el agua son
calidad similar al aceite de cachalote (Rost et al., perjudiciales para algunos insectos (Ayres et al.,
1977; Rost y Paterson, 1978). 1997), incluidas las larvas de lepidópteros
fitófagos (Barbehenn y Martin, 1994).
Los taninos suelen aparecer en las vacuolas, pero Aparentemente, desempeñan un papel
también se encuentran en las paredes celulares importante en la selección de hábitats entre las
comunidades de mosquitos de los sistemas
Los taninos son un grupo heterogéneo de
hídricos alpinos (Rey et al., 2000).
sustancias polifenólicas, importantes metabolitos
Los compuestos fenólicos, principalmente los
secundarios, con un sabor astringente y la
taninos, se sintetizaron en cantidades
capacidad de curtir el cuero. Suelen dividirse en
incrementadas en las hojas de los árboles de haya
dos categorías, hidrolizables y condensados. Los
(Fagus sylvatica) en respuesta al estrés ambiental
taninos hidrolizables se pueden hidrolizar con
(Bussotti et al., 1998). Se acumularon inicialmente
ácido caliente y diluido para formar carbohidratos
en las vacuolas, especialmente en las de la
(principalmente glucosa) y ácidos fenólicos. Los
epidermis superior y el parénquima en
taninos condensados no pueden ser hidrolizados.
empalizada. En una etapa posterior, los taninos
En algunas de sus formas, los taninos son bastante
parecieron solubilizarse en el citosol y
conspicuos en el material seccionado. Aparecen
re-translocarse, impregnando finalmente las
como material grueso o finamente granular o
paredes celulares epidérmicas externas. La
como cuerpos de varios tamaños de color
impregnación de las paredes por los taninos ha
amarillo, rojo o marrón. Ningún tejido parece
sido interpretada como un mecanismo de
carecer de taninos por completo. Los taninos
impermeabilización asociado con una reducción
abundan en las hojas de muchas plantas, en los
de la transpiración cuticular. Se ha demostrado
tejidos vasculares, en la peridermis, en las frutas
que la adquisición del color pardo asociado con el
verdes, en las cubiertas seminales y en los
crecimiento de las raíces de pino jack (Pinus
crecimientos patológicos como las agallas (Küster,
banksiana) y eucalipto (Eucalyptus pilularis) se
1956). Típicamente, ocurren en la vacuola (Fig.
debe a la deposición de taninos condensados en
2.21) pero aparentemente se originan en el RE
las paredes de todas las células externas al
(Zobel, 1985; Rao, 1988). Los taninos pueden
cilindro vascular (McKenzie y Peterson, 1995a, b).
estar presentes en muchas células de un tejido
Las células epidérmicas y corticales en la "zona de
dado o aislados en células especializadas
taninos" marrón de las raíces están muertas. Los
(idioblastos de taninos) dispersas por todo el
taninos condensados también se han encontrado
tejido (González, 1996; Yonemori et al., 1997).
en los espesamientos de phi de las raíces de
Además, pueden ubicarse en células muy
Ceratonia siliqua (Pratikakis et al., 1998). Los
agrandadas llamadas sacos de taninos o en células
engrosamientos de Phi son engrosamientos
similares a tubos (Capítulo 17).
reticulados o en forma de banda en las células
La mayoría de los extractos vegetales utilizados
corticales de ciertas gimnospermas (Ginkgoaceae,
para curtido provienen de algunas plantas
Araucariaceae, Taxaceae y Cupressaceae; Gerrath
eudicotiledóneas, en particular, de la madera,
et al., 2002) y algunas especies de angiospermas
corteza, hojas y/o frutos de especies de las
como Ceratonia siliqua, Pyrus malus (Malus
Anacardiaceae, Fabaceae y Fagaceae (Haslam,
domestica) y Pelargonium hortorum (Peterson et
1981). Aparentemente, la función primaria de los
al., 1981).
E l P r o t o p l a s t o I I | 58
FIGURA 3.11
Cristales de oxalato de calcio vistos con luz polarizada. A, cristales prismáticos en el parénquima del floema de la raíz
de Abies. B, rafidos en hoja de Vitis. C, drusas en la corteza del tallo de Tilia. (A, × 500; B, C, × 750.)
ubicación y el tipo de cristales de oxalato de calcio
Los cristales de oxalato de calcio generalmente dentro de un taxón dado pueden ser muy
se desarrollan en vacuolas, pero también se consistentes y, por lo tanto, útiles en la
encuentran en la pared celular y la cutícula clasificación taxonómica (Küster, 1956; Prychid y
Rudall, 1999; Pennisi y McConnell, 2001).
Los depósitos inorgánicos en las plantas consisten
Los cristales de oxalato de calcio generalmente se
principalmente en sales de calcio y anhídridos de
desarrollan en vacuolas. El período de
sílice. Entre las sales de calcio, la más común es el
diferenciación de las células de cristal puede
oxalato de calcio, que se encuentra en la mayoría
de las familias de plantas, con notables
excepciones las Cucurbitaceae y algunas familias
de Liliales, Poales y todas las Alismatidae (Prychid
y Rudall, 1999). El oxalato de calcio se produce
como sales de mono- y dihidrato en muchas
formas cristalinas. El monohidrato es el más
estable y se encuentra más comúnmente en las
plantas que el dihidrato. Las formas más comunes
de cristales de oxalato de calcio son (1) cristales
prismáticos (Fig. 3.11A), prismas de formas
variadas, generalmente uno por célula; (2)
rafidios (Figs. 3.11B y 3.12A), cristales en forma de
aguja que aparecen en haces; (3) drusas (Figs.
3.11C y 3.12B), agregados esféricos de cristales
prismáticos; (4) estiloides, cristales alargados con
extremos puntiagudos o acanalados, uno o dos
por célula; y (5) arena cristalina, cristales muy
pequeños, generalmente en masas. En algunos
tejidos, los cristales de oxalato de calcio surgen en
células que se asemejan a las células adyacentes, FIGURA 3.12
sin cristales. En otros, los cristales se forman en Micrografías electrónicas de barrido (A) de un haz de
células –idioblastos de cristal– especializadas rafidos aislado de frutos de uva (Vitis mustangensis) y
para producir cristales. Los idioblastos de cristal (B) drusas de células epidérmicas de Cercis
contienen una gran cantidad de cuerpos del RE y canadensis. (A, de Arnott y Webb, 2000. © 2000 de la
del Golgi. La mayoría de las células de cristal Universidad de Chicago. Todos los derechos
probablemente están vivas en la madurez. La reservados .; B, cortesía de Mary Alice Webb.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 59
FIGURA 3.13
Cámaras de cristal en la vacuola de una célula de cristal en desarrollo en una hoja de uva (Vitis vulpina) como se ve con
un microscopio electrónico de transmisión. Los agujeros que se ven aquí estaban ocupados cada uno por un rafidio (r).
Cada rafidio está rodeado por una membrana de cámara de cristal (flecha). (De Webb et al., 1995. © Blackwell
Publishing.)
E l P r o t o p l a s t o I I | 60
acumulan sílice de forma continua durante toda major developmental switch occurs in the postmitotic
su vida útil de aproximadamente 24 meses transition region. Eur. J. Cell Biol. 72, 113–121.
(Motomura et al., 2002). Los depósitos de sílice BALUŠKA, F., D. VOLKMANN, and P. W. BARLOW.
también se encuentran en las raíces de los pastos 1997b. Nuclear components with microtubular
organizing properties in multicellular eukaryotes:
(Sangster, 1978). En general, las
Functional and evolutionary considerations. Int. Rev.
monocotiledóneas absorben y depositan más Cytol. 175, 91–135.
sílice que las eudicotiledóneas. La acumulación de BALUŠKA, F., D. VOLKMANN, and P. W. BARLOW. 1998.
sílice en las plantas contribuye a la fuerza de los Tissue- and development-specifi c distributions of
tallos y proporciona resistencia al ataque de cytoskeletal elements in growing cells of the maize
hongos patógenos e insectos masticadores y otros root apex. Plant Biosyst. 132, 251–265.
herbívoros depredadores (McNaughton y BARBEHENN, R. V., and M. M. MARTIN. 1994. Tannin
Tarrants, 1983). La sílice a menudo forma cuerpos, sensitivity in larvae of Malacosoma disstria
denominados cuerpos de sílice o fitolitos, dentro (Lepidoptera): Roles of the peritrophic envelope and
del lumen célular (Capítulo 9). En la cáscara de los midgut oxidation. J. Chem. Ecol. 20, 1985–2001.
BARLOW, P. W., and F. BALUŠKA. 2000. Cytoskeletal
frutos de Cucurbita, la lignificación y la formación
perspectives on root growth and morphogenesis.
de fitolitos parecen estar vinculadas Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 51, 289–
genéticamente, ambas están determinadas por un 322.
locus genético llamado cáscara dura (Hr) (Piperno BASKIN, T. I., and W. Z. CANDE. 1990. The structure and
et al., 2002). Junto con la lignificación de la function of the mitotic spindle in flowering plants.
cáscara, la producción de fitolitos por la cáscara Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 277–
proporciona una defensa mecánica adicional para 315.
la fruta. BATTEY, N. H., N. C. JAMES, A. J. GREENLAND, and C.
BROWNLEE. 1999. Exocytosis and endocytosis. Plant
❙ REFERENCIAS Cell 11, 643–659.
BEDNAREK, S. Y., and N. V. RAIKHEL. 1992. Intracellular
AAZIZ, R., S. DINANT, and B. L. EPEL. 2001. traffi cking of secretory proteins. Plant Mol. Biol. 20,
Plasmodesmata and plant cytoskeleton. Trends Plant 133–150.
Sci. 6, 326–330. BOEVINK, P., K. OPARKA, S. SANTA CRUZ, B. MARTIN, A.
ANDREEVA, A. V., M. A. KUTUZOV, D. E. EVANS, and C. BETTERIDGE, and C. HAWES. 1998. Stacks on tracks:
R. HAWES. 1998. The structure and function of the The plant Golgi apparatus traffi cs on an actin/RE
Golgi apparatus: A hundred years of questions. J. Exp. network. Plant J. 15, 441–447.
Bot. 49, 1281–1291. BRADBURY, J. H., and R. W. NIXON. 1998. The acridity
ARNOTT, H. J. 1982. Three systems of biomineralization of rafidios from the edible aroids. J. Sci. Food Agric.
in plants with comments on the associated organic 76, 608–616.
matrix. In: Biological Mineralization and BROWN, R. C., and B. E. LEMMON. 2001. The
Demineralization, pp. 199–218, G. H. Nancollas, ed. cytoskeleton and spatial control of cytokinesis in the
Springer-Verlag, Berlin. plant life cycle. Protoplasma 215, 35–49.
ARNOTT, H. J., and F. C. E. PAUTARD. 1970. Calcifi BUSSE, J. S., and R. F. EVERT. 1999. Pattern of
cation in plants. In: Biological Calcifi cation: Cellular differentiation of the fi rst vascular elements in the
and Molecular Aspects, pp. 375–446, H. Schraer, ed. embryo and seedling of Arabidopsis thaliana. Int. J.
Appleton-Century-Crofts, New York. Plant Sci. 160, 1–13.
ARNOTT, H. J., and M. A. WEBB. 2000. Twinned rafidios BUSSOTTI, F., E. GRAVANO, P. GROSSONI, and C. TANI.
of calcium oxalate in grape (Vitis): Implications for 1998. Occurrence of tannins in leaves of beech trees
crystal stability and function. Int. J. Plant Sci. 161, (Fagus sylvatica) along an ecological gradient,
133–142. detected by histochemical and ultrastructural
AYRES, M. P., T. P. CLAUSEN, S. F. MACLEAN JR., A. M. analyses. New Phytol. 138, 469–479.
REDMAN, and P. B. REICHARDT. 1997. Diversity of CASSIMERIS, L. U., R. A. WALKER, N. K. PRYER, and E. D.
structure and antiherbivore activity in condensed SALMON. 1987. Dynamic instability of microtubules.
tannins. Ecology 78, 1696–1712. BioEssays 7, 149–154.
AZIMZADEH, J., J. TRAAS, and M. PASTUGLIA. 2001. CHEAVIN, W. H. S. 1938. The crystals and cystoliths
Molecular aspects of microtubule dynamics in plants. found in plant cells. Part I. Crystals. The Microscope
Curr. Opin. Plant Biol. 4, 513–519. [Brit. J. Microsc. Photomicrogr.] 2, 155–158.
BALUŠKA, F., S. VITHA, P. W. BARLOW, and D. CHRISPEELS, M. J. 1991. Sorting of proteins in the
VOLKMANN. 1997a. Rearrangements of F-actin arrays secretory system. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol.
in growing cells of intact maize root apex tissues: A Biol. 42, 21–53.
E l P r o t o p l a s t o I I | 62
CHRISPEELS, M. J., and E. H. HERMAN. 2000. FISHER, D. G., and R. F. EVERT. 1982. Studies on the leaf
Endoplasmic reticulum-derived compartments of Amaranthus retrofl exus (Amaranthaceae):
function in storage and as mediators of vacuolar Chloroplast polymorphism. Bot. Gaz. 143, 146–155.
remodeling via a new type of organelle, precursor FLANDERS, D. J., D. J. RAWLINS, P. J. SHAW, and C. W.
protease vesicles. Plant Physiol. 123, 1227–1234. LLOYD. 1990. Re-establishment of the interphase
COLLINGS, D. A., T. ASADA, N. S. ALLEN, and H. microtubule array in vacuolated plant cells, studied
SHIBAOKA. 1998. Plasma membrane-associated actin by confocal microscopy and 3-D imaging.
in Bright Yellow 2 tobacco cells. Plant Physiol. 118, Development 110, 897–903.
917–928. FRANCESCHI, V. R. 1989. Calcium oxalate formation is a
CUMMINS, I., M. J. HILLS, J. H. E. ROSS, D. H. HOBBS, M. rapid and reversible process in Lemna minor L.
D. WATSON, and D. J. MURPHY. 1993. Differential, Protoplasma 148, 130–137.
temporal and spatial expression of genes involved in FRANCESCHI, V. R., and H. T. HORNER JR. 1980. Calcium
storage oil and oleosin accumulation in developing oxalate crystals in plants. Bot. Rev. 46, 361–427.
rapeseed embryos: Implications for the role of FREY-WYSSLING, A. 1980. Why starch as our main food
oleosins and the mechanisms of oil-body formation. supply? Ber. Dtsch. Bot. Ges. 93, 281–287.
Plant Mol. Biol. 23, 1015–1027. GARCIA-HERDUGO, G., J. A. GONZÁLEZ-REYES, F.
DERKSEN, J., F. H. A. WILMS, and E. S. PIERSON. 1990. GRACIANAVARRO, and P. NAVAS. 1988. Growth
The plant cytoskeleton: Its signifi cance in plant kinetics of the Golgi apparatus during the cell cycle in
development. Acta Bot. Neerl. 39, 1–18. onion root meristems. Planta 175, 305–312.
DING, B., M.-O. KWON, and L. WARNBERG. 1996. GERRATH, J. M., L. COVINGTON, J. DOUBT, and D. W.
Evidence that actin fi laments are involved in LARSON. 2002. Occurrence of phi thickenings is
controlling the permeability of plasmodesmata in correlated with gymnosperm systematics. Can. J. Bot.
tobacco mesophyll. Plant J. 10, 157–164. 80, 852–860.
DRIOUICH, A., and L. A. STAEHELIN. 1997. The plant GIETL, C., and M. SCHMID. 2001. Ricinosomes: An
Golgi apparatus: Structural organization and organelle for developmentally regulated
functional properties. In: The Golgi Apparatus, pp. programmed cell death in senescing plant tissues.
275–301, E. G. Berger and J. Roth, eds. Birkhäuser Naturwissenschaften 88, 49–58.
Verlag, Basel. GODDARD, R. H., S. M. WICK, C. D. SILFLOW, and D. P.
DRIOUICH, A., L. FAYE, and L. A. STAEHELIN. 1993. The SNUSTAD. 1994. Microtubule components of the
plant Golgi apparatus: A factory for complex plant cell cytoskeleton. Plant Physiol. 104, 1–6.
polysaccharides and glycoproteins. Trends Biochem. GONZALEZ, A. M. 1996. Nectarios extrafl orales en
Sci. 18, 210–214. Turnera, series Canaligerae y Leiocarpae. Bonplandia
DRØBAK, B. K., V. E. FRANKLIN-TONG, and C. J. 9, 129–143.
STAIGER. 2004. The role of the actin cytoskeleton in HASLAM, E. 1981. Vegetable tannins. In: The
plant cell signalling. New Phytol. 163, 13–30. Biochemistry of Plants, vol. 7, Secondary Plant
DUPREE, P., and D. J. SHERRIER. 1998. The plant Golgi Products, pp. 527–556, E. E. Conn, ed. Academic
apparatus. Biochim. Biophys. Acta (Mol. Cell Res.) Press, New York.
1404, 259–270. HEPLER, P. K., and B. E. S. GUNNING. 1998. Confocal fl
ENGELBERTH, J., G. WANNER, B. GROTH, and E. W. uorescence microscopy of plant cells. Protoplasma
WEILER. 1995. Functional anatomy of the 201, 121–157.
mechanoreceptor cells in tendrils of Bryonia dioica HEPLER, P. K., and R. O. WAYNE. 1985. Calcium and
Jacq. Planta 196, 539–550. plant development. Annu. Rev. Plant Physiol. 36,
EPSTEIN, E. 1999. Silicon. Annu. Rev. Plant Physiol. 397–439.
Plant Mol. Biol. 50, 641–664. HEPLER, P. K., B. A. PALEVITZ, S. A. LANCELLE, M. M.
ESAU, K. 1977. Anatomy of Seed Plants, 2nd ed. Wiley, MCCAULEY, and I. LICHTSCHEIDL. 1990. Cortical
New York. endoplasmic reticulum in plants. J. Cell Sci. 96, 355–
ESCHRICH, W. 1954. Ein Beitrag zur Kenntnis der 373.
Kallose. Planta 44, 532–542. HERMAN, E. M., and B. A. LARKINS. 1999. Protein
EVERT, R. F., J. D. DAVIS, C. M. TUCKER, and F. J. storage bodies and vacuoles. Plant Cell 11, 601–614.
ALFIERI. 1970. On the occurrence of nuclei in mature HERMAN, E. M., B. BAUMGARTNER, and M. J.
sieve elements. Planta 95, 281–296. CHRISPEELS. 1981. Uptake and apparent digestion of
FERRI, S. 1974. Morphological and structural cytoplasmic organelles by protein bodies (protein
investigations on Smilax aspera leaf and storage storage vacuoles) in mung bean (Vigna radiata)
starches. J. Ultrastruct. Res. 47, 420–432. cotyledons. Eur. J. Cell Biol. 24, 226–235.
FINLEY, D. S. 1999. Patterns of calcium oxalate crystals HILLMER, S., A. MOVAFEGHI, D. G. ROBINSON, and G.
in young tropical leaves: A possible role as an anti- HINZ. 2001. Vacuolar storage proteins are sorted in
herbivory defense. Rev. Biol. Trop. 47, 27–31.
E l P r o t o p l a s t o I I | 63
the cis-cisternae of the pea cotyledon Golgi involved in calcium sequestration within rafidio
apparatus. J. Cell Biol. 152, 41–50. crystal idioblasts of Pistia stratiotes. Plant Sci. 165,
HOLTZMAN, E. 1992. Intracellular targeting and sorting. 205–212.
BioScience 42, 608–620. KROPF, D. L., S. R. BISGROVE, and W. E. HABLE. 1998.
HORNER, H. T., and B. L. WAGNER. 1995. Calcium Cytoskeletal control of polar growth in plant cells.
oxalate formation in higher plants. In: Calcium Curr. Opin. Cell Biol. 10, 117–122.
Oxalate in Biological Systems, pp. 53–72, S. R. Khan, KUMAGAI, F., and S. HASEZAWA 2001. Dynamic
ed. CRC Press, Boca Raton, FL. organization of microtubules and microfi laments
HUANG, A. H. C. 1996. Oleosins and oil bodies in seeds during cell cycle progression in higher plant cells.
and other organs. Plant Physiol. 110, 1055–1061. Plant Biol. 3, 4–16.
HUSH, J. M., P. WADSWORTH, D. A. CALLAHAM, and P. KUO-HUANG, L.-L. 1990. Calcium oxalate crystals in the
K. HEPLER. 1994. Quantifi cation of microtubule leaves of Nelumbo nucifera and Nymphaea
dynamics in living plant cells using fl uorescence tetragona. Taiwania 35, 178–190. KUO-HUANG, L.-L.
redistribution after photobleaching. J. Cell Sci. 107, 1992. Ultrastructural study on the development of
775–784. crystal-forming sclereids of Nymphaea tetragona.
ILARSLAN, H., R. G. PALMER, and H. T. HORNER. 2001. Taiwania 37, 104–114.
Calcium oxalate crystals in developing seeds of KUO-HUANG, L.-L, and S.-J. CHEN. 1999. Subcellular
soybean. Ann. Bot. 88, 243–257. localization of calcium in the crystal-forming sclereids
JENG, R. L., and M. D. WELCH. 2001. Cytoskeleton: of Nymphaea tetragona Georgi. Taiwania 44, 520–
Actin and endocytosis—no longer the weakest link. 528.
Curr. Biol. 11, R691–R694. KÜSTER, E. 1956. Die Pfl anzenzelle, 3rd ed. Gustav
KAUFMAN, P. B., P. DAYANANDAN, C. I. FRANKLIN, and Fischer Verlag, Jena.
Y. TAKEOKA. 1985. Structure and function of silica LEVANONY, H., R. RUBIN, Y. ALTSCHULER, and G.
bodies in the epidermal system of grass shoots. Ann. GALILI. 1992. Evidence for a novel route of wheat
Bot. 55, 487–507. storage proteins to vacuoles. J. Cell Biol. 119, 1117–
KAUSCH, A. P., and H. T. HORNER. 1983. The 1128.
development of mucilaginous rafidio crystal idioblasts LEWIN, J., and B. E. F. REIMANN. 1969. Silicon and plant
in young leaves of Typha angustifolia L. (Typhaceae). growth. Annu. Rev. Plant Physiol. 20, 289–304.
Am. J. Bot. 70, 691–705. LICHTSCHEIDL, I. K., and P. K. HEPLER. 1996.
KAUSCH, A. P., and H. T. HORNER. 1984. Differentiation Endoplasmic reticulum in the cortex of plant cells. In:
of rafidio crystal idioblasts in isolated root cultures of Membranes: Specialized Functions in Plants, pp. 383–
Yucca torreyi (Agavaceae). Can. J. Bot. 62, 1474– 402, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds.
1484. BIOS Scientific, Oxford.
KNEBEL, W., H. QUADER, and E. SCHNEPF. 1990. LICHTSCHEIDL, I. K., S. A. LANCELLE, and P. K. HEPLER.
Mobile and immobile endoplasmic reticulum in onion 1990. Actin-endoplasmic reticulum complexes in
bulb epidermis cells: Short-term and long-term Drosera: Their structural relationship with the
observations with a confocal laser scanning plasmalemma, nucleus, and organelles in cells
microscope. Eur. J. Cell Biol. 52, 328–340. prepared by high pressure freezing. Protoplasma 155,
KOST, B., and N.-H. CHUA. 2002. The plant 116–126.
cytoskeleton: Vacuoles and cell walls make the LLOYD, C. W. 1987. The plant cytoskeleton: The impact
difference. Cell 108, 9–12. of fl uorescence microscopy. Annu. Rev. Plant Physiol.
KOST, B., J. MATHUR, and N.-H. CHUA. 1999. 38, 119–139.
Cytoskeleton in plant development. Curr. Opin. Plant LLOYD, C. 1988. Actin in plants. J. Cell Sci. 90, 185–188.
Biol. 2, 462–470. LOER, D. S., and E. M. HERMAN. 1993. Cotranslational
KOST, B., P. SPIELHOFER, J. MATHUR, C.-H. DONG, and integration of soybean (Glycine max) oil body
N.-H. CHUA. 2000. Non-invasive F-actin visualization membrane protein oleosin into microsomal
in living plant cells using a GFP-mouse talin fusion membranes. Plant Physiol. 101, 993–998.
protein. In: Actin: A Dynamic Framework for Multiple LYSHEDE, O. B. 1980. Notes on the ultrastructure of
Plant Cell Functions, pp. 637– 659, C. J. Staiger, F. cubical protein crystals in potato tuber cells. Bot.
Baluška, D. Volkmann, and P. W. Barlow, eds. Kluwer, Tidsskr. 74, 237–239.
Dordrecht. MARC, J. 1997. Microtubule-organizing centres in
KOSTMAN, T. A., and V. R. FRANCESCHI. 2000. Cell and plants. Trends Plant Sci. 2, 223–230.
calcium oxalate crystal growth is coordinated to MARINOS, N. G. 1965. Comments on the nature of a
achieve high-capacity calcium regulation in plants. crystalcontaining body in plant cells. Protoplasma 60,
Protoplasma 214, 166–179. 31–33.
KOSTMAN, T. A., V. R. FRANCESCHI, and P. A. NAKATA.
2003. Endoplasmic reticulum sub-compartments are
E l P r o t o p l a s t o I I | 64
MARTIN, C., and A. M. SMITH. 1995. Starch MORRÉ, D. J., and H. H. MOLLENHAUER. 1974. The
biosynthesis. Plant Cell 7, 971–985. MARTY, F. 1999. endomembrane concept: A functional integration of
Plant vacuoles. Plant Cell 11, 587–599. endoplasmic reticulum and Golgi apparatus. In:
MATHUR, J., and M. HÜLSKAMP. 2002. Microtubules Dynamic Aspects of Plant Ultrastructure, pp. 84–137,
and microfi laments in cell morphogenesis in higher A. W. Robards, ed. McGraw-Hill, (UK) Limited,
plants. Curr. Biol. 12, R669–R676. London.
MATSUOKA, K., and S. Y. BEDNAREK. 1998. Protein MOTOMURA, H., N. MITA, and M. SUZUKI. 2002. Silica
transport within the plant cell endomembrane accumulation in long-lived leaves of Sasa veitchii
system: An update. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 463–469. (Carrière) Rehder (Poaceae-Bambusoideae). Ann. Bot.
MAZEN, A. M. A., D. ZHANG, and V. R. FRANCESCHI. 90, 149–152.
2003. Calcium oxalate formation in Lemna minor: NAKATA, P. A. 2003. Advances in our understanding of
Physiological and ultrastructural aspects of high calcium oxalate crystal formation and function in
capacity calcium sequestration. New Phytol. 161, plants. Plant Sci. 164, 901–909.
435–448. NAKATA, P. A., T. A. KOSTMAN, and V. R. FRANCESCHI.
MCKENZIE, B. E., and C. A. PETERSON. 1995a. Root 2003. Calreticulin is enriched in the crystal idioblasts
browning in Pinus banksiana Lamb. and Eucalyptus of Pistia stratiotes. Plant Physiol. Biochem. 41, 425–
pilularis Sm. 1. Anatomy and permeability of the 430.
white and tannin zones. Bot. Acta 108, 127–137. NEBENFÜHR, A., L. A. GALLAGHER, T. G. DUNAHAY, J. A.
MCKENZIE, B. E., and C. A. PETERSON. 1995b. Root FROHLICK, A. M. MAZURKIEWICZ, J. B. MEEHL, and L.
browning in Pinus banksiana Lamb. and Eucalyptus A. STAEHELIN. 1999. Stop-and-go movements of plant
pilularis Sm. 2. Anatomy and permeability of the cork Golgi stacks are mediated by the acto-myosin system.
zone. Bot. Acta 108, 138–143. Plant Physiol. 121, 1127–1141.
MCNAUGHTON, S. J., and J. L. TARRANTS. 1983. Grass NEBENFÜHR, A., J. A. FROHLICK, and L. A. STAEHELIN.
leaf silicifi cation: Natural selection for an inducible 2000. Redistribution of Golgi stacks and other
defense against herbivores. Proc. Natl. Acad. Sci. USA organelles during mitosis and cytokinesis in plant
80, 790–791. cells. Plant Physiol. 124, 135–151.
MEAGHER, R. B., E. C. MCKINNEY, and M. K. OHLROGGE, J., and J. BROWSE. 1995. Lipid
KANDASAMY. 1999. Isovariant dynamics expand and biosynthesis. Plant Cell 7, 957–970. OLADELE, F. A.
buffer the responses of complex systems: The diverse 1982. Development of the crystalliferous cuticle of
plant actin gene family. Plant Cell 11, 995–1006. Chamaecyparis lawsoniana (A. Murr.) Parl.
METCALFE, C. R. 1983. Calcareous deposits, calcifi ed (Cupressaceae). Bot. J. Linn. Soc. 84, 273–288.
cell walls, cystoliths, and similar structures. In: OTEGUI, M. S., D. N. MASTRONARDE, B.-H. KANG, S. Y.
Anatomy of the Dicotyledons, 2nd ed., vol. 2, Wood BEDNAREK, and L. A. STAEHELIN. 2001. Three-
Structure and Conclusion of the General Introduction, dimensional analysis of syncytial-type cell plates
pp. 94–97, C. R. Metcalfe and L. Chalk. Clarendon during endosperm cellularization visualized by high
Press, Oxford. resolution electron tomography. Plant Cell 13, 2033–
METCALFE, C. R., and L. CHALK. 1983. Anatomy of the 2051. ÖZTIG, Ö. F. 1940. Beiträge zur Kenntnis des
Dicotyledons, 2nd ed., vol. 2, Wood Structure and Baues der Blattepidermis bei den
Conclusion of the General Introduction. Clarendon Mesembrianthemen, im besonderen den extrem
Press, Oxford. xeromorphen Arten. Flora n.s. 34, 105–144.
MILLER, E. A., and M. A. ANDERSON. 1999. Uncoating PANT, D. D., D. D. NAUTIYAL, and S. SINGH. 1975. The
the mechanisms of vacuolar protein transport. cuticle, epidermis and stomatal ontogeny in
Trends Plant Sci. 4, 46–48. Casuarina equisetifolia Forst. Ann. Bot. 39, 1117–
MOLANO-FLORES, B. 2001. Herbivory and calcium 1123.
concentrations affect calcium oxalate crystal PARTHASARATHY, M. V., T. D. PERDUE, A. WITZTUM,
formation in leaves of Sida (Malvaceae). Ann. Bot. 88, and J. ALVERNAZ. 1985. Actin network as a normal
387–391. component of the cytoskeleton in many vascular
MOLLENHAUER, H. H., and D. J. MORRÉ. 1980. The plant cells. Am. J. Bot. 72, 1318–1323.
Golgi apparatus. In: The Biochemistry of Plants, vol. 1, PAULL, R. E., C.-S. TANG, K. GROSS, and G. URUU. 1999.
The Plant Cell, pp. 437–488, N. E. Tolbert, ed. The nature of the taro acridity factor. Postharvest
Academic Press, New York. Biol. Tech. 16, 71–78.
MOORE, P. J., K. M. SWORDS, M. A. LYNCH, and L. A. PENNISI, S. V., and D. B. MCCONNELL. 2001. Taxonomic
STAEHELIN. 1991. Spatial organization of the relevance of calcium oxalate cuticular deposits in
assembly pathways of glycoproteins and complex Dracaena Vand. ex L. HortScience 36, 1033–1036.
polysaccharides in the Golgi apparatus of plants. J. PENNISI, S. V., D. B. MCCONNELL, L. B. GOWER, M. E.
Cell Biol. 112, 589–602. KANE, and T. LUCANSKY. 2001a. Periplasmic cuticular
E l P r o t o p l a s t o I I | 65
calcium oxalate crystal deposition in Dracaena ROST, T. L., A. D. SIMPER, P. SCHELL, and S. ALLEN.
sanderiana. New Phytol. 149, 209–218. 1977. Anatomy of jojoba (Simmondsia chinensis)
PENNISI, S. V., D. B. MCCONNELL, L. B. GOWER, M. E. seed and the utilization of liquid wax during
KANE, and T. LUCANSKY. 2001b. Intracellular calcium germination. Econ. Bot. 31, 140–147.
oxalate crystal structure in Dracaena sanderiana. SAKAI, W. S., and M. A. NAGAO. 1980. Rafidio structure
New Phytol. 150, 111–120. in Dieffenbachia maculata. J. Am. Soc. Hortic. Sci.
PETERSON, C. A., M. E. EMANUEL, and C. A. 105, 124–126.
WEERDENBERG. 1981. The permeability of phi SALTZ, D., and D. WARD. 2000. Responding to a three-
thickenings in apple (Pyrus malus) and geranium pronged attack: Desert lilies subject to herbivory by
(Pelargonium hortorum) roots to an apoplastic dorcas gazelles. Plant Ecol. 148, 127–138.
fluorescent dye tracer. Can. J. Bot. 59, 1107–1110. SANDERFOOT, A. A., and N. V. RAIKHEL. 1999. The
PIPERNO, D. R., I. HOLST, L. WESSEL-BEAVER, and T. C. specifi city of vesicle traffi cking: Coat proteins and
ANDRES. 2002. Evidence for the control of phytolith SNAREs. Plant Cell 11, 629–641.
formation in Cucurbita fruits by the hard rind (Hr) SANGSTER, A. G. 1978. Silicon in the roots of higher
genetic locus: Archaeological and ecological plants. Am. J. Bot. 65, 929–935. SCHNEPF, E. 1993.
implications. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 99, 10923– Golgi apparatus and slime secretion in plants: The
10928. early implications and recent models of membrane
PRATIKAKIS, E., S. RHIZOPOULOU, and G. K. PSARAS. traffi c. Protoplasma 172, 3–11.
1998. A phi layer in roots of Ceratonia siliqua L. Bot. SEAGULL, R. W. 1989. The plant cytoskeleton. Crit. Rev.
Acta 111, 93–98. Plant Sci. 8, 131–167.
PRYCHID, C. J., and P. J. RUDALL. 1999. Calcium oxalate SHEAHAN, M. B., R. J. ROSE, and D. W. MCCURDY.
crystals in monocotyledons: A review of their 2004. Organelle inheritance in plant cell division: The
structure and systematics. Ann. Bot. 84, 725–739. actin cytoskeleton is required for unbiased
QUADER, H., and E. SCHNEPF. 1986. Endoplasmic inheritance of chloroplasts, mitochondria and
reticulum and cytoplasmic streaming: Fluorescence endoplasmic reticulum in dividing protoplasts. Plant J.
microscopical observations in adaxial epidermis cells 37, 379–390.
of onion bulb scales. Protoplasma 131, 250–252. SHIMMEN, T., R. W. RIDGE, I. LAMBIRIS, J. PLAZINSKI, E.
QUADER, H., A. HOFMANN, and E. SCHNEPF. 1989. YOKOTA, and R. E. WILLIAMSON. 2000. Plant
Reorganization of the endoplasmic reticulum in myosins. Protoplasma 214, 1–10.
epidermal cells of onion bulb scales after cold stress: SOMERVILLE, C., and J. BROWSE. 1991. Plant lipids:
Involvement of cytoskeletal elements. Planta 177, Metabolism, mutants, and membranes. Science 252,
273–280. 80–87.
QUITADAMO, I. J., T. A. KOSTMAN, M. E. SCHELLING, STAEHELIN, L. A. 1997. The plant RE: A dynamic
and V. R. FRANCESCHI. 2000. Magnetic bead organelle composed of a large number of discrete
purification as a rapid and efficient method for functional domains. Plant J. 11, 1151–1165.
enhanced antibody specificity for plant sample STAIGER, C. J. 2000. Signaling to the actin cytoskeleton
immunoblotting and immunolocalization. Plant Sci. in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 51,
153, 7–14. 257–288.
RAO, K. S. 1988. Fine structural details of tannin STAIGER, C. J., and M. SCHLIWA. 1987. Actin
accumulations in non-dividing cambial cells. Ann. Bot. localization and function in higher plants.
62, 575–581. Protoplasma 141, 1–12.
REY, D., J.-P. DAVID, D. MARTINS, M.-P. PAUTOU, A. SUNELL, L. A., and P. L. HEALEY. 1985. Distribution of
LONG, G. MARIGO, and J.-C. MEYRAN. 2000. Role of calcium oxalate crystal idioblasts in leaves of taro
vegetable tannins in habitat selection among (Colocasia esculenta). Am. J. Bot. 72, 1854–1860.
mosquito communities from the Alpine TZEN, J. T., and A. H. HUANG. 1992. Surface structure
hydrosystems. C. R. Acad. Sci., Paris, Sci. de la Vie and properties of plant seed oil bodies. J. Cell Biol.
323, 391–398. 117, 327–335.
RIDGE, R. W., Y. UOZUMI, J. PLAZINSKI, U. A. HURLEY, VANTARD, M., R. COWLING, and C. DELICHÈRE. 2000.
and R. E. WILLIAMSON. 1999. Developmental Cell cycle regulation of the microtubular
transitions and dynamics of the cortical RE of cytoskeleton. Plant Mol. Biol. 43, 691–703.
Arabidopsis cells seen with green fl uorescent VARRIANO-MARSTON, E. 1983. Polarization
protein. Plant Cell Physiol. 40, 1253–1261. microscopy: Applications in cereal science. In: New
ROST, T. L., and K. E. PATERSON. 1978. Structural and Frontiers in Food Microstructure, pp. 71–108, D. B.
histochemical characterization of the cotyledon Bechtel, ed. American Association of Cereal Chemists,
storage organelles of jojoba (Simmondsia chinensis). St. Paul, MN.
Protoplasma 95, 1–10. VICKERY, M. L., and B. VICKERY. 1981. Secondary Plant
Metabolism. University Park Press, Baltimore.
E l P r o t o p l a s t o I I | 66
VITALE, A., and J. DENECKE. 1999. The endoplasmic ZOBEL, A. M. 1985. Ontogenesis of tannin coenocytes
reticulum— Gateway of the secretory pathway. Plant in Sambucus racemosa L. I. Development of the
Cell 11, 615–628. coenocytes from mononucleate tannin cells. Ann.
VITALE, A., A. CERIOTTI, and J. DENECKE. 1993. The role Bot. 55, 765–773.
of the endoplasmic reticulum in protein synthesis,
modifi cation and intracellular transport. J. Exp. Bot.
44, 1417–1444.
VOLK, G. M., V. J. LYNCH-HOLM, T. A. KOSTMAN, L. J.
GOSS, and V. R. FRANCESCHI. 2002. The role of druse
and rafidio calcium oxalate crystals in tissue calcium
regulation in Pistia stratiotes leaves. Plant Biol. 4, 34–
45.
WANG, Z.-Y., K. S. GOULD, and K. J. PATTERSON. 1994.
Structure and development of mucilage-crystal
idioblasts in the roots of fi ve Actinidia species. Int. J.
Plant Sci. 155, 342–349.
WANNER, G., and R. R. THELMER. 1978. Membranous
appendices of spherosomes (oleosomes). Possible
role in fat utilization in germinating oil seeds. Planta
140, 163–169.
WASTENEYS, G. O. 2004. Progress in understanding the
role of microtubules in plant cells. Curr. Opin. Plant
Biol. 7, 651–660.
WEBB, M. A. 1999. Cell-mediated crystallization of
calcium oxalate in plants. Plant Cell 11, 751–761.
WEBB, M. A., J. M. CAVALETTO, N. C. CARPITA, L. E.
LOPEZ, and H. J. ARNOTT. 1995. The intravacuolar
organic matrix associated with calcium oxalate
crystals in leaves of Vitis. Plant J. 7, 633–648.
WERGIN, W. P., P. J. GRUBER, and E. H. NEWCOMB.
1970. Fine structural investigation of nuclear
inclusions in plants. J. Ultrastruct. Res. 30, 533–557.
WHITE, R. G., K. BADELT, R. L. OVERALL, and M. VESK.
1994. Actin associated with plasmodesmata.
Protoplasma 180, 169–184.
WYMER, C., and C. LLOYD. 1996. Dynamic
microtubules: Implications for cell wall patterns.
Trends Plant Sci. 1, 222–228.
WYMER, C. L., S. A. WYMER, D. J. COSGROVE, and R. J.
CYR. 1996. Plant cell growth responds to external
forces and the response requires intact microtubules.
Plant Physiol. 110, 425–430.
XU, W., P. CAMPBELL, A. K. VARGHEESE, and J. BRAAM.
1996. The Arabidopsis XET-related gene family:
Environmental and hormonal regulation of
expression. Plant J. 9, 879–889.
YONEMORI, K., M. OSHIDA, and A. SUGIURA. 1997. Fine
structure of tannin cells in fruit and callus tissues of
persimmon. Acta Hortic. 436, 403–413.
ZHANG, G. F., and L. A. STAEHELIN. 1992. Functional
compartmentation of the Golgi apparatus of plant
cells. Plant Physiol. 99, 1070–1083.
ZHENG, H. Q., and L. A. STAEHELIN. 2001. Nodal
endoplasmic reticulum, a specialized form of
endoplasmic reticulum found in gravity-sensing root
tip columella cells. Plant Physiol. 125, 252–265.
CAPÍTULO CUATRO
Pared Celular
La presencia de una pared celular, sobre todas las célula huésped. Mediante procesos activados por
demás características, distingue a las células genes, la célula huésped puede volverse
vegetales de las células animales. Su presencia es resistente al ataque mediante la producción de
la base de muchas de las características de las fitoalexinas –antibióticos que son tóxicos para los
plantas como organismos. La pared celular es patógenos (Darvill y Albersheim, 1984; Bradley et
rígida y, por lo tanto, limita el tamaño del al., 1992; Hammerschmidt, 1999)– o mediante la
protoplasto, evitando la ruptura de la membrana deposición de sustancias tales como ligninas,
plasmática cuando el protoplasto se agranda suberinas o calosas, que pueden actuar como
después de la captación de agua. La pared celular barreras pasivas a la invasión (Vance et al., 1980;
determina en gran medida el tamaño y la forma Perry y Evert, 1983; Pearce, 1989; Thomson et al.,
de la célula, la textura del tejido y la forma final 1995).
del órgano de la planta. Los tipos de células a Conceptualmente, los botánicos han considerado
menudo se identifican por la estructura de sus durante mucho tiempo que la pared celular es una
paredes, lo que refleja la estrecha relación entre parte integral de la célula vegetal. Sin embargo,
la estructura de la pared celular y la función muchos biólogos de células vegetales han
celular. adoptado la terminología de los biólogos de
Una vez fue considerada como un mero producto células animales y se refieren a la pared celular
externo e inactivo del protoplasto, la pared celular como una "matriz extracelular", lo que indica que
ahora se reconoce como un compartimento la pared celular se encuentra fuera de la célula
metabólicamente dinámico con funciones vegetal (Staehelin, 1991; Roberts, 1994). Hay
específicas y esenciales (Bolwell, 1993; Fry, 1995; muchas razones de peso para no adoptar el
Carpita y McCann, 2000). En consecuencia, la término matriz extracelular para la pared celular
pared celular primaria –las capas de pared que se de la planta (Robinson, 1991; Reuzeau y Pont-
formaron en forma escalonada mientras la célula Lezica, 1995; Connolly y Berlyn, 1996). Por
aumentaba de tamaño– se ha caracterizado de ejemplo, la matriz extracelular de las células
diversas maneras como un "orgánulo vital" o animales es completamente diferente de la pared
"indispensable" (Fry, 1988; Hoson, 1991; McCann celular de la planta, la primera depende de las
et al., 1990), un “compartimento subcelular proteínas para su matriz y la última en gran parte
especial fuera de la membrana plasmática” de los polisacáridos; una célula animal no está
(Satiat-Jeunemaitre, 1992), y una “extensión vital definida por la matriz extracelular que comparte
del citoplasma” (Carpita y Gibeaut, 1993). Las con las células adyacentes en el tejido, mientras
paredes celulares contienen una variedad de que la célula vegetal está definida por la pared
enzimas y desempeñan funciones importantes en formada por su protoplasto; las células animales
la absorción, transporte y secreción de sustancias no están fijas espacialmente, y pueden moverse a
en las plantas. La evidencia experimental indica un medio extracitoplásmico preexistente,
que las moléculas liberadas de las paredes mientras que las células vegetales no pueden
celulares están involucradas en la señalización cambiar su posición dentro de una “matriz
célula a célula, lo que influye en la diferenciación extracelular” común; la presencia de una pared
celular (Fry et al., 1993; Mohnen y Hahn, 1993; celular es un requisito previo para la división
Pennell, 1998; Braam, 1999; Lišková et al., 1999). celular de la planta; para que una célula vegetal
Además, la pared celular puede desempeñar un crezca y se divida, la pared también debe crecer y
papel en la defensa contra patógenos bacterianos dividirse (Suzuki et al., 1998). Además, como
y fúngicos al recibir y procesar información de la señalan Connolly y Berlyn (1996), el término
superficie del patógeno y transmitir esta matriz extracelular conduce a una confusión que
información a la membrana plasmática de la se evita mediante el uso de términos de pared
67
P a r e d C e l u l a r | 68
celular bien establecidos (discutidos en este moléculas de celulosa en las microfibrillas (Smith,
capítulo). El término pared celular continuará B. G., et al., 1998). Dicha disposición está
usándose en este libro para referirse a este restringida a partes de las microfibrillas que se
componente celulósico distintivo de la célula denominan micelas. Entre y alrededor de las
vegetal. micelas se encuentran cadenas de glucosa
dispuestas menos regularmente y constituyen las
❙ COMPONENTES MACROMOLECULARES DE LA regiones paracristalinas de la microfibrilla. La
PARED CELULAR estructura cristalina de la celulosa hace que la
pared celular sea anisotrópica y, en consecuencia,
La celulosa es el principal componente de las
doblemente refractiva (birrefringente) cuando se
paredes celulares de las plantas
observa con luz polarizada (Fig. 4.2).
El componente principal de las paredes celulares
de las plantas es la celulosa, un polisacárido con la
fórmula empírica (C6H10O5)n. Sus moléculas son
cadenas lineales de glucosa unidas por enlaces
β 1→4 (repetición de monómeros de glucosa
unidos de extremo a extremo) (Fig. 4.1). Estas
moléculas largas y delgadas de celulosa tienden a
unirse con el hidrógeno entre ellas para formar
microfibrillas. Existe una considerable variación
en la literatura con respecto al diámetro de los
microfibrillas. La mayoría de los valores están en
el rango de 4 a 10 nanómetros, aunque se han
registrado valores tan pequeños como 1 y 2
nanómetros (Preston, 1974; Ha et al., 1998;
Thimm et al., 2002) y tan grandes como 25
nanómetros (Thimm et al., 2000). El diámetro de
los microfibrillas de celulosa aparentemente
depende en gran medida del contenido de agua
de la porción de pared que se examina. Las Figura 4.1
microfibrillas de las paredes hidratadas parecen
Estructura detallada de las paredes celulares. A,
más pequeñas que las de las paredes
cadena de fibras (células del esclerénquima). B, corte
deshidratadas (Thimm et al., 2000). El agua, que transversal de las fibras mostrando una capa gruesa:
se encuentra principalmente en la matriz (ver más una capa de pared primaria y tres capas de pared
abajo), representa aproximadamente dos tercios secundaria. C, fragmento de la capa media de la
de la masa de la pared en tejidos en crecimiento. pared secundaria que muestra microfibrillas de
Las microfibrillas de celulosa se unen para formar celulosa (blanco) y los espacios interfibrilares (negro),
hilos finos que se enrollan entre sí como hilos en que están llenos de material no celulósicos. D,
un cable. Cada "cable" o macrofibrilla, que es fragmento de un macrofibrilla que muestra
visible con un microscopio óptico, mide alrededor microfibrillas (blanco), que se puede ver en las
de 0,5 micrómetros de ancho y puede alcanzar de micrografías electrónicas. Los espacios entre
microfibrillas (negro) están llenos de materiales no
cuatro a siete micrómetros de longitud (Fig. 4.1).
celulósicos. E, estructura de las microfibrillas:
Las moléculas de celulosa enrolladas de esta moléculas de celulosa en forma de cadena, que en
manera tienen una resistencia a la tracción algunas partes de las microfibrillas están arregladas
(resistencia a la rotura) que se aproxima a la del de forma ordenada. Estas partes son las micelas. F,
acero (50–160 kg/mm2) (Frey-Wyssling, 1976). Las fragmento de una micela que muestra partes de
microfibrillas de celulosa constituyen del 20 % al moléculas de celulosa con forma de cadena
30 % del peso seco de una pared primaria típica y dispuestas en una red espacial. G, dos residuos de
del 40 % al 60 % del de la pared secundaria de las glucosa conectados por un átomo de oxígeno, un
células de madera. fragmento de una molécula de celulosa. (De Esaú,
La celulosa tiene propiedades cristalinas que 1977.)
resultan de la disposición ordenada de las
P a r e d C e l u l a r | 69
Las microfibrillas de celulosa están integradas en (capas de pared depositadas por dentro de la
una matriz de moléculas no celulósicas pared primaria) de los elementos del xilema
carecen de xiloglucanos (Fry, 1989).
Las microfibrillas de celulosa de la pared están
incrustados en una matriz reticulada de moléculas
no celulósicas. Estas moléculas son los
polisacáridos conocidos como hemicelulosas y
pectinas, así como las proteínas estructurales
llamadas glicoproteínas.
HEMICELUOSAS PRINCIPALES La hemicelulosa es un
término general para un grupo heterogéneo de
glicanos no cristalinos que están estrechamente
unidos en la pared celular. Las hemicelulosas
varían mucho en los diferentes tipos de células y
entre los taxones. Generalmente, una Figura 4.2
hemicelulosa domina en la mayoría de los tipos de Esclereida de la corteza de la raíz del abeto (Abies),
células, mientras que otras están presentes en vista con luz no polarizada (A) y polarizada (B). Debido a
cantidades más pequeñas. la naturaleza cristalina de la celulosa, la pared de la
Los xiloglucanos son las hemicelulosas principales célula muestra una doble refracción y aparece brillante
de las paredes celulares primarias de las en luz polarizada (B). La pared tiene una laminación
eudicotiledóneas y aproximadamente de la mitad concéntrica. (De Esaú, 1977.)
de las monocotiledóneas (Carpita y McCann,
Las paredes celulares primarias en las cuales las
2000), que comprenden aproximadamente del
hemicelulosas principales son los xiloglucanos se
20 % al 25 % de su peso seco (Kato y Matsuda,
han designado paredes Tipo I (Carpita y Gibeaut,
1985). Los xiloglucanos consisten en cadenas
1993; Darley et al., 2001). Los
lineales de (1→4) β-D-glucanos como en la
glucuronoarabinoxilanos son las hemicelulosas
celulosa, con cadenas laterales cortas que
principales en las paredes celulares primarias de
contienen xilosa, galactosa, y a menudo, una
la línea comelinoide de monocotiledóneas
fucosa terminal (McNeil et al., 1984; Fry, 1989;
(incluidas las de Poales, Zingiberales,
Carpita y McCann, 2000). Aparentemente, la
Commelinales y Arecales), que se caracterizan por
mayoría de los xiloglucanos están estrechamente
un esqueleto de (1→4) β-D-xilosa. Los
unidos por enlaces de hidrógeno con las
glucuronoarabinoxilanos, como los xiloglucanos,
microfibrillas de celulosa (Moore y Staehelin,
pueden unirse por enlaces de hidrógeno a la
1988; Hoson, 1991). Al estar estrechamente ligado
celulosa y entre sí. Las paredes primarias de los
a las microfibrillas de celulosa, el xiloglucano
Poales se distinguen de las de otras
limita potencialmente la extensibilidad de la pared
monocotiledóneas commelinoides por la
celular mediante el anclaje de las microfibrilas
presencia de β-D-glucanos de enlace mixto (1→3),
adyacentes y, por lo tanto, puede jugar un papel
(1→4) (Carpita, 1996; Buckeridge et al., 1999;
importante en la regulación del agrandamiento
Smith, BG, y Harris, 1999; Trethewey y Harris,
celular (Levy y Staehelin, 1992; Cosgrove, 1997,
2002). Las paredes celulares commelinoides han
1999).
sido designadas paredes Tipo II (Carpita y
Los subproductos de la degradación de los
Gibeaut, 1993; Darley et al., 2001).
xiloglucanos (oligosacáridos derivados de los
Los xilanos son los principales polisacáridos no
xiloglucanos) ejercen un efecto de antiauxina de
celulósicos de las paredes secundarias de todas
tipo hormonal sobre el crecimiento celular (Fry,
las angiospermas (Bacic et al., 1988; Awano et al.,
1989; McDougall y Fry, 1990). Además, en las
2000; Awano et al., 2002). Los glucomananos
semillas de algunas eudicotiledóneas, por
forman las hemicelulosas principales de las
ejemplo, la capuchina (Tropaeolum), Impatiens y
paredes celulares secundarias de las
Annona, los xiloglucanos localizados en paredes
gimnospermas (Brett y Waldron, 1990).
celulares gruesas constituyen el principal
carbohidrato de almacenamiento (Reid, 1985). PECTINAS Las pectinas son probablemente los
Aparentemente, las paredes celulares secundarias polisacáridos no celulósicos químicamente más
P a r e d C e l u l a r | 70
diversos (Bacic y otros, 1988; Levy y Staehelin, y Waldron, 1990). Los fragmentos de
1992; Willats y otros, 2001). Son características de descomposición péctica pueden jugar un papel
las paredes primarias de las eudicotiledóneas y, como moléculas de señalización (Aldington y Fry,
en menor medida, de las monocotiledóneas. Las 1993; Fry et al., 1993).
pectinas pueden representar del 30 % al 50 % del
PROTEÍNAS Además de los polisacáridos descritos
peso seco de las paredes primarias de las
anteriormente, la matriz de la pared celular puede
eudicotiledóneas en comparación con solo del 2 %
contener proteínas estructurales (glicoproteínas).
al 3 % de las monocotiledóneas (Goldberg et al.,
Las proteínas estructurales constituyen
1989; Hayashi, 1991). Los pastos a menudo
aproximadamente el 10 % del peso seco de
contienen solo trazas de pectina (Fry, 1988). Las
muchas paredes primarias. Entre las principales
pectinas pueden faltar por completo en las
clases de proteínas estructurales se encuentran
paredes secundarias.
las proteínas ricas en hidroxiprolina (HRGPs), las
Dos constituyentes fundamentales de las pectinas
proteínas ricas en prolina (PRPs) y las proteínas
son el ácido poligalacturónico y el
ricas en glicina (GRPs). Las proteínas estructurales
ramnogalacturonano. Ellos y los demás
son altamente específicas para ciertos tipos de
componentes de la pectina forman un gel en el
células y tejidos (Ye y Varner, 1991; Keller, 1993;
que está incrustada la red de celulosa-
Cassab, 1998). Se sabe relativamente poco sobre
hemicelulosa (Roberts, 1990; Carpita y Gibeaut,
su función biológica.
1993).
Las proteínas estructurales mejor caracterizadas
Las pectinas son altamente hidrófilas y son más
son las extensinas, una familia de HRGP, llamadas
conocidas por su capacidad para formar geles. El
así porque originalmente se asumió que estaban
agua que las pectinas introducen en la pared
involucradas con la extensibilidad de la pared
imparte propiedades plásticas a la pared y modula
celular, una idea que ahora se ha abandonado.
la capacidad de la pared para estirarse (Goldberg
Parece que la extensina puede jugar un papel
et al., 1989). Las paredes celulares de los
estructural en el desarrollo. Por ejemplo, se ha
meristemas son especialmente bajas en Ca2+, pero
encontrado una extensina en las células
la cantidad aumenta notablemente en las paredes
epidérmicas en empalizada y en las células con
de los derivados del meristema a medida que se
forma de reloj de arena que forman las dos capas
alargan y se diferencian. Se produce una extensa
celulares externas del revestimiento de semilla de
reticulación de las pectinas con Ca2+ después de
soja (Cassab y Varner, 1987). Teniendo paredes
que se completa el alargamiento de las células, lo
secundarias relativamente gruesas, estas células
que impide un mayor estiramiento. También
proporcionan protección mecánica para el
existe evidencia de la reticulación de boro de la
embrión envuelto. El gen que codifica para una
pectina (Blevins y Lukaszewski, 1998; Matoh y
extensina de tabaco se expresó específicamente
Kobayashi, 1998; Ishii et al., 1999).
en una o dos lineas de células ubicadas en las
Parece que la porosidad de la pared celular está
puntas de las raíces laterales emergentes. Se ha
determinada en gran medida por la organización
sugerido que la deposición de extensina podría
de las pectinas en lugar de por la celulosa o
fortalecer las paredes y ayudar en la penetración
hemicelulosas (Baron-Epel et al., 1988). Los
mecánica de la corteza y la epidermis (Keller y
diámetros de los poros varían de
Lamb, 1989).
aproximadamente 4.0 a 6.8 nanómetros (Carpita
Las tres proteínas estructurales de la pared celular
et al., 1979; Carpita, 1982; Baron-Epel et al.,
–HRGP, PRP y GRP– se han encontrado en los
1988), lo que permitiría el paso de sustancias
tejidos vasculares de los tallos (Showalter, 1993;
como sales, azúcares, aminoácidos y
Cassab, 1998). Las HRGP se asocian
fitohormonas. Las moléculas con diámetros más
principalmente con el floema, el cambium y el
grandes que las de los poros se verían impedidas
esclerénquima, mientras que las PRP y las GRP
de penetrar en tales paredes. La pared es una
suelen estar localizadas en el xilema. Las GRP se
barrera física efectiva contra la mayoría de los
han localizado en las paredes primarias
organismos potencialmente patógenos. Sus poros
modificadas de los elementos traqueales
son demasiado pequeños para permitir que
tempranos (elementos del protoxilema) (Ryser et
incluso los virus penetren en el protoplasto (Brett
al., 1997) (Capítulo 10). Se creía que estaban
P a r e d C e l u l a r | 71
asociadas con la lignificación del xilema, pero se 2000). La celulasa y la pectinasa desempeñan un
ha demostrado que la deposición de GRP y la papel importante en la degradación de la pared
lignificación son procesos independientes. En los celular, especialmente durante la abscisión de la
hipocótilos de frijol, las GRP aparentemente no hoja y la formación de la placa de perforación en
son producidas por los elementos traqueales sino los elementos del vaso en desarrollo.
por las células del parénquima xilemático, que La mayoría de la información sobre las proteínas
exportan la proteína a las paredes primarias de los de la pared celular proviene de estudios sobre las
elementos protoxilemáticos (Ryser y Keller, 1992). paredes celulares primarias de las
Las PRP han sido implicadas con la lignificación. eudicotiledóneas. Poco se sabe acerca de las
Algunas PRP constituyen parte de las paredes proteínas de la pared celular en
celulares de los nódulos de las raíces de las monocotiledóneas y gimnospermas, aunque
leguminosas y pueden desempeñar un papel en la aparentemente existen extensinas (HRGP) y PRPs
formación de nódulos (Showalter, 1993). en ambos grupos, y GRPs en monocotiledóneas
A diferencia de las proteínas enumeradas (Levy y Staehelin, 1992; Keller, 1993; Showalter,
anteriormente, las proteínas de arabinogalactano 1993). Mucho menos se sabe acerca de las
(AGPs), que están ampliamente distribuidas en el proteínas en las paredes celulares secundarias. Se
reino vegetal, no tienen una función estructural ha localizado una proteína similar a la extensina
aparente. Las AGP son solubles y difusibles y se en las paredes celulares secundarias de la madera
producen en la membrana plasmática, la pared madura de pino (Pinus taeda) (Bao et al., 1992).
celular y los espacios intercelulares (Serpe y
Nothnagel, 1999); en consecuencia, son buenas
candidatas para actuar como mensajeros en la
interacción célula a célula durante la
diferenciación. Se ha encontrado que las AGP son
importantes para la embriogénesis somática de la
zanahoria (Daucus carota) (Kreuger y van Holst,
1993), para desempeñar un papel en el control de
la expansión de células epidérmicas radiculares en
Arabidopsis thaliana (Ding, L. y Zhu, 1997), y para
participar en el crecimiento del extremo de los
tubos polínicos de lirio (Lilium longiflorum) (Jauh
and Lord, 1996). Aparentemente, las AGP FIGURA 4.3
desempeñan múltiples funciones en el desarrollo Calosa (c) en los poros cribosos en desarrollo en la pared
de las plantas (MajewskaSawka y Nothnagel, entre los elementos cribosos inmaduros de la punta de una
2000). Se ha demostrado que otra clase de raíz de Cucurbita. Un solo plasmodesmo atraviesa cada sitio
proteína de la pared celular, llamada expansina (Li de los poros. La membrana plasmática (pm) cubre la pared
et al., 2002), funciona como un agente de incluyendo la calosa en los sitios de los poros. La cisterna
aflojamiento de la pared para promover la del retículo endoplasmático (er) cubre los sitios de los
poros.
expansión celular (ver más abajo).
Numerosas enzimas han sido encontradas en
paredes celulares primarias, incluyendo La calosa es un polisacárido de pared celular
peroxidasas, lacasas, fosfatasas, invertasas, ampliamente distribuido
celulasas, pectinasas, metilesterasas de pectina, La calosa, un (1→3) β-D-glucano lineal, se
malato deshidrogenasa, quitinasas y (1→3) β- deposita entre la membrana plasmática y la pared
glucanasas (Fry, 1988; Varner y Lin, 1989). Algunas celular celulósica existente (Stone y Clarke, 1992;
enzimas de la pared celular, como las quitinasas, Kauss, 1996). Es probable que se conozca mejor
(1→3) β-glucanasas y peroxidasas, pueden estar en los elementos cribosos del floema de las
involucradas en los mecanismos de defensa de las angiospermas, donde se asocia con el desarrollo
plantas. Las peroxidasas y las lacasas también de poros cribosos (Fig. 4.3) y comúnmente se
pueden catalizar la lignificación (Czaninski et al., encuentra cubriendo los poros completamente
1993; O’Malley et al., 1993; Østergaard et al., desarrollados (Capítulo 13; Evert, 1990). La calosa
P a r e d C e l u l a r | 72
(Terashima et al., 1993; Hafrén et al., 1999; Lewis, Mediante la impermeabilización de las paredes
1999; Grünwald et al., 2002). La lignina es un del xilema, la lignina limita la difusión lateral, lo
relleno hidrofóbico que reemplaza el agua de la que facilita el transporte longitudinal del agua en
pared (Fig. 4.4). En la sustancia intercelular, la la conducción del xilema. Se ha sugerido que esta
lignina funciona como un agente aglutinante que puede haber sido una función principal de la
imparte resistencia a la compresión y rigidez a la lignina durante la evolución de las plantas
flexión en el tallo leñoso. La lignina no tiene (Monties, 1989). La rigidez mecánica de la lignina
efecto en la resistencia de la pared a la tensión fortalece el xilema, permitiendo que los
(Grisebach, 1981). elementos traqueales soporten la presión
negativa generada por la transpiración sin colapso
del tejido. Las paredes celulares lignificadas son
resistentes al ataque microbiano (Vance et al.,
1980; Nicholson y Hammerschmidt, 1992). La
lignina puede haber funcionado primero como
agente antimicrobiano y solo más tarde asumió
un papel en el transporte de agua y soporte
mecánico en la evolución de las plantas terrestres
(Sederoff y Chang, 1991).
Dos pruebas se utilizan comúnmente para la
determinación cualitativa de lignina, las pruebas
de Wiesner y Mäule (Vance et al., 1980; Chen,
1991; Pomar et al., 2002). La prueba de Wiesner
es aplicable a todas las ligninas. En esta prueba,
las paredes celulares de los tejidos que contienen
lignina adquieren un color rojo púrpura brillante
cuando se tratan con floroglucinol en ácido
clorhídrico concentrado. Predominantemente las
ligninas siringil dan solamente una reacción débil.
La prueba de Mäule es específica para los grupos
de ligninas siringil. En esta prueba, las paredes
celulares de los tejidos que contienen lignina
siringil dan un color rojo rosa intenso cuando se
tratan sucesivamente con permanganato acuoso,
ácido clorhídrico y amoníaco. Los anticuerpos
policlonales contra lignina también están
disponibles para el marcaje inmunológico de
diferentes tipos de lignina (Ruel et al., 1994;
Grünwald et al., 2002).
La cutina, junto con sus ceras incrustadas, forma el exterior hacia adentro, de modo que la capa
la cutícula, que cubre la superficie de la epidermis más joven, de una pared dada, se encuentra en la
de todas las partes aéreas. La cutícula consiste en posición más interna, al lado del protoplasto. Las
varias capas que tienen cantidades variables de capas celulósicas formadas primero forman la
cutina, ceras y celulosa (Capítulo 9). pared primaria. La región de unión de las paredes
La suberina es el principal componente de las primarias de las células adyacentes se denomina
paredes celulares del tejido protector secundario, lamina media o sustancia intercelular. Muchas
el corcho o Felema (Capítulo 15), de las células células depositan capas de pared adicionales;
endodérmicas y exodérmicas de las raíces, y de las estas forman la pared secundaria. Al depositarse
células de la vaina del haz que encierran las venas después de la pared primaria, la pared secundaria
de las hojas de muchas de las Cyperaceae, es secretada por el protoplasto de la célula en la
Juncaceae y Poaceae. Además de reducir la superficie interna de la pared primaria (Fig. 4.1).
pérdida de agua de las partes aéreas de la planta,
la suberina restringe el movimiento apoplástico (a
través de la pared celular) del agua y los solutos y
forma una barrera para la penetración de
microbios. La suberina de la pared celular se
caracteriza por la presencia de dos dominios, un
dominio polifenólico y un dominio polialifático
(Bernards y Lewis, 1998; Bernards, 2002). El
dominio polifenólico se incorpora dentro de la
pared primaria y está covalentemente unido al
dominio polialifático, que se deposita en la
superficie interna de la pared primaria, es decir,
entre la pared primaria y la membrana plasmática.
Como se ve con el microscopio electrónico, el FIGURA 4.5
dominio polialifático tiene un aspecto laminar, o
Microfotografía electrónica que muestra las láminas de
estratificado, con bandas claras alternadas con
suberina en las paredes entre dos células de corcho de
bandas oscuras (Fig. 4.5). Se ha propuesto que las
un tubérculo de patata (Solanum tuberosum).
bandas claras comprenden predominantemente Obsérvese la alternancia de bandas claras y oscuras. Las
zonas alifáticas y las bandas más oscuras con células de corcho forman la capa más externa de una
zonas fenólicas, y que los ácidos grasos de cadena cubierta protectora en las partes de la planta como los
muy larga y las ceras probablemente se extiendan tubérculos de la patata y los tallos y raíces leñosas. (De
a bandas laminares sucesivas o se intercalan Thomson et al., 1995.)
dentro de la red de poliéster del dominio
polialifático (Bernards, 2002). Anteriormente, se Con frecuencia, la lámina media es difícil de
consideraba que las bandas claras estaban distinguir de la pared primaria
compuestas en gran parte por ceras y las bandas
Es especialmente difícil distinguir la lámina media
oscuras de suberina (Kolattukudy y Soliday, 1985).
de la pared primaria en células que desarrollan
Algunas cutículas también tienen un aspecto
paredes secundarias gruesas. En aquellas células
laminar.
en las que es difícil distinguir entre la lámina
media y las paredes primarias, las dos paredes
❙ LA CAPAS DE LA PARED CELULAR primarias adyacentes y la lámina media, y quizás
Las paredes celulares de las plantas varían mucho la primera capa de la pared secundaria, pueden
en grosor, dependiendo en parte del rol que denominarse lámina media compuesta. De ahí
desempeñan las células y en parte de la edad de que el término de lámina media compuesta
cada célula. En general, las células jóvenes tienen significaría a veces una estructura de tres capas, y
paredes más delgadas que las completamente otras veces una estructura de cinco capas (Kerr y
desarrolladas, pero en algunas células la pared no Bailey, 1934).
se engrosa mucho después de que la célula deja La microscopia electrónica rara vez revela la
de crecer. Cada protoplasto forma su pared desde lámina media como una capa bien delimitada,
P a r e d C e l u l a r | 75
excepto en las esquinas de las células donde el tanto como al 70 % de la resistencia total de las
material intercelular es más abundante. El paredes primarias normales (Shedletzky et al.,
reconocimiento de la lámina media se basa en 1992). Se han proporcionado pruebas para los
pruebas microquímicas y técnicas de maceración. enlaces cruzados entre la celulosa y la
La lámina media es en gran parte de naturaleza hemicelulosa con el microscopio electrónico (Fig.
péctica, pero a menudo se lignifica en células con 4.7; McCann et al., 1990; Hafrén et al., 1999;
paredes secundarias. Fujino et al., 2000). Pauly et al. (1999)
encontraron tres regiones o dominios de
La pared primaria se deposita mientras la célula fracciones de xiloglucanos en las paredes de
aumenta de tamaño células madre de Pisum sativum.
Aproximadamente el 8 % del peso seco de las
La pared primaria, compuesta por las capas de la
paredes consistía en xiloglucano, que puede ser
pared formada primero, se deposita antes y
solubilizado por tratamiento con una
durante el crecimiento de la célula. Las células en
endoglucanasa específica para xiloglucanos. Este
división activa, generalmente, solo tienen paredes
material correspondería al dominio de
primarias, al igual que la mayoría de las células
xiloglucanos que forman los enlaces cruzados
maduras involucradas en procesos metabólicos
entre las microfibrillas de celulosa. El segundo
como la fotosíntesis, la secreción y el
dominio (10 % del peso seco de la pared)
almacenamiento. Dichas células tienen paredes
consistiría en xiloglucanos que están
primarias relativamente delgadas, y la pared
estrechamente asociados con la superficie de las
primaria es usualmente delgada en las células que
microfibrillas de celulosa, y un tercer dominio de
tienen paredes secundarias. Sin embargo, la pared
xiloglucanos (3 % del peso seco de la pared) que
primaria puede alcanzar un grosor considerable,
se encontrarían atrapados dentro o entre las
como en el colénquima de tallos y hojas y el
microfibrillas de celulosa.
endosperma de algunas semillas, aunque estos
En un modelo alternativo de la pared primaria
engrosamientos de la pared son considerados
(Fig. 4.6B), no hay enlaces directos entre las
como secundarios por algunos (Frey-Wyssling,
microfibrillas. En cambio, las hemicelulosas
1976). Las paredes primarias gruesas pueden
estrechamente unidas a las microfibrillas están
mostrar capas, o una textura polilaminar, causada
envueltas en una capa de hemicelulosas menos
por variaciones en la orientación de las
estrechamente ligadas, que a su vez están
microfibrillas de celulosa, de una capa a la
incrustadas en la matriz de pectina, que rellena
siguiente (ver más abajo). Independientemente
los espacios entre las microfibrillas (Talbott y Ray,
del grosor de la pared, las células vivas con solo
1992). En este modelo, la resistencia de la pared
paredes primarias pueden eliminar el
puede depender en parte de la presencia de
engrosamiento previamente adquirido, perder su
muchas interacciones no covalentes entre
forma celular especializada, dividirse y
moléculas de la matriz alineadas lateralmente
diferenciarse en nuevos tipos de células. Por esta
(Cosgrove, 1999). Es pertinente señalar que un
razón, son principalmente las células con paredes
estudio, que utilizó la espectroscopia de
primarias las que están involucradas en la
resonancia magnética nuclear 13C en estado
curación de heridas y la regeneración en las
sólido, encontró poca evidencia de interacción
plantas.
sustancial entre la celulosa y las hemicelulosas en
Los modelos actuales de la arquitectura de la
las paredes celulares primarias de tres
pared celular primaria (en crecimiento) suponen
monocotiledóneas (hierba de centeno italiana,
que existe una red de microfibrillas de celulosa
piña y cebolla) y una eudicotiledónea (col) (Smith,
entrelazadas con hemicelulosas, como el
BG, et al., 1998). Los autores sugirieron, sin
xiloglucano, e incrustadas en un gel de pectinas.
embargo, que un número relativamente pequeño
En un modelo (Fig. 4.6A), las hemicelulosas
de moléculas de hemicelulosa serían suficientes
recubren la superficie de la celulosa, a la que
para realizar los enlaces cruzados con las
están unidas de forma no covalente, y forman
microfibrillas de celulosa. Se encontró evidencia
enlaces cruzados, o ligamientos, que unen las
similar para las paredes celulares primarias de
microfibrillas de celulosa. Se ha estimado que
Arabidopsis thaliana (Newman et al., 1996). La
dicha red de celulosa-xiloglucano puede contribuir
P a r e d C e l u l a r | 76
FIGURA 4.6
Dos modelos del crecimiento de la pared celular (primaria). En el modelo representado en A, la resistencia mecánica de la
pared se atribuye a la unión de las microfibrillas de celulosa por xiloglucanos que están adheridos de forma no covalente a
la superficie de la microfibrilla y atrapados dentro de la microfibrilla. Las pectinas (no se muestra) forman una matriz co-
extensiva en la cual la red de celulosa-xiloglucanos está incrustada. El modelo alternativo representado en B difiere del
representado en A, principalmente por la falta de polímeros que atraviesen directamente las microfibrillas. En cambio, las
hemicelulosas estrechamente unidas, como el xiloglucano, se ven como envueltas en una capa de polisacáridos menos
unidos. Estos últimos a su vez están incrustados en la matriz de pectina que rellena los espacios entre las microfibrillas.
Detalles: ml, lámina media; pm, membrana plasmática. (Adaptado de Cosgrove, 1999. Reimpreso, con permiso, del Annual
Review of Plant Physiology and Plant Molecular Biology, vol. 50, © 1999 por Annual Reviews. www.annualreviews.org)
P a r e d C e l u l a r | 77
Las paredes secundarias son particularmente La separación de la pared secundaria en las tres
importantes en las células especializadas que capas S se debe principalmente a las diferentes
tienen una función de sostén y en aquellas orientaciones de microfibrillas en las tres capas
involucradas en la conducción del agua; en estas (Frey-Wyssling, 1976). Por lo general, las
células, el protoplasto a menudo muere después microfibrillas están orientadas helicoidalmente en
de que se ha depositado la pared secundaria. La las distintas capas (Fig. 4.8). En S1, las fibrillas
celulosa es más abundante en paredes corren a lo largo de hélices cruzadas, que forman
secundarias que en paredes primarias, y las un gran ángulo con el eje largo de la célula, de
sustancias pécticas están ausentes; Por lo tanto, la modo que esta capa es altamente birrefringente.
pared secundaria es rígida y no se estira En S2, el ángulo es pequeño y la pendiente de la
fácilmente. Las proteínas y enzimas estructurales, hélice es pronunciada; por lo tanto, las
que son relativamente abundantes en las paredes microfibrillas de celulosa en esta capa no se
celulares primarias, aparentemente en las muestran con el microscopio de luz polarizada. En
paredes secundarias están ausentes o están S3, las microfibrillas se depositan como en S1, en
presentes en pequeñas cantidades. Como se un ángulo grande con respecto al eje largo de la
mencionó anteriormente, una proteína similar a la célula. En al menos algunas fibras de madera, las
extensina se ha localizado en las paredes capas S1 y S2 están interconectadas por una zona
secundarias de la madera madura de pino de de transición con una textura helicoidal (Vian et
Loblolly (Bao et al., 1992). La lignina es común en al., 1986; Reis y Vian, 2004). La pared primaria
las paredes secundarias de las células que se difiere de la secundaria en que tiene una
encuentran en la madera. disposición bastante aleatoria de microfibrillas. En
En las células de madera de paredes gruesas, se las fibras y traqueidas de la mayoría de las
pueden distinguir con frecuencia en la pared especies leñosas, la superficie interna de la capa
secundaria tres capas distintas, designadas S1, S2 y S3 está cubierta con una película no celulósica,
S3, para la capa externa, media e interna, que a menudo presenta bultos llamados verrugas.
respectivamente. La capa S2 es la más gruesa. La Se creía que estas verrugas eran restos
capa S3 puede ser muy delgada o estar citoplásmicos remanentes de la descomposición
completamente ausente. Algunos anatomistas de del protoplasto, ahora, las verrugas se consideran
la madera consideran que la capa S3 es lo excrecencias de la pared celular formada en gran
suficientemente distinta de las capas S1 y S2 para parte por precursores de lignina (Frey-Wyssling,
considerarse una pared terciaria. 1976; Castro, 1991).
Vista tangencial de una pared primaria recién Las capas de las paredes celulares secundarias.
sintetizada en el cambium vascular de Pinus thunbergii. Diagrama que muestra la organización de las
Obsérvense los numerosos enlaces cruzados (puntas microfibrillas de celulosas y las tres capas (S1, S2, S3) de
de flecha) entre microfibrillas. (De Hafrén y otros, la pared secundaria. Las diferentes orientaciones de las
1999, con permiso de Oxford University Press). tres capas refuerzan la pared secundaria. (De Raven et
al., 2005.)
P a r e d C e l u l a r | 78
FIGURA 4.9
Campo de punteadura primario, punteadura, y plasmodesmos. A, célula del parénquima con paredes primarias y campos
de punteadura primarios, áreas delgadas en las paredes. Como se muestra aquí, los plasmodesmos comúnmente
atraviesan la pared de los campos de punteadura primarios. B, células con paredes secundarias y numerosas punteaduras
simples. C, un par de punteaduras simples. D, un par de punteaduras areoladas. (De Raven et al., 2005.)
FIGURA 4.10
Campo de punteadura primario y punteaduras. Células del parénquima de la corteza de la raíz de Abies (A), del xilema de
Nicotiana (B) y de Vitis (C). A, vista superficial del retículo de celulosa; las zonas no coloreados son lugares delgados
penetrados por plasmodesmos (no visibles). B, punteaduras en vista de superficie y, C, en corte. En C, pared punteada
entre la célula del parénquima y el vaso. (A, ×930; B, ×1100; C, ×1215.)
P a r e d C e l u l a r | 79
Los plasmodesmos (ver más abajo) se agregan la célula. Si se estrecha hacia la luz, el punteadura
comúnmente en los campos de punteadura simple se integrada con la punteadura areolada
primarios (Fig. 4.9A). Cuando se desarrolla pared en su estructura. Dependiendo del grosor de la
secundaria, los plasmodesmos permanecen en la pared secundaria, la punteadura simple puede ser
membrana de la punteadura como conexiones poco profunda o puede formar un canal que se
entre los protoplastos de las células adyacentes. extiende desde el lumen de la célula hacia la
Los plasmodesmos no están restringidos a los membrana de la punteadura. Las punteaduras se
campos de punteadura primarios. Con frecuencia pueden unir a medida que la pared aumenta de
se encuentran plasmodesmos dispersos a través grosor y forman punteaduras ramificadas o
de una pared de espesor uniforme. Además, en ramiformes (del latín ramus, ramificación)
muchos casos, la pared primaria está engrosada (Capítulo 8).
específicamente donde ocurren los
plasmodesmos.
Las punteaduras varían en tamaño y estructura
detallada (Capítulos 8 y 10), pero se reconocen
dos tipos principales de punteaduras en células
con paredes secundarias: punteaduras simples y
punteaduras areoladas (Fig. 4.9C, D). La
diferencia básica entre los dos tipos de
punteaduras es que, en la punteadura areolada, la
pared secundaria se arquea sobre la cavidad de la
punteadura y se estrecha hacia el lumen de la
célula. La pared secundaria que se encuentra
sobre la punteadura constituye la areola. En las
punteaduras simples, no se produce tal FIGURA 4.11
crecimiento de pared secundaria. En las
punteaduras areoladas, la parte de la cavidad Diagrama de una punteadura areolada con una
encerrada por el borde se denomina cámara de la apertura interior ampliada y un borde reducido. (De
Esaú, 1977; después de Record, 1934.)
punteadura, y la abertura en el borde es la
abertura. Tanto las punteaduras simples como areoladas se
La combinación de dos punteaduras simples pueden encontrar en paredes secundarias de los
opuestas se denomina par de punteaduras elementos traqueales (capitulos 10 y 11). En las
simples, y la de dos punteaduras areoladas traqueidas de coníferas, los pares de punteaduras
opuestas par de punteaduras areoladas. Las areoladas tienen una estructura especialmente
combinaciones de una punteadura simple y una elaborada (Capítulo 10).
punteadura areolada, se denomina par de Si la pared secundaria es muy gruesa, el borde del
punteaduras semiareoladas, se encuentran en el punteadura es correspondientemente grueso. La
xilema. Una punteadura puede no tener una cámara de esta punteadura es bastante pequeña
estructura complementaria, por ejemplo, como y está conectada con la luz de la célula a través de
cuando ocurre frente a un espacio intercelular. un pasaje estrecho en el borde, denominado el
Tales punteaduras se llaman punteaduras ciegas. canal del punteadura. El canal tiene una abertura
Además, dos o más punteaduras pueden exterior que se abre hacia la cámara de la
oponerse a una sola punteadura en una célula punteadura y una abertura interior que mira
contigua, una combinación que se ha denominado hacia el lumen de la célula. En algunas
punteadura compuesta unilateralmente. punteaduras, el canal de la punteadura se parece
Las punteaduras simples se encuentran en ciertas a un embudo comprimido, y sus dos aberturas
células del parénquima, en las fibras difieren en tamaño y forma (Fig. 4.11). La abertura
extraxilemáticas y en las esclereidas (Capítulo 8). exterior es pequeña y circular, la interior
En una punteadura simple, la cavidad puede tener extendida y en forma de hendidura. En un par de
un ancho uniforme, o puede ser un poco más punteaduras, las aberturas internas de las dos
ancha o un poco más estrecha hacia el lumen de punteaduras se cruzan entre sí (Capítulo 10). Esta
P a r e d C e l u l a r | 80
FIGURA 4.12
Formación de la pared durante la división celular. A, formación de la placa celular en el plano ecuatorial del fragmoplasto
en la telofase. B, C, el fragmoplasto aparece ahora a lo largo del margen de la placa celular circular (en vista lateral en B;
en vista de superficie en C). D, la división celular se ha completado y cada célula hermana ha formado su propia pared
primaria (puntitos). E, las células hermanas se han agrandado, sus paredes primarias se han engrosado y la pared de la
célula madre se ha desgarrado a lo largo de los lados verticales de las células. (De Esaú, 1977.)
P a r e d C e l u l a r | 81
El fragmoplasto sirve como marco para el comienza a madurar en las células de la raíz del
ensamblaje de la placa celular, la división inicial berro (Lepidium sativum) y el maíz, la miosina
entre las células hijas (Fig. 4.13). La placa celular comienza a localizarse en los plasmodesmos
se forma a partir de la fusión de vesículas recién formados (Reichelt y otros, 1999; Baluška
derivadas del Golgi aparentemente dirigidas al et al., 2000). Al mismo tiempo, parece que
plano de división por los microtúbulos del paquetes de filamentos de actina se unen a los
fragmoplasto, posiblemente con la ayuda de plasmodesmos.
proteínas motoras. El papel de las actinas es
menos claro. Cuando se inicia la placa celular, el
fragmoplasto no se extiende a las paredes de la
célula en división. Durante la expansión de la
placa celular, los microtúbulos del fragmoplasto
se despolimerizan en el centro y se repolimerizan
sucesivamente en los márgenes de la placa
celular. La placa celular, precedida por el
fragmoplasto (Fig. 4.12B, C), crece hacia afuera
(centrífugamente) hasta que alcanza las paredes
de la célula en división, completando la
separación de las dos células hijas. Es pertinente
señalar que, además de los microtúbulos y los
filamentos de actina, algunos investigadores
incluyen las vesículas derivadas del Golgi y el
retículo endoplasmático asociado con la placa
celular en desarrollo como parte del fragmoplasto
(Staehelin y Hepler, 1996; Smith, LG, 1999).
El proceso real de formación de placa celular es
bastante complejo y consta de varias etapas (Fig.
4.14; Samuels et al., 1995; Staehelin y Hepler,
1996; Nebenführ et al., 2000; Verma, 2001): (1)
llegada de vesículas derivadas del Golgi al plano
de división; (2) formación de tubos de 20
nanómetros (tubos de fusión) que crecen fuera
de las vesículas y se fusionan con otros, dando
lugar a una red tubulo-vesicular continua, FIGURA 4.13
entretejida, con un denso revestimiento fibroso;
Detalles de la citocinesis temprana en una célula del
(3) transformación de la red tubulo-vesicular en
mesófilo de tabaco (Nicotiana tabacum). La placa
una red tubular y luego en una estructura similar celular aún está compuesta por vesículas individuales.
a una placa fenestrada, durante la cual se Los microtúbulos del fragmoplasto se encuentran a
desmonta la densa capa de membrana y los ambos lados de la placa celular, algunos atravesando
microtúbulos del fragmoplasto asociados; (4) la placa. Se muestra algo de material cromosómico de
formación de numerosas proyecciones similares a uno de los dos futuros núcleos hijos. (De Esaú, 1977.)
dedos en los márgenes de la placa celular que se
fusionan con la membrana plasmática de la pared Varias proteínas se han implicado en la formación
celular madre; (5) maduración de la placa celular de placas celulares (Heese et al., 1998; Smith, LG,
en una nueva pared celular. La última etapa 1999; Harper et al., 2000; Lee, Y.-RJ, y Liu, 2000;
incluye el cierre de la placa fenestrada. En este Otegui y Staehelin, 2000; Assaad, 2001). Por
momento, los segmentos del retículo ejemplo, la fragmoplastina, una proteína tipo
endoplasmático tubular están atrapados dentro de dinamina, fusionada con la proteína verde
la pared en desarrollo y se forman plasmodesmos. fluorescente, se ha localizado en la placa celular
Poco después de que el citoesqueleto del en desarrollo en células BY-2 de tabaco (Gu y
fragmoplasto desaparece y la nueva placa celular Verma, 1997). La fragmoplastina puede estar
P a r e d C e l u l a r | 82
involucrada con la formación de los tubos de proteínas KNOLLE, las vesículas no se fusionan
fusión y la fusión de vesículas en la placa celular. (Lauber et al., 1997).
La sobreexpresión de la fragmoplastina en las
plántulas de tabaco transgénico dio lugar a la Inicialmente, la calosa es el principal polisacárido
acumulación de calosa en la placa celular y detuvo de la pared celular presente en la placa celular en
el crecimiento de la planta (Geisler-Lee et al., desarrollo
2002). Se ha obtenido evidencia funcional más
La calosa comienza a acumularse en el lumen de
directa de la participación de la proteína KNOLLE
la placa celular en desarrollo durante la etapa
de Arabidopsis thaliana en la formación de placa
tubulo-vesicular, pero es más abundante durante
celular (Lukowitz et al., 1996). KNOLLE, una
la conversión de la red tubular en la placa
proteína relacionada con la sintaxina,
fenestrada. Se ha sugerido que la calosa puede
aparentemente sirve como un receptor de
ejercer una fuerza de propagación en las
acoplamiento para las vesículas que son
membranas, facilitando su conversión en una
transportadas por el fragmoplasto. En ausencia de
estructura similar a una placa (Samuels et al.,
1995).
FIGURA 4.14
Etapas de desarrollo de la placa celular. A, la fusión de las vesículas secretoras derivadas del Golgi (sv) en la zona
ecuatorial, entre los microtúbulos fragmoplásticos (mt) y una matriz citoplasmática difusa (fm). B, las vesículas derivadas
del Golgi fusionadas dan lugar a una red tubulo-vesicular cubierta por una "capa difusa". C, se forma una red tubular
(TN) a medida que el lumen de la red tubulo-vesicular (TVN) se llena de polisacáridos de la pared celular, especialmente
de calosa. Desaparece la matriz difusa que rodea la red y los microtúbulos, lo que distingue aún más esta etapa de la red
tubulo-vesicular. D, las áreas de los túbulos se expanden, formando una lámina casi continua. Numerosas proyecciones
parecidas a dedos se extienden desde los márgenes de la placa celular y se fusionan con la membrana plasmática (pm)
de la pared celular madre (pcw) en el sitio previamente ocupado por la banda preprofásica. E, la maduración de la placa
celular en una nueva pared celular. (Después de Samuels et al., 1995. Reproducido de The Journal of Cell Biology 1995,
vol. 130, 1345-1357, con permiso de copyright de la Rockefeller University Press).
P a r e d C e l u l a r | 83
FIGURA 4.15
División celular en una célula altamente vacuolada. A, inicialmente, el núcleo se encuentra a lo largo de una pared de la
célula, que contiene una gran vacuola central. B, las hebras de citoplasma penetran en la vacuola, proporcionando una
vía para que el núcleo migre al centro de la célula. C, el núcleo ha alcanzado el centro de la célula y está suspendido allí
por numerosas hebras de citoplasma. Algunas de las hebras han comenzado a fusionarse para formar el fragmosoma a
través del cual se producirá la división de la célula. D, el fragmosoma, que forma una capa que divide la célula, está
totalmente formado. E, cuando la mitosis esté completa, la célula se dividirá en el plano ocupado por el fragmosoma.
(Cortesía de W. H. Freeman; después de Venverloo y Libbenga, 1987. © 1987, con permiso de Elsevier).
El eventual reemplazo de la calosa por los hasta después de que la placa celular entra en
componentes de celulosa y matriz, y el patrón de contacto con las paredes celulares de la madre. La
deposición de estos en la placa celular en lámina media se extiende entonces de forma
desarrollo no está nada claro. En las células BY-2 centrípeta (desde el exterior hacia el interior)
de tabaco, los xiloglucanos y las pectinas se dentro de la placa celular desde la unión con las
localizaron comenzando con la etapa paredes celulares de la célula madre (Matar y
tubulo-vesicular, pero sus concentraciones solo Catesson, 1988). Esto está precedido por la
parecieron aumentar sustancialmente después de formación de una zona similar a un contrafuerte
completar la placa celular (Samuels et al., 1995). en esa unión. La zona similar a un contrafuerte es
La celulosa comenzó a sintetizarse en cantidades el punto de partida para una secuencia de
significativas cuando la placa celular alcanzó la cambios en la arquitectura fibrilar que conducen a
etapa de lámina fenestrada. En las células la fusión y continuidad del esqueleto fibrilar de las
meristemáticas de la raíz de Phaseolus vulgaris, dos paredes. La lámina media de la pared celular
por el contrario, la celulosa, las hemicelulosas y madre produce una protuberancia en forma de
las pectinas, según se informó, se depositaron cuña que penetra en el contrafuerte y avanza
simultáneamente a lo largo de la placa (Matar y hacia la placa celular.
Catesson, 1988).
Según una visión de larga data (Priestly y Scott, La banda preprofásica predice el plano de la
1939), la fusión de la placa celular, –que se futura placa celular
consideraba una nueva laminilla media– con las
Antes de que la célula se divida, el núcleo asume
paredes celulares de la célula madre se produce
una posición adecuada para el evento. Si la célula
cuando se rompe la pared primaria opuesta a la
a punto de dividirse está altamente vacuolada,
placa celular durante la expansión del protoplasto
una capa de citoplasma, el fragmosoma, se
de la célula hija. La nueva lámina media
disemina en el futuro plano de división y el núcleo
desarrollándose centrífugamente se pone en
se ubica en esta capa (Fig. 4.15; Sinnott y Bloch,
contacto con la lámina media de las células madre
1941; Gunning, 1982; Venverloo y Libbenga,
fuera de las paredes celulares estiradas y rotas.
1987). El fragmosoma contiene tanto
Más recientemente, se ha demostrado que la
microtúbulos como filamentos de actina (Goosen-
placa celular no es la lámina media per se, y que la
de Roo et al., 1984), los cuales aparentemente
lámina media péctica no comienza a desarrollarse
están involucrados en su desarrollo. Además, la
P a r e d C e l u l a r | 84
mayoría de las células vegetativas muestran una distribución heterogénea de polisacáridos (Matar
banda preprofásica, un cinturón cortical de y Catesson, 1988).
microtúbulos y filamentos de actina, que predice Los materiales de la matriz, incluidas las
el plano de la futura placa celular (Gunning, 1982; glicoproteínas, se envían a la pared en las
Gunning y Wick, 1985; Vos et al., 2004). El examen vesículas del Golgi. Las microfibrillas de celulosa,
de las células de la punta de la raíz de Pinus brutia por el contrario, son sintetizadas por complejos
mediante microscopía láser confocal de barrido, de celulosa sintasa que aparecen como anillos, o
utilizando técnicas de inmunolocalización para rosetas, de seis partículas dispuestas
identificar microtúbulos y retículo endoplasmático hexagonalmente que atraviesan la membrana
(RE), reveló que los túbulos del RE se ordenaron plasmática (Fig. 4.16; Delmer y Stone, 1988;
en una formación densa tipo anillo en el sitio de la Hotchkiss, 1989; Fujino y Itoh, 1998; Delmer,
banda preprofásica (Zachariadis et al., 2001). El 1999; Hafrén et al., 1999; Kimura et al., 1999;
desarrollo de la "banda preprofásica del RE" se Taylor et al., 2000). Cada roseta sintetiza celulosa
parecía mucho a la "banda preprofásica de a partir del derivado de glucosa UDP-glucosa
microtúbulos". La banda preprofásica desaparece (glucosa uridina difosfato). Se identificaron dos
después del inicio del huso mitótico y la enzimas necesarias para la síntesis de celulosa en
degradación de la envoltura nuclear (Dixit y Cyr, Arabidopsis mediante el análisis de mutantes,
2002), mucho antes de la iniciación de la placa CesA glucosiltransferantes y KOR endo-1,4-β-
celular, sin embargo, la placa celular en desarrollo glucanasas asociadas a membranas (Williamson et
se fusiona con la pared principal precisamente en al., 2002). Las proteínas CesA son componentes
la zona delimitada anteriormente por la banda. Se del complejo de celulosa sintasa, que
han encontrado filamentos de actina que cierran probablemente contiene de 18 a 36 proteínas de
la brecha entre el borde principal de la placa este tipo. Se requieren al menos tres proteínas
celular-fragmoplasto y una red de actina cortical CesA para la síntesis de celulosa en la pared
cerca de esta zona (Lloyd y Traas, 1988; Schmit y celular secundaria de los vasos de xilema de
Lambert, 1988; Goodbody y Lloyd, 1990). Estos Arabidopsis en desarrollo (Taylor et al., 2000,
filamentos probablemente ayudan a guiar el 2003). Además, las tres CesAs son necesarias para
crecimiento de la placa celular, utilizando un la correcta localización de estas proteínas en las
mecanismo basado en actino-miosina (Molchan et regiones de la membrana plasmática asociadas
al., 2002). En algunas células vacuoladas, el huso con el engrosamiento de la pared celular
mitótico y el fragmoplasto se desplazan (Gardiner et al., 2003b). Los microtúbulos
lateralmente, y la placa celular en crecimiento se corticales se ensamblan en el sitio de la formación
ancla en un lado de la célula, en una etapa de la pared celular secundaria antes de que
temprana del desarrollo, una forma de citocinesis comience la última y se requieren continuamente
denominada "citocinesis polarizada" por Cutler y para mantener la localización normal de la
Ehrhardt (2002). proteína CesA (Gardiner et al., 2003b).
Durante la síntesis de celulosa, las rosetas, que se
❙ CRECIMIENTO DE LA PARED CELULAR mueven en el plano de la membrana, secretan las
microfibrillas sobre la superficie externa de la
Después de completar la placa celular, se deposita
membrana. Las rosetas, que están formadas por
material de pared adicional en cada lado de la
el retículo endoplasmático, se insertan en la
misma, lo que resulta en un aumento del grosor
membrana plasmática a través de las vesículas del
de la nueva división. El nuevo material de pared se
Golgi (Haigler y Brown, 1986) y aparentemente
deposita alrededor de cada uno de los
son empujadas hacia adelante por la síntesis
protoplastos hijos en forma de mosaico, de modo
(polimerización) y las fuerzas de cristalización de
que las nuevas paredes de las células
las microfibrillas de celulosa (Delmer y Amor,
meristemáticas se caracterizan por una
1995).
P a r e d C e l u l a r | 85
FIGURA 4.16
Réplicas de fracturas por congelación de rosetas asociadas a la biogénesis de microfibrillas de celulosa en un elemento
traqueal en diferenciación de Zinnia elegans. Las rosetas que se muestran aquí existen en cara de la bicapa de la
membrana plasmática que está más cerca del citoplasma (la cara PF). En la micrografía principal se muestran varias
rosetas (rodeadas de círculos). El recuadro muestra una roseta con más aumento y después de un sombreado rotativo
de alta resolución a temperatura ultra fría con una cantidad mínima de platino/carbono. (Cortesía de Mark J. Grimson y
Candace H. Haigler).
Baskin (2001) ha propuesto un mecanismo de para unir y orientar los componentes del andamio
incorporación de templado, en el cual las en la membrana plasmática. Los microtúbulos no
microfibrillas nacientes pueden ser orientados por son necesarios para la síntesis de celulosa o para
microtúbulos o incorporarse a la pared celular la formación de microfibrillas de celulosa.
mediante la unión a un andamio construido y Se ha formulado un modelo geométrico para la
orientado alrededor de las microfibrillas ya deposición de microfibrillas de celulosa a partir de
incorporadas o proteínas de membrana o ambos. observaciones extensas sobre la estructura de la
En este modelo, los microtúbulos corticales sirven pared celular helicoidal (secundaria) de los pelos
P a r e d C e l u l a r | 86
por la turgencia. La velocidad a la que se segunda hipótesis. Por el contrario, no hay duda
expandirá una célula individual se controla de que las paredes celulares en crecimiento
mediante (1) la cantidad de presión de turgencia aumentan más rápidamente a un pH ácido (por
dentro de la célula que empuja contra la pared debajo de 5,5) que a un pH neutro.
celular y (2) la extensibilidad de la pared. La Se ha encontrado que una nueva clase de
extensibilidad, una propiedad física de la pared, proteínas de la pared llamadas expansinas es la
se refiere a la capacidad de la pared para principal proteína mediadora del crecimiento
expandirse o extenderse de manera permanente ácido (Cosgrove, 1998, 1999, 2000, 2001; Shieh y
cuando se le aplica una fuerza*. Las paredes de las Cosgrove, 1998; Li et al., 2002). Las expansinas
células en crecimiento exhiben una extensión aparentemente causan deslizamiento de la pared
estable a largo plazo conocida como fluencia al aflojar asociaciones no covalentes entre los
(Shieh y Cosgrove, 1998). polisacáridos de la pared. Dado el primer modelo
Durante el crecimiento, la pared primaria debe de arquitectura de pared primaria descrito
rendir lo suficiente como para permitir un grado anteriormente, un objetivo lógico sería la interfaz
de expansión apropiado, mientras que al mismo entre la celulosa y una o más hemicelulosas.
tiempo se mantiene lo suficientemente fuerte Además de su función en el aflojamiento de la
para restringir el protoplasto. Varios factores son pared celular en los tejidos en crecimiento, la
capaces de influir en la extensibilidad de la pared. expansina se ha implicado en el inicio de la hoja
Entre esos factores están las hormonas vegetales (Fleming et al., 1997, 1999; Reinhardt et al.,
(Shibaoka, 199l; Zandomeni y Schopfer, 1993). 1998), la abscisión de la hoja (Cho y Cosgrove,
Aunque las hormonas pueden afectar la 2000), la maduración de la fruta (Rose y Bennett,
extensibilidad de la pared celular, tienen poca o 1999; Catalá et al., 2000; Rose et al., 2000;
ninguna influencia directa sobre la presión de Brummell and Harpster, 2001), y el crecimiento
turgencia. La auxina y las giberelinas aumentan la tanto de tubos polínicos (Cosgrove et al., 1997;
extensibilidad de las paredes celulares, mientras Cosgrove, 1998) y de fibras de algodón (Shimizu et
que el ácido abscísico y el etileno disminuyen su al., 1997).
extensibilidad. Algunas hormonas influyen en la Cosgrove (1999) ha propuesto distinguir entre
disposición de los microtúbulos corticales. Las agentes de aflojamiento de pared primarios y
giberelinas, por ejemplo, promueven una secundarios. Define los agentes primarios de
disposición transversal, lo que resulta en un aflojamiento de la pared como aquellas
mayor alargamiento. sustancias y procesos que son competentes y
Los mecanismos por los cuales las hormonas suficientes para inducir la extensión de las
alteran la extensibilidad de las paredes celulares paredes in vitro. Las expansinas son los ejemplos
no se conocen bien. La explicación más coherente principales. Los agentes secundarios de
del efecto de una hormona vegetal sobre la aflojamiento de la pared, que no poseen tal
extensibilidad de la pared celular es la hipótesis actividad, se definen como aquellas sustancias y
de crecimiento ácido (Brett y Waldron, 1990; procesos que modifican la estructura de la pared
Kutschera, 1991), en la que la auxina activa una para mejorar la acción de los agentes primarios.
ATPasa de bombeo de protones en la membrana Las endoglucanasas vegetales, las
plasmática. Los protones se bombean desde el endotransglicilasas de xiloglucano (XET) y las
citosol a la pared celular. Se cree que la caída pectinasas, así como la secreción de polímeros de
resultante en el pH causa un aflojamiento de la pared específicos y la producción de radicales
estructura de la pared celular, lo que permite la hidroxilo, pueden funcionar como agentes
extensión, dirigida por la turgencia, de la red de secundarios de aflojamiento de la pared. Los XET
polímeros de la pared. Una hipótesis alternativa son de especial interés porque pueden cortar y
es que la auxina activa la expresión de genes volver a unir las cadenas de xiloglucanos, lo que
específicos que influyen en el suministro de permite que la pared celular se expanda sin
nuevos materiales de pared de manera que socavar su estructura (Campbell y Braam, 1999;
afecten la extensibilidad de la pared celular Bourquin et al., 2002).
(Takahashi et al., 1995; Abel y Theologis, 1996). * Heyn (1931, 1940) definió el término "extensibilidad" simplemente
Hay poca evidencia experimental que apoye esta como la capacidad de la pared para sufrir cambios en la longitud, y
distinguió entre extensibilidad plástica y extensibilidad elástica. La
extensibilidad plástica (plasticidad) es la capacidad de la pared para
extenderse irreversiblemente; La extensibilidad elástica (elasticidad)
denota la capacidad de ampliación reversible (Kutschera, 1996).
P a r e d C e l u l a r | 89
❙ ESPACIOS INTERCELULARES
Un gran volumen del cuerpo de la planta está
ocupado por un sistema de espacios
intercelulares, espacios de aire que son esenciales
para la aireación de los tejidos internos. Aunque
los espacios intercelulares son más característicos
de los tejidos maduros, también se extienden a
FIGURA 4.18
tejidos meristemáticos en los que las células en
división respiran intensamente. Ejemplos de Un tipo de parénquima de paredes delgadas, con
tejidos que tienen espacios intercelulares grandes células de forma regular y espacios intercelulares
y bien interconectados se encuentran en hojas del esquizoides, a partir del peciolo de apio (Apium). (De
Esaú, 1977.)
follaje y órganos sumergidos de plantas acuáticas
(Capítulo 7). La formación de abundante pectina puede dar
lugar a un sol péctico, que puede llenar parcial o
P a r e d C e l u l a r | 90
completamente los espacios intercelulares más presencia de una pared celular impide el contacto
pequeños. Se han encontrado algunas sustancias directo entre las membranas plasmáticas de las
totalmente inesperadas en los espacios células vegetales adyacentes; en consecuencia, el
intercelulares, como la glicoproteína rica en cuerpo de la planta se divide esencialmente en
hidroxiprolina y rica en treonina que se encuentra dos compartimentos, el simplasto (o simplasma) y
en los espacios intercelulares llenos de las puntas el apoplasto (o apoplasma) (Münch, 1930). El
de las raíces del maíz (Roberts, 1990). Varios tipos simplasto está compuesto por los protoplastos
de protuberancias pécticas intercelulares pueden unidos por la membrana plasmática y sus
desarrollarse con la formación de espacios interconexiones, los plasmodesmos; el apoplasto
intercelulares durante la expansión del tejido consiste en el continuo de la pared celular y los
(Potgieter y Van Wyk, 1992). espacios intercelulares. En consecuencia, el
Algunos espacios intercelulares resultan de la movimiento de sustancias de una célula a otra
descomposición de células enteras y se llaman mediante plasmodesmos se denomina transporte
lisígenos (que surgen por disolución). Algunas simplástico (transporte simplasmático), y el
raíces tienen amplios espacios intercelulares movimiento de sustancias en el continuo de la
lisígenos. Los espacios intercelulares también pared celular se denomina transporte apoplástico
pueden resultar de la rotura o ruptura de las (transporte apoplásmico).
células. Tales espacios son llamados rexígenos.
Ejemplos de espacios intercelulares rexígenos son
las lagunas protoxilémicas que resultan del
desgarro de los elementos primarios de xilema
primario (elementos protoxilémicos) durante el
alargamiento de la parte de la planta y los
espacios intercelulares relativamente grandes
encontrados en la corteza de algunos árboles que
surgen durante el crecimiento en grosor. La
esquizogenia, la lisigenia y/o la rexigenia se
pueden combinar en la formación de espacios.
❙ PLASMODESMOS
Como se mencionó anteriormente, el protoplasto FIGURA 4.19
de las células vegetales adyacentes están
Micrografía de luz de plasmodesmos en las gruesas
interconectados por cadenas estrechas de paredes primarias del endospermo del caqui
citoplasma llamadas plasmodesmos, que (Diospyros), los tejidos nutritivos dentro de la semilla.
proporcionan vías potenciales para el paso de Los plasmodesmos aparecen como líneas finas que se
sustancias de una célula a otra (van Bel y van extienden de célula a célula a través de las paredes.
Kesteren, 1999; Haywood et al., 2002). Aunque (×620.)
fueron descritas por primera vez por Tangl en
1879, y han sido visibles durante mucho tiempo
Los plasmodesmos pueden clasificarse como
con el microscopio óptico (Fig. 4.19), se confirmó
primarios o secundarios según su origen
su naturaleza como hebras citoplasmáticas
cunado se pudo observar con un microscopio Muchos plasmodesmos se forman durante la
electrónico. citocinesis a medida que las cadenas del retículo
Los plasmodesmos son los análogos estructurales endoplasmático tubular quedan atrapadas dentro
y funcionales de las uniones comunicantes (gap) de la placa celular en desarrollo (Fig. 4.20). Los
encontradas entre las células animales (Robards y plasmodesmos que se forman durante la
Lucas, 1990). En las uniones comunicantes, las citocinesis se denominan plasmodesmos
membranas plasmáticas de las células adyacentes primarios. Los plasmodesmos también se pueden
se asocian en placas que tienen canales estrechos formar de novo a través de las paredes celulares
llamados "conexiones", a través de los cuales se existentes. Estos plasmodesmos formados post-
comunican los protoplastos de las dos células. La citocinéticamente se denominan plasmodesmos
P a r e d C e l u l a r | 91
constricciones del cuello aparecen como túbulos embargo, el transporte de moléculas lipídicas
abiertos (Fig. 4.25). Los desmotúbulos en los puede ocurrir a través de las bicapas lipídicas del
plasmodesmos de células de tricomas de la hoja desmotúbulo (Grabski et al., 1993).
de Nicotiana clevelandii aparecen abiertos en
toda su longitud (Waigmann et al., 1997).
FIGURA 4.23
Representación esquemática de un plasmodesmo
primario en vista longitudinal (A) y transversal (B). Las
proteínas de la membrana integral globular (g) están
situadas en las caras interior y exterior de la membrana
plasmática y el desmotúbulo, respectivamente, y están
FIGURA 4.22 interconectadas por extensiones en forma de radios.
Ramificación de los plasmodesmos primarios. Obsérvese que la manga citoplasmática se divide en
Inicialmente sin ramificar (A), las ramas se desarrollan a varios microcanales.
partir del encierro de los túbulos ramificados del RE El plasmodesmo permite a las células
dentro del material de pared recientemente depositado
comunicarse
(B). Detalles: gb, cuerpo del Golgi; gv, vesícula del Golgi;
ML, lámina media; NW, capas de pared posteriormente La existencia exitosa de organismos multicelulares
depositadas; PM, membrana plasmática; W, capas de depende de la capacidad de las células
pared formadas por primera vez. (De Ehlers y Kollmann, individuales para comunicarse entre sí. Aunque la
1996, Fig. 35a,b. © 1996, Springer-Verlag.) diferenciación celular depende del control de la
Aunque a veces se ha propuesto un desmotúbulo expresión génica, el destino de una célula vegetal
abierto como vía para el transporte (Gamalei et –es decir, en qué tipo de célula se convertirá– está
al., 1994), no hay evidencia directa que respalde determinado por su posición final en el órgano en
esto. Por el contrario, se ha demostrado que el desarrollo en lugar de en las relaciones de linaje.
tratamiento osmótico que mejora el transporte Por lo tanto, un aspecto de la interacción de la
intercelular de la sacarosa a través de célula vegetal es la comunicación, o señalización,
plasmodesmos en las puntas de las raíces de los de la información de posición de una célula a otra.
guisantes se debe al ensanchamiento de las La evidencia temprana del transporte entre
mangas citoplasmáticas, no a los cambios en el células a través de plasmodesmos provino de
diámetro de los desmotúbulos (Schulz, A., 1995). estudios que utilizaron tintes fluorescentes
Además, en las hojas de Nicotiana tabacum, la (Goodwin, 1983; Erwee y Goodwin, 1985; Tucker y
proteína verde fluorescente dirigida al retículo Spanswick, 1985; Terry y Robards, 1987; Tucker et
endoplasmático estaba limitada a las células al., 1989) y corrientes eléctricas (Spanswick, 1976;
individuales, lo que indica que el desmotúbulo no Drake, 1979; Overall and Gunning, 1982). El paso
es una vía funcional para el tráfico de proteínas de pulsos de corriente eléctrica de una célula a
verdes fluorescentes a través de plasmodesmos otra puede monitorearse por medio de electrodos
simples o ramificados (Oparka et al., 1999). Sin receptores colocados en células vecinas. La
magnitud de la fuerza eléctrica varía con la
P a r e d C e l u l a r | 94
frecuencia, o la densidad, de los plasmodesmos y tamaño de las moléculas que pueden fluir
con el número de células y la longitud de las libremente por difusión pasiva entre dichas
células entre los electrodos de inyección y de células es de aproximadamente 1 kDa (1000
recepción, lo que indica que los plasmodesmos daltons; un dalton es el peso de un solo átomo de
pueden servir como un camino para la hidrógeno). Tales límites de exclusión de tamaño
señalización eléctrica entre las células vegetales. permiten que los azúcares, aminoácidos,
fitohormonas y nutrientes se muevan libremente
a través de los plasmodesmos. Estudios más
recientes indican que los plasmodesmos en
diferentes tipos de células pueden tener
diferentes límites de exclusión de tamaño basal.
Por ejemplo, los dextranos fluorescentes de
aproximadamente 7 kDa pueden difundir entre las
células del tricoma de la hoja de Nicotiana
clevelandii (Waigmann y Zambryski, 1995), y los
dextranos de al menos 10 kDa se mueven a través
de plasmodesmos que conectan los elementos
cribosos y las células acompañantes en el floema
de Vicia faba (Kempers y Van Bel, 1997). Además,
los plasmodesmos pueden fluctuar sus límites de
exclusión de tamaño en función de las
condiciones de crecimiento (Crawford y
Zambryski, 2001).
FIGURA 4.24
Plasmodesmos en las paredes celulares de la hoja de la
caña de azúcar (Saccharum) en vista longitudinal (A) y
transversal (B). Obsérvense las conexiones (flechas)
entre el retículo endoplasmático (er) y los
desmotúbulos y las sutiles constricciones del cuello en FIGURA 4.25
A. En B, la cara interior del desmotúbulo aparece como
un punto central (cr, la varilla central). La manga Plasmodesmos en la pared común entre dos células del
citoplasmática aparece algo moteada, en parte, por la mesófilo de una hoja de maíz (Zea mays). Obsérvese el
presencia de estructuras electrondensas, parecidas a aspecto abierto de los desmotúbulos (flechas).
radios, que se extienden desde la cara exterior del Detalles: er, retículo endoplasmático; pm, membrana
desmotúbulo hacia la cara interior de la membrana plasmática. (De Evert y otros, 1977, Fig. 8. © 1977,
plasmática (pm) y se alternan con regiones Springer-Verlag.)
electronclaras. (De Robinson-Beers y Evert, 1991, Figs. Ahora se sabe que los plasmodesmos también
14 y 15. © 1991, Springer-Verlag.) tienen la capacidad de mediar el transporte de
En los experimentos de acoplamiento de macromoléculas de célula a célula, incluidas las
colorantes, se puede observar que los colorantes, proteínas y los ácidos nucléicos (Lucas et al., 1993;
que no atraviesan fácilmente la membrana Mezitt y Lucas, 1996; Ding, 1997; Lucas, 1999;
plasmática, se mueven desde las células Haywood et al., 2002). Basados en estos hallazgos,
inyectadas a las células vecinas y más allá. Los Lucas y sus colaboradores (Ding et al., 1993; Lucas
resultados de dichos estudios establecieron que el et al., 1993) han planteado la hipótesis de que las
P a r e d C e l u l a r | 95
se dilatan o experimentan cambios transitorios en distintos dentro del cuerpo de la planta (Fisher y
la conductividad (gating) (Schulz, A., 1999). Se ha Oparka, 1996; McLean et al., 1997; Kragler et al.,
demostrado que varios factores afectan el límite 1998; Nelson y van Bel, 1998; Ding et al., 1999).
de exclusión de tamaño, incluidos los cambios en
los niveles citoplasmáticos de Ca2+ (Holdaway-
Clarke et al., 2000) y ATPasa (Cleland et al., 1994).
Se han localizado en plasmodesmo tanto la actina
como la miosina (White et al., 1994; Radford and
White, 1998; Overall et al., 2000; Baluška et al.,
2001), y ambas se han relacionado con el control
de la permeabilidad plasmodésmica. Con respecto
a la actina, se han presentado pruebas
experimentales de la participación de los
filamentos de actina en el control de la
permeabilidad plasmodésmica en el mesofilo del
tabaco (Ding et al., 1996). Claramente, existe una
relación estrecha entre los plasmodesmos y el
citoesqueleto (Aaziz et al., 2001).
Se piensa que la regulación de la permeabilidad
FIGURA 4.26
plasmodésmica ocurre en la región del cuello
(White et al., 1994; Blackman et al., 1999). Las partículas del virus de remolacha amarilla (flechas)
Algunos investigadores han propuesto que las en los plasmodesmos, pasando de un elemento de
tubo criboso del floema (arriba) a su célula hermana,
estructuras similares a esfínteres en la región del
una célula acompañante (abajo) en la remolacha
cuello regulan los transportes plasmodésmicos en
azucarera (Beta vulgaris).
algunas especies (Olesen, 1979; Olesen y Robards,
1990; Badelt et al., 1994; Overall y Blackman, La comunicación y el transporte entre dominios
1996). Se han observado paralelos funcionales están estrechamente relacionados con la
entre el transporte plasmodésmico de frecuencia, distribución y función de los
macromoléculas y el transporte de proteínas y plasmodesmos. Si bien la frecuencia
ácidos nucléicos a través de los complejos de plasmodésmica se ha utilizado a menudo como un
poros nucleares que impregnan la envoltura indicador de continuidad simplástica en diferentes
nuclear (Lee et al., 2000). interfaces, el uso de tales datos es especulativo
porque se supone que todos los plasmodesmos
El simplasto experimenta una reorganización a lo son capaces de transporte intercelular. Los
largo del curso de crecimiento y desarrollo de las cambios en la continuidad simplástica pueden
plantas ocurrir por el aislamiento de células inicialmente
conectadas simplásticamente con otras células,
Los estudios de embriones de plantas indican que
como en el caso de las células guarda (Palevitz y
inicialmente todas las células del cuerpo de la
Hepler, 1985) y los pelos radicales (Duckett et al.,
planta joven están interconectadas por
1994), o por el establecimiento de nuevos,
plasmodesmos y se integran en un único
plasmodesmos secundarios, como durante la
simplasto (Schulz y Jensen, 1968; Mansfield y
maduración foliar (Turgeon, 1996; Volk et al.,
Briarty, 1991; Kim et al., 2002). A medida que la
1996) y la unión de los tejidos vasculares de las
planta reanuda el crecimiento y se desarrolla, las
raíces laterales y principales (Oparka et al., 1995).
células o grupos de células individuales se vuelven
más o menos aisladas simplásticamente, de modo
que la planta se divide en un mosaico de dominios ❙ REFERENCIAS
simplásticos (Erwee y Goodwin, 1985). El AAZIZ, R., S. DINANT, and B. L. EPEL. 2001.
establecimiento de dominios simplásticos Plasmodesmata and plant cytoskeleton. Trends Plant
generalmente se considera esencial para que los Sci. 6, 326–330.
subconjuntos de células sigan vías específicas de ABE, H., R. FUNADA, H. IMAIZUMI, J. OHTANI, and K.
desarrollo y funcionen como compartimentos FUKAZAWA. 1995a. Dynamic changes in the
P a r e d C e l u l a r | 97
CALVIN, C. L. 1967. The vascular tissues and pedicel abscission in Arabidopsis thaliana. Proc. Natl.
development of sclerenchyma in the stem of the Acad. Sci. USA 97, 9783–9788.
mistletoe, Phoradendron fl avescens. Bot. Gaz. 128, CITOVSKY, V. 1993. Probing plasmodesmal transport
35–59. with plant viruses. Plant Physiol. 102, 1071–1076.
CAMPBELL, P., and J. BRAAM. 1999. Xyloglucan CLELAND, R. E., T. FUJIWARA, and W. J. LUCAS. 1994.
endotransglycosylases: Diversity of genes, enzymes Plasmodesmal-mediated cell-to-cell transport in
and potential wallmodifying functions. Trends Plant wheat roots is modulated by anaerobic stress.
Sci. 4, 361–366. Protoplasma 178, 81–85.
CARPITA, N. C. 1982. Limiting diameters of pores and CONNOLLY, J. H., and G. BERLYN. 1996. The plant
the surface structure of plant cell walls. Science 218, extracellular matrix. Can. J. Bot. 74, 1545–1546.
813–814. COSGROVE, D. J. 1989. Characterization of long-term
CARPITA, N. C. 1996. Structure and biogenesis of the extension of isolated cell walls from growing
cell walls of grasses. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant cucumber hypocotyls. Planta 177, 121–130.
Mol. Biol. 47, 445–476. COSGROVE, D. J. 1997. Assembly and enlargement of
CARPITA, N. C., and D. M. GIBEAUT. 1993. Structural the primary cell wall in plants. Annu. Rev. Cell Dev.
models of primary cell walls in fl owering plants: Biol. 13, 171–201.
Consistency of molecular structure with the physical COSGROVE, D. J. 1998. Cell wall loosening by
properties of the walls during growth. Plant J. 3, 1– expansins. Plant Physiol. 118, 333–339.
30. COSGROVE, D. J. 1999. Enzymes and other agents that
CARPITA, N., and M. MCCANN. 2000. The cell wall. In: enhance cell wall extensibility. Annu. Rev. Plant
Biochemistry and Molecular Biology of Plants, pp. 52– Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 391–417.
108, B. Buchanan, W. Gruissem, and R. Jones, eds. COSGROVE, D. J. 2000. New genes and new biological
American Society of Plant Physiologists, Rockville, roles for expansins. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 73–78.
MD. COSGROVE, D. J. 2001. Wall structure and wall
CARPITA, N., D. SABULARSE, D. MONTEZINOS, and D. P. loosening. A look backwards and forwards. Plant
DELMER. 1979. Determination of the pore size of cell Physiol. 125, 131–134.
walls of living plant cells. Science 205, 1144–1147. COSGROVE, D. J., P. BEDINGER, and D. M. DURACHKO.
CASSAB, G. I. 1998. Plant cell wall proteins. Annu. Rev. 1997. Group I allergens of grass pollen as cell wall-
Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 49, 281–309. loosening agents. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 94, 6559–
CASSAB, G. I., and J. E. VARNER. 1987. 6564.
Immunocytolocalization of extensin in developing CRAWFORD, K. M., and P. C. ZAMBRYSKI. 1999. Phloem
soybean seed coats by immunogoldsilver staining and transport: Are you chaperoned? Curr. Biol. 9, R281–
by tissue printing on nitrocellulose paper. J. Cell Biol. R285.
105, 2581–2588. CRAWFORD, K. M., and P. C. ZAMBRYSKI. 2001. Non-
CASTRO, M. A. 1991. Ultrastructure of vestures on the targeted and targeted protein movement through
vessel wall in some species of Prosopis (Leguminosae- plasmodesmata in leaves in different developmental
Mimosoideae). IAWA Bull. n.s. 12, 425–430. and physiological states. Plant Physiol. 125, 1802–
CATALÁ, C., J. K. C. ROSE, and A. B. BENNETT. 2000. 1812.
Auxin-regulated genes encoding cell wall-modifying CUTLER, S. R., and D. W. EHRHARDT. 2002. Polarized
proteins are expressed during early tomato fruit cytokinesis in vacuolate cells of Arabidopsis. Proc.
growth. Plant Physiol. 122, 527–534. Natl. Acad. Sci. USA 99, 2812–2817.
CHAFE, S. C. 1970. The fi ne structure of the CZANINSKI, Y., R. M. SACHOT, and A. M. CATESSON.
collenchyma cell wall. Planta 90, 12–21. 1993. Cytochemical localization of hydrogen peroxide
CHAFE, S. C., and A. B. WARDROP. 1972. Fine structural in lignifying cell walls. Ann. Bot. 72, 547–550,
observations on the epidermis. I. The epidermal cell DAHIYA, P., and N. J. BREWIN. 2000. Immunogold
wall. Planta 107, 269–278. localization of calosa and other cell wall components
CHAFFEY, N., J. BARNETT, and P. BARLOW. 1999. A in pea nodule transfer cells. Protoplasma 214, 210–
cytoskeletal basis for wood formation in angiosperm 218.
trees: The involvement of cortical microtubules. DARLEY, C. P., A. M. FORRESTER, and S. J. MCQUEEN-
Planta 208, 19–30. MASON. 2001. The molecular basis of plant cell wall
CHEN, C.-L. 1991. Lignins: Occurrence in woody tissues, extension. Plant Mol. Biol. 47, 179–195.
isolation, reactions, and structure. In: Wood DARVILL, A. G., and P. ALBERSHEIM. 1984. Phytoalexins
Structure and Composition, pp. 183–261, M. Lewin and their elicitors—A defense against microbial
and I. S. Goldstein, eds. Dekker, New York. infection in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. 35, 243–
CHO, H.-T., and D. J. COSGROVE. 2000. Altered 275.
expression of expansin modulates leaf growth and
P a r e d C e l u l a r | 99
DELMER, D. P. 1999. Cellulose biosynthesis: Exciting DIXIT, R., and R. J. CYR. 2002. Spatio-temporal
times for a diffi cult fi eld of study. Annu. Rev. Plant relationship between nuclear-envelope breakdown
Physiol. Plant Mol. Biol. 50, 245–276. and preprophase band disappearance in cultured
DELMER, D. P., and Y. AMOR. 1995. Cellulose tobacco cells. Protoplasma 219, 116–121.
biosynthesis. Plant Cell 7, 987–1000. DRAKE, G. 1979. Electrical coupling, potentials, and
DELMER, D. P., and B. A. STONE. 1988. Biosynthesis of resistances in oat coleoptiles: Effects of azide and
plant cell walls. In: The Biochemistry of Plants, vol. cyanide. J. Exp. Bot. 30, 719–725.
14, Carbohydrates, pp. 373–420, J. Preiss, ed. DUCKETT, C. M., K. J. OPARKA, D. A. M. PRIOR, L.
Academic Press, New York. DOLAN, and K. ROBERTS. 1994. Dye-coupling in the
DESHPANDE, B. P. 1976a. Observations on the fi ne root epidermis of Arabidopsis is progressively
structure of plant cell walls. I. Use of permanganate reduced during development. Development 120,
staining. Ann. Bot. 40, 433–437. 3247–3255.
DESHPANDE, B. P. 1976b. Observations on the fi ne EHLERS, K., and R. KOLLMANN. 1996. Formation of
structure of plant cell walls. II. The microfi brillar branched plasmodesmata in regenerating Solanum
framework of the parenchymatous cell wall in nigrum-protoplasts. Planta 199, 126–138.
Cucurbita. Ann. Bot. 40, 439–442. EHLERS, K., and R. KOLLMANN. 2001. Primary and
DESHPANDE, B. P. 1976c. Observations on the fi ne secondary plasmodesmata: Structure, origin, and
structure of plant cell walls. III. The sieve tube wall of functioning. Protoplasma 216, 1–30.
Cucurbita. Ann. Bot. 40, 443–446. EMONS, A. M. C. 1994. Winding threads around plant
DHONUKSHE, P., A. M. LAXALT, J. GOEDHART, T. W. J. cells: A geometrical model for microfi bril deposition.
GADELLA, and T. MUNNIK. 2003. Phospholipase D Plant Cell Environ. 17, 3–14.
activation correlates with microtubule reorganization EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 1997. Plant cell
in living plant cells. Plant Cell 15, 2666–2679. wall architecture. Comm. Modern Biol. Part C. Comm.
DING, B. 1997. Cell-to-cell transport of macromolecules Theor. Biol. 4, 115–131.
through plasmodesmata: A novel signalling pathway EMONS, A. M. C. and B. M. MULDER. 1998. The making
in plants. Trends Cell Biol. 7, 5–9. of the architecture of the plant cell wall: How cells
DING, B. 1998. Intercellular protein traffi cking through exploit geometry. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95, 7215–
plasmodesmata. Plant Mol. Biol. 38, 279–310. 7219.
DING, B., and W. J. LUCAS. 1996. Secondary EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 2000. How the
plasmodesmata: Biogenesis, special functions and deposition of cellulose microfi brils builds cell wall
evolution. In: Membranes: Specialized Functions in architecture. Trends Plant Sci. 5, 35–40.
Plants, pp. 489–506, M. Smallwood, J. P. Knox, and D. EMONS, A. M. C., and B. M. MULDER. 2001. Microfi
J. Bowles, eds. BIOS Scientific, Oxford. brils build architecture. A geometrical model. In:
DING, B., J. S. HAUDENSHIELD, R. J. HULL, S. WOLF, R. Molecular Breeding of Woody Plants, pp. 111–119, N.
N. BEACHY, and W. J. LUCAS. 1992a. Secondary Morohoshi and A. Komamine, eds. Elsevier Science B.
plasmodesmata are specifi c sites of localization of V., Amsterdam.
the tobacco mosaic virus movement protein in EMONS, A. M. C., J. DERKSEN, and M. M. A. SASSEN.
transgenic tobacco plants. Plant Cell 4, 915–928. 1992. Do microtubules orient plant cell wall microfi
DING, B., R. TURGEON, and M. V. PARTHASARATHY. brils? Physiol. Plant. 84, 486–493.
1992b. Substructure of freeze-substituted ENGELS, F. M., and H. G. JUNG. 1998. Alfalfa stem
plasmodesmata. Protoplasma 169, 28–41. tissues: Cellwall development and lignifi cation. Ann.
DING, B., J. S. HAUDENSHIELD, L. WILLMITZER, and W. Bot. 82, 561–568.
J. LUCAS. 1993. Correlation between arrested ERWEE, M. G., and P. B. GOODWIN. 1985. Symplast
secondary plasmodesmal development and onset of domains in extrastelar tissues of Egeria densa Planch.
accelerated leaf senescence in yeast acid invertase Planta 163, 9–19. ESAU, K. 1997. Anatomy of Seed
transgenic tobacco plants. Plant J. 4, 179–189. Plants, 2nd ed. Wiley, New York.
DING, B., M.-O. KWON, and L. WARNBERG. 1996. ESAU, K., and J. THORSCH. 1985. Sieve plate pores and
Evidence that actin fi laments are involved in plasmodesmata, the communication channels of the
controlling the permeability of plasmodesmata in symplast: Ultrastructural aspects and developmental
tobacco mesophyll. Plant J. 10, 157–164. relations. Am. J. Bot. 72, 1641–1653.
DING, B., A. ITAYA, and Y.-M. WOO. 1999. ESCHRICH, W., and H. B. CURRIER. 1964. Identifi cation
Plasmodesmata and cell-to-cell communication in of calosa by its diachrome and fl uorochrome
plants. Int. Rev. Cytol. 190, 251–316. reactions. Stain Technol. 39, 303–307.
DING, L., and J.-K. ZHU. 1997. A role for EVERT, R. F. 1990. Dicotyledons. In: Sieve Elements:
arabinogalactan-proteins in root epidermal cell Comparative Structure, Induction and Development,
expansion. Planta 203, 289–294. pp. 103–137, H.-D. Behnke and R. D. Sjolund, eds.
Springer-Verlag, Berlin.
P a r e d C e l u l a r | 100
EVERT, R. F., W. ESCHRICH, and W. HEYSER. 1977. GARDINER, J. C., J. D. I. HARPER, N. D. WEERAKOON, D.
Distribution and structure of the plasmodesmata in A. COLLINGS, S. RITCHIE, S. GILORY, R. J. CYR, and J.
mesophyll and bundlesheath cells of Zea mays L. MARC. 2001. A 90-kD phospholipase D from tobacco
Planta 136, 77–89. binds to microtubules and the plasma membrane.
FERGUSON, C., T. T. TEERI, M. SIIKA-AHO, S. M. READ, Plant Cell 13, 2143–2158.
and A. BACIC. 1998. Location of cellulose and calosa GARDINER, J., D. A. COLLINGS, J. D. I. HARPER, and J.
in pollen tubes and grains of Nicotiana tabacum. MARC. 2003a. The effects of the phospholipase D-
Planta 206, 452–460. antagonist 1butanol on seedling development and
FISHER, D. B., and K. J. OPARKA. 1996. Post-phloem microtubule organisation in Arabidopsis. Plant Cell
transport: Principles and problems. J. Exp. Bot. 47 Physiol. 44, 687–696.
(spec. iss.), 1141–1154. GARDINER, J. C., N. G. TAYLOR, and S. R. TURNER.
FISHER, D. B., Y. WU, and M. S. B. KU. 1992. Turnover of 2003b. Control of cellulose synthase complex
soluble proteins in the wheat sieve tube. Plant localization in developing xylem. Plant Cell 15, 1740–
Physiol. 100, 1433–1441. 1748.
FISHER, D. D., and R. J. CYR. 1998. Extending the GEISLER-LEE, C. J., Z. HONG, and D. P. S. VERMA. 2002.
microtubule/ microfi bril paradigm. Cellulose Overexpression of the cell plate-associated dynamin-
synthesis is required for normal cortical microtubule like GTPase, fragmoplastoin, results in the
alignment in elongating cells. Plant Physiol. 116, accumulation of calosa at the cell plate and arrest of
1043–1051. plant growth. Plant Sci. 163, 33–42.
FLEMING, A. J., S. MCQUEEN-MASON, T. MANDEL, and GIDDINGS, T. H., JR., and L. A. STAEHELIN. 1988. Spatial
C. KUHLEMEIER. 1997. Induction of leaf primordia by relationship between microtubules and plasma-
the cell wall protein expansin. Science 276, 1415– membrane rosettes during the deposition of primary
1418. wall microfibrils in Closterium sp. Planta 173, 22–30.
FLEMING, A. J., D. CADERAS, E. WEHRLI, S. MCQUEEN- GOLDBERG, R., P. DEVILLERS, R. PRAT, C. MORVAN, V.
MASON, and C. KUHLEMEIER. 1999. Analysis of MICHON, and C. HERVÉ DU PENHOAT. 1989. Control
expansin-induced morphogenesis of the apical of cell wall plasticity. In: Plant Cell Wall Polymers.
meristem of tomato. Planta 208, 166–174. Biogenesis and Biodegradation, pp. 312–323, N. G.
FREY-WYSSLING, A. 1976. The plant cell wall. In Lewis and M. C. Paice, eds. American Chemical
Handbuch der Pfl anzenanatomie, Band 3, Teil 4. Abt. Society, Washington, DC.
Cytologie, 3rd rev. ed. Gebrüder Borntraeger, Berlin. GOODBODY, K. C., and C. W. LLOYD. 1990. Actin
FRY, S. C. 1988. The Growing Plant Cell Wall: Chemical filaments line up across Tradescantia epidermal cells,
and Metabolic Analysis. Longman Scientifi c Burnt anticipating woundinduced division planes.
Mill, Harlow, Essex. Protoplasma 157, 92–101. GOODWIN, P. B. 1983.
FRY, S. C. 1989. The structure and functions of Molecular size limit for movement in the symplast of
xyloglucan. J. Exp. Bot. 40, 1–11. the Elodea leaf. Planta 157, 124–130.
FRY, S. C. 1995. Polysaccharide-modifying enzymes in GOOSEN-DE ROO, L., R. BAKHUIZEN, P. C. VAN
the plant cell wall. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant SPRONSEN, and K. R. LIBBENGA. 1984. The presence
Mol. Biol. 46, 497–520. of extended fragmosomas containing cytoskeletal
FRY, S. C., S. ALDINGTON, P. R. HETHERINGTON, and J. elements in fusiform cambial cells of Fraxinus
AITKEN. 1993. Oligosaccharides as signals and excelsior L. Protoplasma 122, 145–152.
substrates in the plant cell wall. Plant Physiol. 103, 1– GRABSKI, S., A. W. DE FEIJTER, and M. SCHINDLER.
5. 1993. Endoplasmic reticulum forms a dynamic
FUJINO, T., and T. ITOH. 1998. Changes in the three continuum for lipid diffusion between contiguous
dimensional architecture of the cell wall during soybean root cells. Plant Cell 5, 25–38.
lignification of xylem cells in Eucalyptus tereticornis. GRISEBACH, H. 1981. Lignins. In: The Biochemistry of
Holzforschung 52, 111–116. Plants, vol. 7, Secondary Plant Products, pp. 457–478,
FUJINO, T., Y. SONE, Y. MITSUISHI, and T. ITOH. 2000. E. E. Conn, ed. Academic Press, New York.
Characterization of cross-links between cellulose GRITSCH, C. S., and R. J. MURPHY. 2005. Ultrastructure
microfibrils, and their occurrence during elongation of fi bre and parenchyma cell walls during early
growth in pea epicotyl. Plant Cell Physiol. 41, 486– stages of culm development in Dendrocalamus asper.
494. Ann. Bot. 95, 619–629.
GAMALEI, Y. V., A. J. E. VAN BEL, M. V. PAKHOMOVA, GRÜNWALD, C., K. RUEL, Y. S. KIM, and U. SCHMITT.
and A. V. SJUTKINA. 1994. Effects of temperature on 2002. On the cytochemistry of cell wall formation in
the conformation of the endoplasmic reticulum and poplar trees. Plant Biol. 4, 13–21.
on starch accumulation in leaves with the symplasmic GU, X., and D. P. S. VERMA. 1997. Dynamics of
minor-vein confi guration. Planta 194, 443–453. fragmoplastoin in living cells during cell plate
P a r e d C e l u l a r | 101
formation and uncoupling of cell elongation from the HEYN, A. N. J. 1940. The physiology of cell elongation.
plane of cell division. Plant Cell 9, 157–169. Bot. Rev. 6, 515–574.
GUNNING, B. E. S. 1982. The cytokinetic apparatus: Its HIGUCHI, T. 1997. Biochemistry and Molecular Biology
development and spatial regulation. In: The of Wood. Springer-Verlag, Berlin.
Cytoskeleton in Plant Growth and Development, pp. HIMMELSPACH, R., R. E. WILLIAMSON, and G. O.
229–292, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. WASTENEYS. 2003. Cellulose microfi bril alignment
GUNNING, B. E. S., and A. R. HARDHAM. 1982. recovers from DCBinduced disruption despite
Microtubules. Annu. Rev. Plant Physiol. 33, 651–698. microtubule disorganization. Plant J. 36, 565–575.
GUNNING, B. E. S., and S. M. WICK. 1985. Preprophase HOLLAWAY-CLARKE, T. L., N. A. WALKER, P. K. HEPLER,
bands, fragmoplastos, and spatial control of and R. L. OVERALL. 2000. Physiological elevations in
cytokinesis. J. Cell Sci. suppl. 2, 157–179. cytoplasmic free calcium by cold or ion injection
HA, M.-A., D. C. APPERLEY, B. W. EVANS, I. M. result in transient closure of higher plant
HUXHAM, W. G. JARDINE, R. J. VIËTOR, D. REIS, B. plasmodesmata. Planta 210, 329–335.
VIAN, and M. C. JARVIS. 1998. Fine structure in HORNER, H. T., and M. A. ROGERS. 1974. A
cellulose microfibrils: NMR evidence from onion and comparative light and electron microscopic study of
quince. Plant J. 16, 183–190. microsporogenesis in malefertile and cytoplasmic
HAFRÉN, J., T. FUJINO, and T. ITOH. 1999. Changes in male-sterile pepper (Capsicum annuum). Can. J. Bot.
cell wall architecture of differentiating tracheids of 52, 435–441.
Pinus thunbergii during lignification. Plant Cell HOSON, T. 1991. Structure and function of plant cell
Physiol. 40, 532–541. walls: Immunological approaches. Int. Rev. Cytol. 130,
HAIGLER, C. H., and R. M. BROWN JR. 1986. Transport 233–268.
of rosettes from the Golgi apparatus to the plasma HOTCHKISS, A. T., JR. 1989. Cellulose biosynthesis. The
membrane in isolated mesophyll cells of Zinnia terminal complex hypothesis and its relationship to
elegans during differentiation to tracheary elements other contemporary research topics. In: Plant Cell
in suspension culture. Protoplasma 134, 111–120. Wall Polymers: Biogenesis and Biodegradation, pp.
HAMMERSCHMIDT, R. 1999. Phytoalexins: What have 232–247, N. G. Lewis and M. G. Paice, eds. American
we learned after 60 years? Annu. Rev. Phytopathol. Chemical Society, Washington, DC.
37, 285–306. HUSH, J. M., P. WADSWORTH, D. A. CALLAHAM, and P.
HARPER, J. D. I., L. C. FOWKE, S. GILMER, R. L. OVERALL, K. HEPLER. 1994. Quantification of microtubule
and J. MARC. 2000. A centrin homologue is localized dynamics in living plant cells using fluorescence
across the developing cell plate in gymnosperms and redistribution after photobleaching. J. Cell Sci. 107,
angiosperms. Protoplasma 211, 207–216. 775–784.
HATFIELD, R., and W. VERMERRIS. 2001. Lignin IIYAMA, K., T. B.-T. LAM, and B. A. STONE. 1994.
formation in plants. The dilemma of linkage specifi Covalent crosslinks in the cell wall. Plant Physiol. 104,
city. Plant Physiol. 126, 1351–1557. 315–320.
HAYASHI, T. 1991. Biochemistry of xyloglucans in ISHII, T., T. MATSUNAGA, P. PELLERIN, M. A. O’NEILL, A.
regulating cell elongation and expansion. In: The DARVILL, and P. ALBERSHEIM. 1999. The plant cell
Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp. wall polysaccharide rhamnogalacturonan II self-
131–144, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, San Diego. assembles into a covalently crosslinked dimer. J. Biol.
HAYWOOD, V., F. KRAGLER, and W. J. LUCAS. 2002. Chem. 274, 13098–13104.
Plamodesmata: Pathways for protein and ISHIWATARI, Y., C. HONDA, I. KAWASHIMA, S-I.
ribonucleoprotein signaling. Plant Cell 14 (suppl.), NAKAMURA, H. HIRANO, S. MORI, T. FUJIWARA, H.
S303–S325. HAYASHI, and M. CHINO. 1995. Thioredoxin h is one
HEESE, M., U. MAYER, and G. JÜRGENS. 1998. of the major proteins in rice phloem sap. Planta 195,
Cytokinesis in fl owering plants: Cellular process and 456–463.
developmental integration. Curr. Opin. Plant Biol. 1, ISHIWATARI, Y., T. FUJIWARA, K. C. MCFARLAND, K.
486–491. NEMOTO, H. HAYASHI, M. CHINO, and W. J. LUCAS.
HEPLER, P. K. 1982. Endoplasmic reticulum in the 1998. Rice phloem thioredoxin h has the capacity to
formation of the cell plate and plasmodesmata. mediate its own cell-to-cell transport through
Protoplasma 111, 121–133. plasmodesmata. Planta 205, 12–22.
HERTH, W. 1980. Calcofl uor white and Congo red ITAYA, A., Y.-M. WOO, C. MASUTA, Y. BAO, R. S.
inhibit chitin microfi bril assembly of NELSON, and B. DING. 1998. Developmental
Poterioochromonas: Evidence for a gap between regulation of intercellular protein trafficking through
polymerization and microfi bril formation. J. Cell Biol. plasmodesmata in tobacco leaf epidermis. Plant
87, 442–450. Physiol. 118, 373–385.
HEYN, A. N. J. 1931. Der Mechanismus der JACKSON, D., B. VEIT, and S. HAKE. 1994. Expression of
Zellstreckung. Rec. Trav. Bot. Neerl. 28, 113–244. maize KNOTTED1 related homeobox genes in the
P a r e d C e l u l a r | 102
shoot apical meristem predicts patterns of KIMURA, S., W. LAOSINCHAI, T. ITOH, X. CUI, C. R.
morphogenesis in the vegetative shoot. Development LINDER, and R. M. BROWN JR. 1999. Immunogold
120, 405–413. labeling of rosette terminal cellulose-synthesizing
JAUH, G. Y. and E. M. LORD. 1996. Localization of complexes in the vascular plant Vigna angularis. Plant
pectins and arabinogalactan-proteins in lily (Lilium Cell 11, 2075–2085.
longifl orum L.) pollen tube and style, and their KOLATTUKUDY, P. E. 1980. Biopolyester membranes of
possible roles in pollination. Planta 199, 251–261. plants: Cutin and suberin. Science 208, 990–1000.
JEFFREE, C. E., J. E. DALE, and S. C. FRY. 1986. The KOLATTUKUDY, P. E., and C. L. SOLIDAY. 1985. Effects
genesis of intercellular spaces in developing leaves of of stress on the defensive barriers of plants. In:
Phaseolus vulgaris L. Protoplasma 132, 90–98. Cellular and Molecular Biology of Plant Stress, pp.
JONES, M. G. K. 1976. The origin and development of 381–400, J. L. Key and T. Kosuge, eds. Alan R. Liss,
plasmodesmata. In: Intercellular Communication in New York.
Plants: Studies on Plasmodesmata, pp. 81–105, B. E. KOLLMANN, R., and C. GLOCKMANN. 1991. Studies on
S. Gunning and A. W. Robards, eds. Springer-Verlag, graft unions. III. On the mechanism of secondary
Berlin. formation of plasmodesmata at the graft interface.
JUNG, G., and W. WERNICKE. 1990. Cell shaping and Protoplasma 165, 71–85.
microtubules in developing mesophyll of wheat KOLLÖFFEL, C., and P. W. T. LINSSEN. 1984. The
(Triticum aestivum L.). Protoplasma 153, 141–148. formation of intercellular spaces in the cotyledons of
KATO, Y., and K. MATSUDA. 1985. Xyloglucan in cell developing and germinating pea seeds. Protoplasma
walls of suspension-cultured rice cells. Plant Cell 120, 12–19.
Physiol. 26, 437–445. KRAGLER, F., W. J. LUCAS, and J. MONZER. 1998.
KAUSS, H. 1989. Fluorometric measurement of calosa Plasmodesmata: Dynamics, domains and patterning.
and other 1,3-β-glucans. In: Plant Fibers, pp. 127– Ann. Bot. 81, 1–10.
137, H. F. Linskens and J. F. Jackson, eds. Springer- KREUGER, M., and G.-J. VAN HOLST. 1993.
Verlag, Berlin. Arabinogalactan proteins are essential in somatic
KAUSS, H. 1996. Calosa synthesis. In: Membranes: embryogenesis of Daucus carota L. Planta 189, 243–
Specialized Functions in Plants, pp. 77–92, M. 248.
Smallwood, J. P. Knox, and D. J. Bowles, eds. BIOS KUTSCHERA, U. 1991. Regulation of cell expansion. In:
Scientific, Oxford. The Cytoskeletal Basis of Plant Growth and Form, pp.
KELLER, B. 1993. Structural cell wall proteins. Plant 149–158, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London.
Physiol. 101, 1127–1130. KUTSCHERA, U. 1996. Cessation of cell elongation in
KELLER, B., and C. J. LAMB. 1989. Specific expression of rye coleoptiles is accompanied by a loss of cell-wall
a novel cell wall hydroxyproline-rich glycoprotein plasticity. J. Exp. Bot. 47, 1387–1394.
gene in lateral root initiation. Genes Dev. 3, 1639– LAUBER, M. H., I. WAIZENEGGER, T. STEINMANN, H.
1646. SCHWARZ, U. MAYER, I. HWANG, W. LUKOWITZ, and
KEMPERS, R., and A. J. E. VAN BEL. 1997. Symplasmic G. JÜRGENS. 1997. The Arabidopsis KNOLLE protein in
connections between sieve element and companion a cytokinesis-specifi c syntaxin. J. Cell Biol. 139, 1485–
cell in stem phloem of Vicia faba L. have a molecular 1493.
exclusion limit of at least 10 kDa. Planta 201, 195– LEE, J.-Y., B.-C. YOO, and W. J. LUCAS. 2000. Parallels
201. between nuclear-pore and plasmodesmal traffi cking
KERR, T., and I. W. BAILEY. 1934. The cambium and its of information molecules. Planta 210, 177–187.
derivative tissues. X. Structure, optical properties and LEE, Y.-R. J., and B. LIU. 2000. Identifi cation of a
chemical composition of the so-called middle lamella. fragmoplastoassociated kinesin-related protein in
J. Arnold Arb. 15, 327–349. higher plants. Curr. Biol. 10, 797–800.
KERSTENS, S., W. F. DECRAEMER, and J.-P. VERBELEN. LEISNER, S. M., and R. TURGEON. 1993. Movement of
2001. Cell walls at the plant surface behave virus and photoassimilate in the phloem: A
mechanically like fi ber-reinforced composite comparative analysis. BioEssays 15, 741–748.
materials. Plant Physiol. 127, 381–385. LEVY, S., and L. A. STAEHELIN. 1992. Synthesis,
KIM, I., F. D. HEMPEL, K. SHA, J. PFLUGER, and P. C. assembly and function of plant cell wall
ZAMBRYSKI. 2002. Identifi cation of a developmental macromolecules. Curr. Opin. Cell Biol. 4, 856–862.
transition in plasmodesmatal function during LEWIS, N. G. 1999. A 20th century roller coaster ride: A
embryogenesis in Arabidopsis thaliana. Development short account of lignifi cation. Curr. Opin. Plant Biol.
129, 1261–1272. 2, 153–162.
KIM, M., W. CANIO, S. KESSLER, and N. SINHA. 2001. LEWIS, N. G., and E. YAMAMOTO. 1990. Lignin:
Developmental changes due to long-distance Occurrence, biogenesis and biodegradation. Annu.
movement of a homeobox fusion transcript in Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 41, 455–496.
tomato. Science 293, 287–289.
P a r e d C e l u l a r | 103
LI, Y., C. P. DARLEY, V. ONGARO, A. FLEMING, O. MCCANN, M. C., B. WELLS, and K. ROBERTS. 1990.
SCHIPPER, S. L. BALDAUF, and S. J. MCQUEEN- Direct visualization of cross-links in the primary plant
MASON. 2002. Plant expansins are a complex cell wall. J. Cell Sci. 96, 323–334.
multigene family with an ancient evolutionary origin. MCDOUGALL, G. J., and S. C. FRY. 1990. Xyloglucan
Plant Physiol. 128, 854–864. oligosaccharides promote growth and activate
LIŠKOVÁ, D., D. KÁKONIOVÁ, M. KUBAC ˇKOVÁ, K. cellulase: Evidence for a role of cellulase in cell
SADLON ˇOVÁKOLLÁROVÁ, P. CAPEK, L. BILISICS, J. expansion. Plant Physiol. 93, 1042–1048.
VOJTAŠŠÁK, and L. SLOVÁKOVÁ. 1999. Biologically MCLEAN, B. G., F. D. HEMPEL, and P. C. ZAMBRYSKI.
active oligosaccharides. In: Advances in Regulation of 1997. Plant intercellular communication via
Plant Growth and Development, pp. 119–130, M. plasmodesmata. Plant Cell 9, 1043–1054.
Strnad, P. Pecˇ, and E. Beck, eds. Peres Publishers, MCNEIL, M., A. G. DARVILL, S. C. FRY, and P.
Prague. ALBERSHEIM. 1984. Structure and function of the
LLOYD, C. W., and J. A. TRAAS. 1988. The role of F-actin primary cell walls of plants. Annu. Rev. Biochem. 5,
in determining the division plane of carrot suspension 625–663.
cells. Drug studies. Development 102, 211–221. MCQUEEN-MASON, S. J. 1995. Expansins and cell wall
LUCAS, W. J. 1999. Plasmodesmata and the cell-to-cell expansion. J. Exp. Bot. 46, 1639–1650.
transport of proteins and nucleoprotein complexes. J. MEZITT, L. A., and W. J. LUCAS. 1996. Plasmodesmal
Exp. Bot. 50, 979–987. cell-to-cell transport of proteins and nucleic acids.
LUCAS, W. J., B. DING, and C. VAN DER SCHOOT. 1993. Plant Mol. Biol. 32, 251–273.
Plasmodesmata and the supracellular nature of MOHNEN, D., and M. G. HAHN. 1993. Cell wall
plants. New Phytol. 125, 435–476. carbohydrates as signals in plants. Semin. Cell Biol. 4,
LUCAS, W. J., S. BOUCHÉ-PILLON, D. P. JACKSON, L. 93–102.
NGUYEN, L. BAKER, B. DING, and S. HAKE. 1995. MOLCHAN, T. M., A. H. VALSTER, and P. K. HEPLER.
Selective traffi cking of KNOTTED1 homeodomain 2002. Actomyosin promotes cell plate alignment and
protein and its mRNA through plasmodesmata. late lateral expansion in Tradescantia stamen hair
Science 270, 1980–1983. cells. Planta 214, 683–693.
LUKOWITZ, W., U. MAYER, and G. JÜRGENS. 1996. MONTIES, B. 1989. Lignins. In: Methods in Plant
Cytokinesis in the Arabidopsis embryo involves the Biochemistry, vol. 1, Plant Phenolics, pp. 113–157, J.
syntaxin-related KNOLLE gene product. Cell 84, 61– B. Harborne, ed. Academic Press, London.
71. MONZER, J. 1991. Ultrastructure of secondary
MACADAM, J. W., and C. J. NELSON. 2002. Secondary plasmodesmata formation in regenerating Solanum
cell wall deposition causes radial growth of fi bre cells nigrum-protoplast cultures. Protoplasma 165, 86–95.
in the maturation zone of elongating tall fescue leaf MOORE, P. J., and L. A. STAEHELIN. 1988. Immunogold
blades. Ann. Bot. 89, 89–96. localization of the cell-wall-matrix polysaccharides
MAJEWSKA-SAWKA, A., and E. A. NOTHNAGEL. 2000. rhamnogalacturonan I and xyloglucan during cell
The multiple roles of arabinogalactan proteins in expansion and cytokinesis in Trifolium pratense L.;
plant development. Plant Physiol. 122, 3–9. implication for secretory pathways. Planta 174, 433–
MALTBY, D., N. C. CARPITA, D. MONTEZINOS, C. 445.
KULOW, and D. P. DELMER. 1979. β-1,3-glucan in MOREJOHN, L. C. 1991. The molecular pharmacology of
developing cotton fi bers. Structure, localization, and plant tubulin and microtubules. In: The Cytoskeletal
relationship of synthesis to that of secondary wall Basis of Plant Growth and Form, pp. 29–43, C. W.
cellulose. Plant Physiol. 63, 1158–1164. Lloyd, ed. Academic Press, London.
MANSFIELD, S. G., and L. G. BRIARTY. 1991. Early MULDER, B. M., and A. M. C. EMONS. 2001. A
embryogenesis in Arabidopsis thaliana. II. The dynamical model for plant cell wall architecture
developing embryo. Can. J. Bot. 69, 461–476. formation. J. Math. Biol. 42, 261–289.
MARC, J., D. E. SHARKEY, N. A. DURSO, M. ZHANG, and MULDER, B., J. SCHEL, and A. M. EMONS. 2004. How
R. J. CYR. 1996. Isolation of a 90-kD microtubule- the geometrical model for plant cell wall formation
associated protein from tobacco membranes. Plant enables the production of a random texture.
Cell 8, 2127–2138. Cellulose 11, 395–401.
MATAR, D., and A. M. CATESSON. 1988. Cell plate MÜNCH, E. 1930. Die Stoffbewegungen in der Pfl anze.
development and delayed formation of the pectic Gustav Fischer, Jena.
middle lamella in root meristems. Protoplasma 146, MURMANIS, L., and R. F. EVERT. 1967. Parenchyma
10–17. cells of secondary phloem in Pinus strobus. Planta 73,
MATOH, T., and M. KOBAYASHI. 1998. Boron and 301–318.
calcium, essential inorganic constituents of pectic MÜSEL, G., T. SCHINDLER, R. BERGFELD, K. RUEL, G.
polysaccharides in higher plant cell walls. J. Plant Res. JACQUET, C. LAPIERRE, V. SPETH, and P.
111, 179–190.
P a r e d C e l u l a r | 104
SCHOPFER. 1997. Structure and distribution of lignin in OTEGUI, M., and L. A. STAEHELIN. 2000. Cytokinesis in
primary and secondary walls of maize coleoptiles fl owering plants: More than one way to divide a cell.
analyzed by chemical and immunological probes. Curr. Opin. Plant Biol. 3, 493–502.
Planta 201, 146–159. OVERALL, R. L., and L. M. BLACKMAN. 1996. A model of
NAKAJIMA, K., G. SENA, T. NAWY, and P. N. BENFEY. the macromolecular structure of plasmodesmata.
2001. Intercellular movement of the putative Trends Plant Sci. 1, 307–311.
transcription factor SHR in root patterning. Nature OVERALL, R. L., and B. E. S. GUNNING. 1982.
413, 307–311. Intercellular communication in Azolla roots. II.
NAKAMURA, S.-I., H. HAYASHI, S. MORI, and M. CHINO. Electrical coupling. Protoplasma 111, 151–160.
1993. Protein phosphorylation in the sieve tubes of OVERALL, R. L., R. G. WHITE, L. M. BLACKMAN, and J. E.
rice plants. Plant Cell Physiol. 34, 927–933. RADFORD. 2000. Actin and myosin in
NEBENFÜHR, A., J. A. FROHLICK, and L. A. STAEHELIN. plasmodesmata. In: Actin: A Dynamic Framework for
2000. Redistribution of Golgi stacks and other Multiple Plant Cell Function, pp. 497–515, C. J.
organelles during mitosis and cytokinesis in plant Staiger, F. Baluška, D. Volkmann, and P. W. Barlow,
cells. Plant Physiol. 124, 135–151. eds. Kluwer/Academic Press, Dordrecht.
NELSON, R. S., and A. J. E. VAN BEL. 1998. The mystery PALEVITZ, B. A., and P. K. HEPLER. 1985. Changes in dye
of virus traffi cking into, through and out of vascular coupling of stomatal cells of Allium and Commelina
tissue. Prog. Bot. 59, 476–533. demonstrated by microinjection of Lucifer yellow.
NEWMAN, R. H., L. M. DAVIES, and P. J. HARRIS. 1996. Planta 164, 473–479.
Solid-state 13C nuclear magnetic resonance PANTERIS, E., P. APOSTOLAKOS, and B. GALATIS. 1993.
characterization of cellulose in the cell walls of Microtubule organization, mesophyll cell
Arabidopsis thaliana leaves. Plant Physiol. 111, 475– morphogenesis, and intercellular space formation in
485. Adiantum capillus veneris leafl ets. Protoplasma 172,
NICHOLSON, R. L., and R. HAMMERSCHMIDT. 1992. 97–110.
Phenolic compounds and their role in disease PAULY, M., P. ALBERSHEIM, A. DARVILL, and W. S.
resistance. Annu. Rev. Phytopathol. 30, 369–389. YORK. 1999. Molecular domains of the
OLESEN, P. 1979. The neck constriction in cellulose/xyloglucan network in the cell walls of
plasmodesmata. Evidence for a peripheral sphincter- higher plants. Plant J. 20, 629–639.
like structure revealed by fi xation with tannic acid. PEARCE, R. B. 1989. Cell wall alterations and
Planta 144, 349–358. antimicrobial defense in perennial plants. In: Plant
OLESEN, P., and A. W. ROBARDS. 1990. The neck region Cell Wall Polymers. Biogenesis and Biodegradation,
of plasmodesmata: general architecture and some pp. 346–360, N. G. Lewis and M. G. Paice, eds.
functional aspects. In: Parallels in Cell to Cell American Chemical Society, Washington, DC.
Junctions in Plants and Animals, pp. 145–170, A. W. PENNELL, R. 1998. Cell walls: Structures and signals.
Robards, H. Jongsma, W. J. Lucas, J. Pitts, and D. Curr. Opin. Plant Biol. 1, 504–510.
Spray, eds. Springer-Verlag, Berlin. PERRY, J. W., and R. F. EVERT. 1983. Histopathology of
O’MALLEY, D. M., R. WHETTEN, W. BAO, C.-L. CHEN, Verticillium dahliae within mature roots of Russet
and R. R. SEDEROFF. 1993. The role of laccase in Burbank potatoes. Can. J. Bot. 61, 3405–3421.
lignifi cation. Plant J. 4, 751–757. PICKARD, B. G., and R. N. BEACHY. 1999. Intercellular
OPARKA, K. J., D. A. M. PRIOR, and K. M. WRIGHT. connections are developmentally controlled to help
1995. Symplastic communication between primary move molecules through the plant. Cell 98, 5–8.
and developing lateral roots of Arabidopsis thaliana. POMAR, F., F. MERINO, and A. ROS BARCELÓ. 2002. O-
J. Exp. Bot. 46, 187–197. 4-linked coniferyl and sinapyl aldehydes in lignifying
OPARKA, K. J., A. G. ROBERTS, P. BOEVINK, S. SANTA cell walls are the main targets of the Wiesner
CRUZ, I. ROBERTS, K. S. PRADEL, A. IMLAU, G. (phloroglucinol-HCl) reaction. Protoplasma 220, 17–
KOTLIZKY, N. SAUER, and B. EPEL. 1999. Simple, but 28.
not branched, plasmodesmata allow the nonspecific POST-BEITTENMILLER, D. 1996. Biochemistry and
trafficking of proteins in developing tobacco leaves. molecular biology of wax production in plants. Annu.
Cell 97, 743–754. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol. 47, 405–430.
ØSTERGAARD, L., K. TEILUM, O. MIRZA, O. MATTSSON, POTGIETER, M. J., and A. E. VAN WYK. 1992.
M. PETERSEN, K. G. WELINDER, J. MUNDY, M. Intercellular pectic protuberances in plants: Their
GAJHEDE, and A. HENRIKSEN. 2000. Arabidopsis ATP structure and taxonomic signifi cance. Bot. Bull. Acad.
A2 peroxidase. Expression and high-resolution Sin. 33, 295–316.
structure of a plant peroxidase with implications for PRESTON, R. D. 1974. Plant cell walls. In: Dynamic
lignification. Plant Mol. Biol. 44, 231–243. Aspects of Plant Ultrastructure, pp. 256–309, A. W.
Robards, ed. McGraw-Hill, London.
P a r e d C e l u l a r | 105
PRESTON, R. D. 1982. The case for multinet growth in ROLAND, J. C. 1978. Cell wall differentiation and stages
growing walls of plant cells. Planta 155, 356–363. involved with intercellular gas space opening. J. Cell
PRIESTLEY, J. H., and L. I. SCOTT. 1939. The formation Sci. 32, 325–336.
of a new cell wall at cell division. Proc. Leeds Philos. ROLAND, J. C., D. REIS, B. VIAN, B. SATIAT-
Lit. Soc., Sci. Sect., 3, 532–545. JEUNEMAITRE, and M. MOSINIAK. 1987.
RADFORD, J. E., and R. G. WHITE. 1998. Localization of Morphogenesis of plant cell walls at the
a myosinlike protein to plasmodesmata. Plant J. 14, supramolecular level: Internal geometry and
743–750. versatility of helicoidal expression. Protoplasma 140,
RADFORD, J. E., M. VESK, and R. L. OVERALL. 1998. 75–91.
Calosa deposition at plasmodesmata. Protoplasma ROLAND, J.-C., D. REIS, B. VIAN, and S. ROY. 1989. The
201, 30–37. helicoidal plant cell wall as a performing cellulose-
RAVEN, P. H., R. F. EVERT, and S. E. EICHHORN. 2005. based composite. Biol. Cell 67, 209–220.
Biology of Plants, 7th ed. Freeman, New York. ROS BARCELÓ, A. 1997. Lignification in plant cell walls.
RECORD, S. J. 1934. Identifi cation of the Timbers of Int. Rev. Cytol. 176, 87–132.
Temperate North America. Wiley, New York. ROSE, J. K. C., and A. B. BENNETT. 1999. Cooperative
REICHEL, C., P. MÁS, and R. N. BEACHY. 1999. The role disassembly of the cellulose-xyloglucan network of
of the ER and cytoskeleton in plant viral traffi cking. plant cell walls: Parallels between cell expansion and
Trends Plant Sci. 4, 458–462. fruit ripening. Trends Plant Sci. 4, 176–183.
REICHELT, S., A. E. KNIGHT, T. P. HODGE, F. BALUŠKA, J. ROSE, J. K. C., D. J. COSGROVE, P. ALBERSHEIM, A. G.
SAMAJ, D. VOLKMANN, and J. KENDRICK-JONES. DARVILL, and A. B. BENNETT. 2000. Detection of
1999. Characterization of the unconventional myosin expansin proteins and activity during tomato fruit
VIII in plant cells and its localization at the post- ontogeny. Plant Physiol. 123, 1583–1592.
cytokinetic cell wall. Plant J. 19, 555–567. RUEL, K., O. FAIX, and J.-P. JOSELEAU. 1994. New
REID, J. S. G. 1985. Cell wall storage carbohydrates in immunogold probes for studying the distribution of
seeds— Biochemistry of the seed “gums” and the different lignin types during plant cell wall
“hemicelluloses.” Adv. Bot. Res. 11, 125–155. biogenesis. J. Trace Microprobe Tech. 12, 247–265.
REINHARDT, D., F. WITTWER, T. MANDEL, and C. RUEL, K., M.-D. MONTIEL, T. GOUJON, L. JOUANIN, V.
KUHLEMEIER. 1998. Localized upregulation of a new BURLAT, and J.-P. JOSELEAU. 2002. Interrelation
expansin gene predicts the site of leaf formation in between lignin deposition and polysaccharide
the tomato meristem. Plant Cell 10, 1427–1437. matrices during the assembly of plant cell walls. Plant
REIS, D., and B. VIAN. 2004. Helicoidal pattern in Biol. 4, 2–8.
secondary cell walls and possible role of xylans in RYSER, U., and B. KELLER. 1992. Ultrastructural
their construction. C. R. Biologies 327, 785–790. localization of a bean glycine-rich protein in unlignifi
REUZEAU, C., and R. F. PONT-LEZICA. 1995. Comparing ed primary walls of protoxylem cells. Plant Cell 4,
plant and animal extracellular matrix-cytoskeleton 773–783.
connections—Are they alike? Protoplasma 186, 113– RYSER, U., M. SCHORDERET, G.-F. ZHAO, D. STUDER, K.
121. RUEL, G. HAUF, and B. KELLER. 1997. Structural cell-
ROBARDS, A. W., and W. J. LUCAS. 1990. wall proteins in protoxylem development: evidence
Plasmodesmata. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. for a repair process mediated by a glycine-rich
Biol. 41, 369–419. protein. Plant J. 12, 97–111.
ROBERTS, K. 1990. Structures at the plant cell surface. SAKUTH, T., C. SCHOBERT, A. PECSVARADI, A.
Curr. Opin. Cell Biol. 2, 920–928. EICHHOLZ, E. KOMOR, and G. ORLICH. 1993. Specifi c
ROBERTS, K. 1994. The plant extracellular matrix: In a proteins in the sievetube exudate of Ricinus
new expansive mood. Curr. Opin. Cell Biol. 6, 688– communis L. seedlings: Separation, characterization
694. and in vivo labelling. Planta 191, 207–213.
ROBINSON, D. G. 1991. What is a plant cell? The last SAMUELS, A. L., T. H. GIDDINGS Jr., and L. A.
word. Plant Cell 3, 1145–1146. STAEHELIN. 1995. Cytokinesis in tobacco BY-2 and
ROBINSON-BEERS, K., and R. F. EVERT. 1991. Fine root tip cells: A new model of cell plate formation in
structure of plasmodesmata in mature leaves of higher plants. J. Cell Biol. 130, 1345–1357.
sugarcane. Planta 184, 307–318. SATIAT-JEUNEMAITRE, B. 1992. Spatial and temporal
RODKIEWICZ, B. 1970. Calosa in cell walls during regulations in helicoidal extracellular matrices:
megasporogenesis in angiosperms. Planta 93, 39–47. Comparison between plant and animal systems.
ROELOFSEN, P. A. 1959. The plant cell-wall. Handbuch Tissue Cell 24, 315–334.
der Pfl anzenanatomie, Band III, Teil 4, Cytologie. SATIAT-JEUNEMAITRE, B., B. MARTIN, and C. HAWES.
Gebrüder Borntraeger, Berlin-Nikolassee. 1992. Plant cell wall architecture is revealed by rapid-
freezing and deepetching. Protoplasma 167, 33–42.
P a r e d C e l u l a r | 106
SCHMIT, A.-C., and A.-M. LAMBERT. 1988. Plant actin SINHA, N. R., R. E. WILLIAMS, and S. HAKE. 1993.
filament and microtubule interactions during Overexpression of the maize homeobox gene,
anaphase-telophase transition: Effects of antagonist KNOTTED-1, causes a switch from determinate to
drugs. Biol. Cell 64, 309–319. indeterminate cell fates. Genes Dev. 7, 787–795.
SCHOBERT, C., P. GROßMANN, M. GOTTSCHALK, E. SINNOTT, E. W., and R. BLOCH. 1941. Division in
KOMOR, A. PECSVARADI, and U. ZUR NIEDEN. 1995. vacuolate plant cells. Am. J. Bot. 28, 225–232.
Sieve-tube exudate from Ricinus communis L. SMITH, B. G., and P. J. HARRIS. 1999. The
seedlings contains ubiquitin and chaperones. Planta polysaccharide composition of Poales cell walls:
196, 205–210. Poaceae cell walls are not unique. Biochem. System.
SCHOBERT, C., L. BAKER, J. SZEDERKÉNYI, P. Ecol. 27, 33–53.
GROßMANN, E. KOMOR, H. HAYASHI, M. CHINO, and SMITH, B. G., P. J. HARRIS, L. D. MELTON, and R. H.
W. J. LUCAS. 1998. Identification of immunologically NEWMAN. 1998. Crystalline cellulose in hydrated
related proteins in sieve-tube exudate collected from primary cell walls of three monocotyledons and one
monocotyledonous and dicotyledonous plants. Planta dicotyledon. Plant Cell Physiol. 39, 711–720.
206, 245–252. SMITH, L. G. 1999. Divide and conquer: Cytokinesis in
SCHULZ, A. 1995. Plasmodesmal widening accompanies plant cells. Curr. Opin. Plant Biol. 2, 447–453.
the short-term increase in symplasmic phloem SPANSWICK, R. M. 1976. Symplasmic transport in
loading in pea root tips under osmotic stress. tissues. In: Encyclopedia of Plant Physiology, n.s., vol.
Protoplasma 188, 22–37. 2, Transport in Plants II, Part B, Tissues and Organs,
SCHULZ, A. 1999. Physiological control of pp. 35–53, U. Lüttge and M. G. Pitman, eds. Springer-
plasmodesmal gating. In: Plasmodesmata: Structure, Verlag, Berlin.
Function, Role in Cell Communication, pp. 173–204, STAEHELIN, A. 1991. What is a plant cell? A response.
A. J. E. van Bel and W. J. P. van Kestern, eds. Springer, Plant Cell 3, 553.
Berlin. STAEHELIN, L. A., and P. K. HEPLER. 1996. Cytokinesis in
SCHULZ, R., and W. A. JENSEN. 1968. Capsella higher plants. Cell 84, 821–824.
embryogenesis: The egg, zygote, and young embryo. STONE, B. A., and A. E. CLARKE. 1992. Chemistry and
Am. J. Bot. 55, 807–819. Biology of (1→3)-β-glucans. La Trobe University
SEDEROFF, R., and H.-M. CHANG. 1991. Lignin Press, Bundoora, Victoria, Australia.
biosynthesis. In: Wood Structure and Composition, SUGIMOTO, K., R. HIMMELSPACH, R. E. WILLIAMSON,
pp. 263–285, M. Lewin and I. S. Goldstein, eds. and G. O. WASTENEYS. 2003. Mutation or drug-
Dekker, New York. dependent microtubule disruption causes radial
SEDEROFF, R. R., J. J. MACKAY, J. RALPH, and R. D. swelling without altering parallel cellulose microfi bril
HATFIELD. 1999. Unexpected variation in lignin. Curr. deposition in Arabidopsis root cells. Plant Cell 15,
Opin. Plant Biol. 2, 145–152. 1414–1429.
SERPE, M. D., and E. A. NOTHNAGEL. 1999. SUZUKI, K., T. ITOH, and H. SASAMOTO. 1998. Cell wall
Arabinogalactanproteins in the multiple domains of architecture prerequisite for the cell division in the
the plant cell surface. Adv. Bot. Res. 30, 207–289. protoplasts of white poplar, Populus alba L. Plant Cell
SHEDLETZKY, E., M. SHUMEL, T. TRAININ, S. KALMAN, Physiol. 39, 632–638.
and D. DELMER. 1992. Cell wall structure in cells TAKAHASHI, Y., S. ISHIDA, and T. NAGATA. 1995. Auxin-
adapted to growth on the cellulose-synthesis regulated genes. Plant Cell Physiol. 36, 383–390.
inhibitor 2,6-dichlorobenzonitrile. A comparison TALBOTT, L. D., and P. M. RAY. 1992. Molecular size
between two dicotyledonous plants and a and separability features of pea cell wall
graminaceous monocot. Plant Physiol. 100, 120–130. polysaccharides. Implications for models of primary
SHIBAOKA, H. 1991. Microtubules and the regulation of wall structure. Plant Physiol. 98, 357–368.
cell morphogenesis by plant hormones. In: The TANGL, E. 1879. Ueber offene Communicationen
Cytoskeletal Basis ofPlant Growth and Form, pp. 159– zwischen den Zellen des Endospersms einiger Samen.
168, C. W. Lloyd, ed. Academic Press, London. Jahrb. Wiss. Bot. 12, 170–190.
SHIEH, M. W., and D. J. COSGROVE. 1998. Expansins. J. TAYLOR, N. G., S. LAURIE, and S. R. TURNER. 2000.
Plant Res. 111, 149–157. Multiple cellulose synthase catalytic subunits are
SHIMIZU, Y., S. AOTSUKA, O. HASEGAWA, T. KAWADA, required for cellulose synthesis in Arabidopsis. Plant
T. SAKUNO, F. SAKAI, and T. HAYASHI. 1997. Changes Cell 12, 2529–2539.
in levels of mRNAs for cell wall-related enzymes in TAYLOR, N. G., R. M. HOWELLS, A. K. HUTTLY, K.
growing cotton fi ber cells. Plant Cell Physiol. 38, 375– VICKERS, and S. R. TURNER. 2003. Interactions among
378. three distinct CesA proteins essential for cellulose
SHOWALTER, A. M. 1993. Structure and function of synthesis. Proc. Natl. Acad. Sci. USA 100, 1450–1455.
plant cell wall proteins. Plant Cell 5, 9–23. TERASHIMA, N. 2000. Formation and ultrastructure of
lignifi ed plant cell walls. In: New Horizons in Wood
P a r e d C e l u l a r | 107
Anatomy, pp. 169– 180, Y. S. Kim, ed. Chonnam VAN BEL, A. J. E., and W. J. P. VAN KESTEREN, eds.
National University Press, Kwangju, S. Korea. 1999. Plasmodesmata: Structure, Function, Role in
TERASHIMA, N., K. FUKUSHIMA, L.-F. HE, and K. Cell Communication. Springer-Verlag, Berlin.
TAKABE. 1993. Comprehensive model of the lignifi ed VANCE, C. P., T. K. KIRK, and R. T. SHERWOOD. 1980.
plant cell wall. In: Forage Cell Wall Structure and Lignifi cation as a mechanism of disease resistance.
Digestibility, pp. 247–270, H. G. Jung, D. R. Buxton, R. Annu. Rev. Phytopathol. 18, 259–288.
D. Hatfi eld, and J. Ralph, eds. American Society of VAN VOLKENBURGH, E., M. G. SCHMIDT, and R. E.
Agronomy, Madison, WI. CLELAND. 1985. Loss of capacity for acid-induced wall
TERASHIMA, N., J. NAKASHIMA, and K. TAKABE. 1998. loosening as the principal cause of the cessation of
Proposed structure for protolignin in plant cell walls. cell enlargement in light-grown bean leaves. Planta
In: Lignin and Lignan Biosynthesis, pp. 180–193, N. G. 163, 500–505.
Lewis and S. Sarkanen, eds. American Chemical VARNER, J. E., and L.-S. LIN. 1989. Plant cell wall
Society, Washington, DC. architecture. Cell 56, 231–239.
TERRY, B. R., and A. W. ROBARDS. 1987. Hydrodynamic VENVERLOO, C. J., and K. R. LIBBENGA. 1987.
radius alone governs the mobility of molecules Regulation of the plane of cell division in vacuolated
through plasmodesmata. Planta 171, 145–157. cells. I. The function of nuclear positioning and
THIMM, J. C., D. J. BURRITT, W. A. DUCKER, and L. D. fragmosoma formation. J. Plant Physiol. 131, 267–
MELTON. 2000. Celery (Apium graveolens L.) 284.
parenchyma cell walls examined by atomic force VERMA, D. P. S. 2001. Cytokinesis and building of the
microscopy: Effect of dehydration on cellulose microfi cell plate in plants. Annu. Rev. Plant Physiol. Plant
brils. Planta 212, 25–32. Mol. Biol. 52, 751–784.
THIMM, J. C., D. J. BURRITT, I. M. SIMS, R. H. NEWMAN, VESK, P. A., M. VESK, and B. E. S. GUNNING. 1996. Field
W. A. DUCKER, and L. D. MELTON. 2002. Celery emission scanning electron microscopy of
(Apium graveolens) parenchyma cell walls: Cell walls microtubule arrays in higher plant cells. Protoplasma
with minimal xyloglucan. Physiol. Plant. 116, 164– 195, 168–182.
171. VIAN, B., D. REIS, M. MOSINIAK, and J. C. ROLAND.
THOMSON, N., R. F. EVERT, and A. KELMAN. 1995. 1986. The glucuronoxylans and the helicoidal shift in
Wound healing in whole potato tubers: A cellulose microfi brils in linden wood: Cytochemistry
cytochemical, fluorescence, and ultrastructural in muro and on isolated molecules. Protoplasma 131,
analysis of cut and bruised wounds. Can. J. Bot. 73, 185–199.
1436–1450. VIAN, B., J.-C. ROLAND, and D. REIS. 1993. Primary cell
TILNEY, L. G., T. J. COOKE, P. S. CONNELLY, and M. S. wall texture and its relation to surface expansion. Int.
TILNEY. 1990. The distribution of plasmodesmata and J. Plant Sci. 154, 1–9.
its relationship to morphogenesis in fern VOLK, G. M., R. TURGEON, and D. U. BEEBE. 1996.
gametophytes. Development 110, 1209–1221. Secondary plasmodesmata formation in the minor-
TRETHEWEY, J. A. K., and P. J. HARRIS. 2002. Location vein phloem of Cucumis melo L. and Cucurbita pepo
of (1→3)– and (1→3), (1→4)–β-D-glucans in L. Planta 199, 425–432.
vegetative cell walls of barley (Hordeum vulgare) VOS, J. W., M. DOGTEROM, and A. M. C. EMONS. 2004.
using immunogold labelling. New Phytol. 154, 347– Microtubules become more dynamic but not shorter
358. during preprophase band formation: A possible
TUCKER, E. B., and R. M. SPANSWICK. 1985. “search-and-capture” mechanism for microtubule
Translocation in the staminal hairs of Setcreasea translocation. Cell Motil. Cytoskel. 57, 246–258.
purpurea. II. Kinetics of intercellular transport. WAIGMANN, E., and P. C. ZAMBRYSKI. 1995. Tobacco
Protoplasma 128, 167–172. mosaic virus movement protein-mediated protein
TUCKER, J. E., D. MAUZERALL, and E. B. TUCKER. 1989. transport between trichome cells. Plant Cell 7, 2069–
Symplastic transport of carboxyfl uorescein in 2079.
staminal hairs of Setcreasea purpurea is diffusive and WAIGMANN, E., A. TURNER, J. PEART, K. ROBERTS, and
includes loss to the vacuole. Plant Physiol. 90, 1143– P. ZAMBRYSKI. 1997. Ultrastructural analysis of leaf
1147. trichome plasmodesmata reveals major differences
TURGEON, R. 1996. Phloem loading and from mesophyll plasmodesmata. Planta 203, 75–84.
plasmodesmata. Trends Plant Sci. 1, 418–423. WALTER, M. H. 1992. Regulation of lignifi cation in
VALLET, C., B. CHABBERT, Y. CZANINSKI, and B. defense. In: Genes Involved in Plant Defense, pp.
MONTIES. 1996. Histochemistry of lignin deposition 327–352, T. Boller and F. Meins, eds. Springer-Verlag,
during sclerenchyma differentiation in alfalfa stems. Vienna.
Ann. Bot. 78, 625–632. WHETTEN, R. W., J. J. MACKAY, and R. R. SEDEROFF.
1998. Recent advances in understanding lignin
P a r e d C e l u l a r | 108