JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático 3(1), 2021

JAINA
Feria Alvarado, K.G., R.F. Chávez González, Y.E. Torres Rojas y R.E. del Río
Rodríguez, 2021. Morphological aspects and its influence in the ecological role
of two simpatric species (Lagodon rhomboides and Archosargus rhomboidalis) in
Terminos lagoon, Mexico. JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático, 3(1): COSTAS Y MARES ANTE EL CAMBIO CLIMÁTICO
41-54. doi 10.26359/52462.0321

Artículo de Investigación / Research Article

Aspectos morfológicos y su influencia

en el rol trófico de dos especies
simpatricas (Lagodon rhomboides
y Archosargus rhomboidalis)
en laguna de Términos, México
Morphological aspects and its
influence in the ecological
role of two simpatric species
(Lagodon rhomboides and Archosargus
rhomboidalis) in Terminos lagoon, Mexico
Karla Gabriela Feria Alvarado1, Reyna Francisca Chávez González2,
Yassir Edén Torres Rojas3 y Rodolfo Enrique del Río Rodríguez3
1
Maestría Multidisciplinaria para el Manejo de la Zona Costero Marino
Instituto EPOMEX, Universidad Autónoma de Campeche
2
Facultad de Ciencias Químico Biológicas,
Universidad Autónoma de Campeche
3
Instituto de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del Golfo de México,
Universidad Autónoma de Campeche.
* autor de correspondencia: yetorres@uacam.mx

doi 10.26359/52462.0321
Recibido 11/febrero/2021. Aceptado 30/junio/2021
JAINA Costas y Mares ante el Cambio Climático
Coordinación editorial de este número: Edgar Mendoza Franco
Este es un artículo bajo licencia Creative Commons CC BY-NC-ND.

41
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Abstract
In Terminos Lagoon the Sparidae family is represented mainly by Lagodon rhomboides (Lr) and Archo-
sargus rhomboidalis (Ar), both reported with herbivorous habits, however, the record of carnivorous or
omnivorous habits in other regions raises questions about the correct classification of the ecological role
they play and the influences that morphological aspects may have (e.g. oral difference and intestine
length). The objective was to analyze the trophic role (amplitude, overlap and trophic level) through the
stomach content and its possible relationship with the morphological aspects of L. rhomboides. and A.
rhomboidalis during three climatic seasons (30 individuals per species per season). As results, 180 indi-
viduals were analyzed with an average total length of 14.0 ± 2.5 (cm) for both species. According to the
Index Importance Geometric (IGI), Thalassia testudinum was the main item of L. rhomboides (IGI= 86.3)
and A. rhomboidalis (IGI= 63.3), however, the secondary items for A. rhombiodalis (Brachidontes (Hor-
momya) exustus= 5.70) and L. rhomboides (Parvilucina (Parvilucina) multilineata= 16.80) were different.
The trophic breadth (“Bi”) indicated that L. rhomboides. and A. rhomboidalis are specialists (BiLr= 0.02
and BiAr= 0.01). At the intraspecific level, there is high similarity (ANOSIM) in the diet of both Sparids
between seasons (RLr= 0.03 and RAr= 0.05), however, at the interspecific level, low similarity was observed
(Rg= 0.15), which was reflected in the NT of both Sparids (NTLr= 2.22 and NTAr= 3.71). The average
buccal area was smaller in L. rhomboides (12.90 mm) compared to A. rhomboidalis (13.07 mm). Based on
the intestinal index, L. rhomboides is classified. (Ii= 2.20) as herbivore, and A. rhomboidalis (Ii= 0.71) as
carnivore. In conclusion, both species presented differences in trophic roles, probably related to specific
morphological aspects. This information is relevant to know the vulnerability of a species from simulation
studies to different phenomena such as climate change.
Keywords: Herbivore, Gulf of Mexico. Protected Natural Area, ANOSIM and Coastal Lagoons.

Resumen
En Laguna de Términos, la familia Sparidae está representada principalmente por Lagodon rhomboides
(Lr) y Archosargus rhomboidalis (Ar), ambas reportadas con hábitos herbívoros, sin embargo, el registro de
hábitos carnívoros u omnívoros en otras regiones ocasiona interrogantes sobre la correcta clasificación del
rol ecológico que desempeñan y las influencias que pueden tener los aspectos morfológicos (e.g. diferencia
bucal y longitud de intestino). El objetivo fue analizar el rol trófico (amplitud, traslape y nivel trófico)
a través del contenido estomacal y su posible relación con los aspectos morfológicos de L. rhomboides. y
A. rhomboidalis durante tres temporadas climáticas (30 individuos por especie por temporada). Como
resultados, se analizaron 180 individuos con una longitud total promedio de 14.0 ± 2.5 (cm) para ambas
especies. De acuerdo con el Índice Geométrico de Importancia (IGI), Thalassia testudinum fue el ítem
principal de L. rhomboides (IGI= 86.3) y A. rhomboidalis (IGI= 63.3), siendo los ítems secundarios de A.
rhombiodalis (Brachidontes (Hormomya) exustus = 5.70) y L. rhomboides (Parvilucina (Parvilucina) multili-
neata = 16.80) los que eran diferentes. La amplitud trófica (“Bi”) indicó que L. rhomboides. y A. rhomboi-
dalis son especialistas (BiLr= 0.02 y BiAr= 0.01). A nivel intraespecífico existe alta similitud (ANOSIM) en
la dieta de ambos Sparidos entre temporadas (RLr=0.03 y RAr= 0.05), sin embargo, a nivel interespecífico
se observó baja similitud (Rglobal= 0.15), lo cual se vio reflejado en el NT de ambos Sparidos (NTLr= 2.22
y NTAr= 3.71). El área bucal en promedio fue menor en L. rhomboides (12.90 mm) en comparación con
A. rhomboidalis (13.07 mm). Basados en el índice intestinal se clasifica a L. rhomboides. (Ii= 2.20) como
herbívoro, y A. rhomboidalis (Ii= 0.71) como carnívoro. En conclusión, ambas especies presentaron di-
ferencias en los roles tróficos, probablemente relacionado a los aspectos morfológicos específicos. Dicha
información es de relevancia para conocer la vulnerabilidad de una especie a partir de estudios de simula-
ción ante diferentes fenómenos como el cambio climático.
Palabras clave: herbívoro, Golfo de México, Área Natural protegida, ANOSIM y Lagunas costeras.

42
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
Introducción
El Área de Protección de Flora y Fauna Laguna de
Términos (APFFLT) es considerada el sistema la-
gunar estuarino de mayor volumen y extensión del
país (CONANP, 2018), desde el enfoque ecológi-
co, es considerada una zona altamente dinámica
y productiva, que se caracteriza por albergar más
de 107 especies de peces, por lo cual la catalogan
como una de las lagunas con mayor riqueza (Aya-
la-Pérez et al., 2003).
Entre la ictiofauna registrada en APFFLT, desta-
can los herbívoros, ya que son considerados de gran
importancia ecológica, debido al papel que desem-
peñan dentro de las cadenas tróficas, al ayudar en
la estabilidad de la estructura (e.g. flujo de materia
y energía) de las comunidades bióticas de la laguna
(Lara-Domínguez et al., 1990). Entre los herbívo-
ros que habitan Laguna de Términos, destacan dos
especies simpátricas (especies que viven en la mis-
ma área geográfica o en áreas que se solapan y son
capaces de encontrarse entre ellas); Lagodon rhom-
boides (Lr) y Archosargus rhomboidalis (Ar), ambas
pertenecientes a la familia Sparidae y con hábitat
bentónico-demersal. (Chavance et al., 1986; Luc-
zkovich y Stellwag, 1993).
En términos de alimentación, se reporta que la
dieta de L. rhomboides y A. rhomboidalis en la re-
gión está conformada por plantas, algas, y materia
orgánica (Guevara et al., 2007). Sin embargo, en
las costas de Yucatán, Canto-Maza y Vega-Cende-
jas (2008) mencionan que A. rhomboidalis puede
presentar hábitos carnívoros. Dicho lo anterior, al
conocer de manera específica posibles cambios en
la dieta de una especie dentro de una región gene-
rara una correcta clasificación del rol trófico en la
estructura y estabilidad de un ecosistema (De Rui-
ter et al., 2005), Ejemplo de lo anterior es el estudio
de Torres-Leal (2013), el cual a partir del análisis de
la dieta de 55 especies permitió clasificar al golfo de
Cádiz como un ecosistema relativamente inmadu-
ro y estresado, influenciado por la intensa explo-
tación pesquera. Mientras que, desde un enfoque
climático, estudios de dieta han permitido conocer
43
la estructura comunitaria y sus oscilaciones cíclicas
estacionales de las especies como una respuesta a
la conducta alimentaria entre años. Dicho lo ante-
rior, el conocimiento del rol trófico contribuye en
el ámbito ecológico y en la zonificación, generada
a partir de la evaluación de las características bioló-
gicas, ecológicas y del uso del territorio para planes
de manejo de recursos pesqueros y programas de
manejo de Áreas Naturales Protegidas, respectiva-
mente.
Un aspecto que está directamente relacionado
con cambios en la dieta de un organismo es la mor-
fología (e.g. forma de dientes, longitud de intesti-
no, área bucal). La morfología dental indica que A.
rhomboidalis tiene dientes molariformes con borde
recto, a diferencia de L. rhomboides que cuenta con
dientes más pequeños y finos. Al respecto, Stoner y
Livingston (1984) en Florida determinaron la rela-
ción entre la variación ontogenética en la dieta de
L. rhomboides y su relación con la morfología exter-
na (locomoción, dimensiones de la boca y ontoge-
nia de la dentición), encontrando que L. rhomboi-
des era un depredador generalista que prefiere a los
invertebrados epibénticos móviles, atribuyéndolo
al desarrollo temprano de incisivos tipo cincel, for-
ma profunda y boca pequeña. Dicho lo anterior,
a través del análisis de contenido estomacal y las
diferencias morfológicas especificas han permitido
conocer las interacciones tróficas entre especies y
el uso de recursos en su hábitat, respectivamente
(Mar-Silva et al., 2014).
En este contexto, el objetivo del presente trabajo
fue analizar la dieta de L. rhomboides y A. rhomboi-
dalis a nivel temporal (nortes, lluvias y secas) través
de los análisis de contenido estomacal, así como sus
variaciones interespecíficas relacionadas con aspec-
tos morfológicos (área bucal y longitud intestinal),
permitiendo conocer el papel trófico de L. rhom-
boides y A. rhomboidalis, así como las interacciones
que mantienen dentro del área natural protegida
Laguna de Términos, las cuales pueden ser deter-
minantes en términos de resiliencia de un ecosis-
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
tema. La presente investigación (en términos de
manejo), contribuye a la revaloración de las áreas
naturales protegidas dentro del desarrollo de una
especie a través del entendimiento sobre el uso que
le dan las especies (e.g. áreas de alimentación o área
de refugio), aportando información actualizada al
Material y Métodos
Área de estudio
El área de estudio (figura 1) se encuentra al sur
del golfo de México (18°20’N; 91°10’W) en el
estado de Campeche. El APNLT cuenta con una
superficie de 7 061.47 km2; de los cuales 1 662
km2 corresponden a Laguna de Términos y el resto
a la plataforma continental y pantanos asociados
(Lara-Domínguez et al. (1981), es un sistema es-
tuarino somero con profundidad promedio de 4m
conectado al mar a través de dos bocas (Puerto Real
y Boca del Carmen) y cuenta con 3 temporadas cli-
máticas que van de lluvias (junio-octubre), nortes
(octubre-febrero) y secas (marzo- mayo) a lo largo
del año (Lara-Domínguez et al., 1981).
Trabajo de campo
Se realizaron colectas mensuales (11 muestreos) del
mes de septiembre del 2016 a agosto del 2017 en
17 estaciones (figura 1) catalogadas en 4 zonas de
manejo por su diferencia de sustrato (Villéger et
al., 2008) y en 3 temporadas climáticas que van de
octubre- enero para norte, junio-septiembre para
lluvias y febrero-mayo para secas. Para la colecta de
muestras biológicas se realizó con una red de arras-
tre de 5m de largo, 2.5m de abertura de trabajo
y 19mm de luz de malla, la cual fue operada por
12min a bordo de una lancha con un motor fuera
de borda a una velocidad de 2.5 nudos aproxima-
damente, barriendo un área de 1 800m2, los orga-
nismos capturados fueron trasladados al Instituto
EPOMEX en el laboratorio de ecología trófica de
la Universidad Autónoma de Campeche.
44
programa de manejo de las áreas naturales protegi-
das, en especifico en el eje de zonificación, el cual
requiere información regional generada a partir de
la evaluación de las características biológicas, eco-
lógicas y del uso del territorio.
Trabajo de laboratorio
La identificación de L. rhomboides y A. rhomboida-
lis se determinó mediante la Guía de Identificación
de especies para propósitos pesqueros de la FAO
los recursos marinos vivos del Atlántico centro-oc-
cidental (Carpenter, 2002), para una identificación
especifica se realizó por medio de los dientes (figura
2) con ayuda de un estereoscopio marca Leica mo-
delo Zoom 2000. Posteriormente se seleccionaron
90 individuos de cada especie (un total de 180 in-
dividuos) todos en etapa adulta (a partir de 13 a16
cm para ambas especies) dividiendo 30 individuos
para nortes, 30 para lluvias y 30 para secas, de los
cuales se tomaron sus medidas morfométricas (lon-
gitud total, longitud caudal, pesos).
La toma de medidas morfométricas fue a partir
de un ictiometro convencional con una presión de
1 cm, se obtuvo el peso total del organismo con
una balanza digital marca Ohaus modelo Scout Pro
SP602 con precisión de 0.01 g. Para ambas especies
se tomaron sus medidas de área bucal con un Ver-
nier maca Mitutuyo tomando el ancho y largo de
cada organismo, se extrajo el intestino y estómago,
midiendo con un ictiómetro convencional se pesó
en una balanza digital marca Ohaus modelo Scout
Pro SP602 con precisión de 0.01g. posteriormente
se extrajo el contenido estomacal de cada indivi-
duo y fue observado con un microscopio /estereos-
cópica marca (ZEISS, modelo Stemi 2000-C) se
identificó con guías especializadas para peces (Gar-
cía-Godos, 2001; Carpenter, 2002; Castro-Agui-
rre, 1978). Gasterópodos y bivalvos (García-Cubas
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Figura 1. Laguna de Términos, estaciones de colecta y zonificación utilizada en este estudio.

Tomada de Irola-Sansores y Santos-Santoyo (2019).

Figura 2. Diferencia morfológica y dental de A. rhomboidalis y L. rhomboides, A) Lagodon rhomboides: presenta 2

hileras de dientes molariformes, con dientes, triangulares con abertura en medio de ellos, en la parte superior tiene
8 dientes en la parte inferior tiene 9 de menor tamaño y B) Archosargus rhomboidalis: Presenta 3 hileras de dientes
molariformes con dientes de borde recto, en la parte superior tienen 6 dientes rectangulares y en la parte inferior
tienen 8 dientes rectangulares de menor tamaño. Ilustración realizada por Arceo- Dzib.

45
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
y Reguero, 2004, 2007) y Algas bentónicas (Orte-
ga et al., 2001). En el caso de los otolitos, estos se
observarán por medio de un adaptador de 52 mm
para cámara digital (Canon 12.1 MP). Los ítems
fueron pesadas en una báscula (OHAUS, modelo
Scout Pro, max = 200g, d= 0.01g), anotando la in-
formación requerida en un formato para contenido
estomacal para cada especie.
Análisis de datos
Para determinar si el número de estómagos anali-
zados fue el adecuado para representar el espectro
trófico de las 2 especies, se elaboraron Curvas de
Acumulacion de Especies Presa (CAEP), a través
del programa EstimateS versión 8.0.0 (Colwe-
ll, 2019). Calculando el Coeficiente de Variación
(C.V) menores a 0.05 se consideraron representati-
vas del espectro trófico.
Para conocer la importancia de las presas obte-
nidas en el contenido estomacal se utilizó el Índice
Geométrico de Importancia (IGI) propuesto por
(Assis, 1996) el cual toma en consideración los ín-
dices numéricos (%N), Gravimétricos (%G) y de
Frecuencia de Aparición (%FA) en conjunto y da
el término de mediciones relativas de la cuantifica-
ción de presas (MRCP) teniendo como fórmula:
Donde:
IGIi = índice geométrico de importancia.
Vi= el valor MRCP de la categoría de presa j.
n = número de MRCP usados para el análisis.
En el presente estudio se utilizó para el cálculo
del IGI solo los índices gravimétrico y frecuencia
de aparición.
Para conocer si los organismos presentaban una
especialización sobre los recursos alimenticios exis-
tentes, se utilizó el índice estandarizado de Levins
(Krebs, 1999).
Dónde:
Bi= amplitud del espectro trófico.
∑P2 ij= Proporción de la dieta del depredador
i que utiliza la presa j.
46
n= Número total de especies presa.
Donde: 0 a 1, cercanos a 0 (<0.6) el depredador
es selectiva.
Aproximado a 1 (>0.6) el depredador
es generalista
Para determinar si existen diferencias significati-
vas en la composición de la dieta dentro de cada
especie por temporada y entre especies, se utilizó
la prueba estadística de análisis de similitud de una
vía (ANOSIM) el cual fue propuesto por Clarke y
Warwick (2001), posterior se analizó el Nivel Trófi-
co que ocupa un organismo dentro del ecosistema,
este se calcula a través de la ecuación propuesta por
Christensen y Pauly (1992).
Donde:
DCij referida como la composición de la dieta,
es la proporción de presas (j) en la dieta del
depredador (i).
TL = posición trófica de las presas (j).
n = número de grupos en el sistema.
Una vez calculado el nivel trófico, dado que no
se cumplieron los principios de normalidad y ho-
mogeneidad, se aplicó una prueba no paramétrica
(Mann-Whitney) para detectar diferencias signifi-
cativas entre niveles tróficos (Zar, 1999).
Para analizar las características morfológicas
como es el área bucal, se utilizó la fórmula descrita
por Karpouzi y Stergiou, (2003), la cual ayuda a
explicar las variaciones de la dieta de estos orga-
nismos, especialmente en peces de diferentes tallas.
A= 𝜋.a.b
Dónde:
a: semieje del ancho
b: semieje de la altura.
Por último, se realizó el índice intestinal pro-
puesto por Wotton (1999) el cual nos menciona
la relación entre la longitud del aparato digestivo y
la longitud del cuerpo puede ser descrita mediante
una relación alometríca potencial.
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
Donde:
𝐿𝑖: longitud del intestino.
LT: longitud total.
Resultados
Se obtuvo un total de 180 estómagos, de los cuales
175 (97.22%) presentaron alimento y 5 (2.78 %)
se encontraron vacíos. De acuerdo con la Curva
Acumulativa de Especies Presa (CAEP) el núme-
ro de estómagos analizados fue suficiente para ca-
racterizar la mayor parte del espectro trófico de L.
rhomboides y A. rhomboidalis (tabla 1). Las CAEP
por temporadas indicaron que se necesitaron más
de 20 estómagos analizados para que el coeficiente
de variación fuera menor a 0.05.
El índice IGI muestra que a nivel general ambas
especies tienen dos presas preferentes que son detri-
tus y Thalassia. testudinum, las variaciones comien-
zan a partir de las presas secundarias siendo para
L. rhomboides, la especie Parvilucina (Parvilucina)
multilineata, mientras que para A. rhomboidalis, la
especie Brachidontes (Hormomya) exustus, el cam-
bio de alimentación es a partir de las especies oca-
sionales (tabla 2).
El ANOSIM mostro un traslape trófico intraes-
pecífico similar por temporadas para L. rhomboides
(valores cercanos a 0). Para A. rhomboidalis (tabla
3) también indico una alta similitud entre tempo-
radas, lo cual indica que ambas especies mantienen
sus presas principales en una escala temporal. A
Tabla 1. Numero de organismos analizados por temporadas para L. rhomboides y A. rhomboidalis
(CV = coeficiente de variación; N = número de estómagos con alimento; n = número de estómagos
con alimento requeridos para alcanzar un CV < 0.05).
Total General
N n CV
L. rhomboides 87 53 0.0488 27
A. rhomboidalis 88 62 0.047 23
La: relación con los hábitos alimenticios
seria de la siguiente manera:
Ii < 1 : los peces son carnívoros.
I< Ii ≤2 : los peces son omnívoros.
Ii > 2 : los peces son herbívoros.
nivel interespecífico se observó una baja similitud
en la dieta entre A. rhomboidalis y L. rhomboides
(Rglobal de 0.15) es decir una baja similitud en la
composición de la dieta a nivel interespecífico con
un nivel de confianza del 0.1%.
El índice de Levin´s registró un valor de ampli-
tud de dieta menor a 0.6 (Bi= 0.02), indicando que
L. rhomboides es una especie especialista. Al aplicar
la amplitud de dieta por temporadas, se encon-
tró que, para lluvia, norte y seca los valores de Bi
son menores a 0.6 (lluvia Bi= 0.0033, norte Bi=
0.0037, seca Bi= 0.0071). Por lo tanto, para todas
las temporadas se considera una especie especialis-
ta (tabla 4). es decir, en su alimentación consume
más un ítem que puede decirse que es el principal
en la dieta, sin excluir todos los individuos de su
dieta. Para A. rhomboidalis se registró una amplitud
de dieta menor a 0.6 (Bi= 0.01), indicando que A.
rhomboidalis es una especie especialista al aplicar
la amplitud de dieta por temporadas, se encontró
que, lluvias, nortes y secas los valores de Bi son me-
nores a 0.6 (lluvias Bi= 0.0017, nortes Bi= 0.0034,
secas Bi= 0.0019) por lo tanto, para todas las tem-
poradas se considera una especie especialista (tabla
4). El nivel trófico estimado para L. rhomboides es
Lluvias Nortes Secas
n CV n CV n CV
0.041 25 0.049 22 0.048
0.044 25 0.047 26 0.038
47
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Tabla 2. Especies registradas en el contenido estomacal de L. rhomboides y A. rhomboidalis, comparando los índices de Fre-
cuencia de aparición (%FA), Gravimétrico (%G) e Índice Geométrico de Importancia (IGI; Assis, 1996) (* = ítems registrados,
pero con un IGI < 0.01; x = items no registrados; valores en negrita = especies principales).
L. rhomboides A. rhomboidalis
%FA %G IGI %FA %G IGI
Orden Ruppia marítima 3.4 7.2 7.5 x x x
Plantae Thalassia testudinum 62.0 60. 86.3 47.7 41.8 63.3
Aequipecten muscosus x x x * * *
Americardia media * * * x x x
Argopecten irradians * * * x x x
Argopecten nucleus x x x * * *
Barbatia (Barbatia) cancellaria * * * x x x
Brachidontes (Hormomya) 9.1 4.2 9.4 x x x
Brachidontes (Hormomya)
x x x 6.8 1.3 5.7
exustus
Carditamera floridana x x x * * *
Chione (Chione) x x x * * *
Chione (Lirophora) latilirata 2.2 1.8 5.3 6.8 0.5 5.2
Coralliophaga coralliophaga x x x * * *
Corbula (Caryocorbula) * * * x x x
Cumingia coarctata x x x * * *
Diplodonta (Diplodonta) * * * x x x
Donax texasianus * * * x x x
Donax variabilis * * * x x x
Orden Ervilia concentrica * * * x x x
Bivalvia
Geukensia-demissa-granosissima * * * x x x
Glycymeris (Glycymeris) undata * * * x x x
Glycymeris-(Tucetona) pectinata * * * x x x
Here sombrerensis x x x * * *
Ischadium recurvum x x x * * *
Laevicardium laevigatum * * * x x x
Laevicardium mortoni x x x * * *
Lioberus castaneus * * * * * *
Lithophaga (Lithophaga) * * * x x x
Lithophaga antillarum * * * * * *
Lucina (Lucina) pensylvanica * * * x x x
Nuculana (Saccella) concentrica x x x 1.1 0.09 0.8
Papyridea soleniformis * * * * * *
Parvilucina (Parvilucina)
16.0 7.6 16.8 2.2 0.1 1.7
multilineata
Pitar (Pitar) fulminatus * * * * * *
Pleurolucina leucocyma * * * x x x
Pododesmus rudis * * * x x x

48
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Tabla 2. Especies registradas en el contenido estomacal de L. rhomboides y A. rhomboidalis, comparando los índices de Fre-
cuencia de aparición (%FA), Gravimétrico (%G) e Índice Geométrico de Importancia (IGI; Assis, 1996) (* = ítems registrados,
pero con un IGI < 0.01; x = items no registrados; valores en negrita = especies principales).
L. rhomboides A. rhomboidalis
%FA %G IGI %FA %G IGI
Psammotreta (Florimetis) x x x * * *
Sinum perpectivum 1.1 0.08 0.8 x x x
Orden
Bivalvia Tellina (Arcopagia) x x x * * *
Trachycardiumv(Acrosterigma) x x
* * * x
magnum
Casmaria ponderosa x x x * * *
Diastoma varium * * * x x x
Engina turbinella * * * x x x
Episcynia inornata * * * x x x
Orden Mitra (Nebularia) * * * * * *
Gastropoda Odostomia (Miralda) * * * * * *
Rissoina (Schwartziella) 6.8 0.5 5.2 x x x
Rissoina (Phosinella) * * * * * *
Terebra (Hastula) * * * x x x
Turbo plicatus x * x * * *
Paguroidea spp x x x 2.2 0.1 1.7
Orden
Peracarida spp x x x 1.1 0.09 0.86
Crustacea
Portunoidea spp x x x 1.1 0.09 0.86
Chordata Batrachoididae spp x x x 1.1 0.09 0.8
Detritus Detritus 25.2 20.0 32.0 30.6 43.0 52.1

Tabla 3. Valores obtenidos de la prueba no paramétrica de una vía (ANOSIM) por temporada para L. rhomboides
y A. rhomboidalis.
Temporadas Rglobal Nivel de significancia (%)
L. rhomboides A. rhomboidalis L. rhomboides A. rhomboidalis
Lluvias, Nortes -0.005 0.071 50.3 1.1
Lluvias, Secas 0.046 0.015 3.2 16.7
Nortes, Secas 0.055 0.061 1.8 1.2

en la categoría de herbívora y A. rhomboidalis es que A. rhomboidalis (tabla 5). A. rhomboidalis ob-

consumidor de especies secundarias (Tabla 4). Para
corroborar si existen diferencias significativas entre
ambos se corrió un análisis de Mann-Whitney ob-
servándose que hay diferencias significativas (U =
709.00, P <0.05).
Con respecto al área bucal, para L. rhomboides se
obtuvo el máximo ancho lo cual nos señala que esta
especie puede procesar más cantidad de alimentó
tuvo el máximo ancho más pequeño sin embargo
obtuvo el máximo más alto teniendo la capacidad
de capturar presas de mayor tamaño en compara-
ción con L. rhomboides (tabla 5).
De acuerdo con el índice intestinal mostro que
L. rhomboides tiene valor de 2.20 y de acuerdo con
dicho índice lo coloca en la categoría de peces her-
bívoros, mientras que A. rhomboidalis tiene 0.71

49
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Tabla 4. Valores obtenidos de Nivel Trófico (NT) desviación estándar (DE) e Índice de Levins (Bi) de
L. rhomboides y A. rhomboidalis, a nivel general como por temporadas.
L. rhomboides A. rhomboidalis
NT Bi NT Bi
2.22 Bi= 0.020 3.71 Bi= 0.012
General
DE= ±0.11 DE= 0.0247 DE= ±0.08 DE= 0.0126
1.80 Bi= 0.003 1.76 DE= 0.001
Lluvias
DE= ±0.04 DE= 0.0033, DE= ± 0.03 Bi= 0.0017
1.77 Bi= 0.003 2.21 Bi= 0.003
Nortes
DE= ±0.04 DE= 0.0037 DE= ± 0.05 DE= 0.0034
1.94 Bi= 0.007 1.69 Bi= 0.001
Secas
DE= ±0.06 DE= 0.0071 DE= ± 0.03 DE= 0.0019

Tabla 5. Valores obtenidos del incide de área bucal para ambas especies.
Máximo Media Máximo Media
D.E D.E
Alto mm cm2 Ancho mm cm2
L. rhomboides 12.90 4.77 1.28 15.29 6.24 1.40
A. rhomboidalis 13.07 5.63 0.51 10.82 4.56 0.47

colocándolo en la categoría de peces carnívoros.
En términos de temporalidad el índice intestinal
para L. rhomboides, en lluvias obtuvo un mínimo
de 0.75 y máximo de 4 con un promedio de, 2.20
(DE: 1.33) para la temporada de nortes mínimo de
0.92, máximo de 2.73 con un promedio de 1.99
(DE: 0.40), y para secas mínimo de 0.92, máxi-
mo de 2.83 con un promedio de 1.99 (DE: 0.40),
para A. rhomboidalis en lluvias con un mínimo de
0.63 y máximo de 1.52con un promedio de, 1.02
(DE: 0.29 ) para la temporada de nortes el mínimo
de 0.34, máximo de 1.5 con un promedio de 0.71
(DE: 0.40), y para secas el mínimo de 0.5, máximo
de 1.46 con un promedio de 0.65 (DE: 0.45).

Discusión
El índice de IGI mostro para L. rhomboides que su
dieta estuvo compuesta principalmente por T. tes-
tudinum y bivalvos. Algunos autores para la región
del norte del golfo de México como Chavance et
al. (1986), Catillo-Rivera, (2001), reportan datos
similares para esta especie, así como en la zona de
latitudes templadas frías (Luczkovich y Stellwag,
1993) en Florida (Odum y Heald, 1975; Kinh,
1979; Stoner y Livingston, 1984: Luczkovich,
1988; Sedberry, 1989) y en ambientes tropicales
(Vega-Cendejas et al., 1994) concuerdan que la ali-
mentación de L. rhomboides está compuesta princi-
palmente invertebrados, plantas y bivalvos.
En A. rhomboidalis su dieta estuvo dominada por
T. testudinum, bivalvos y algunos invertebrados, la
capacidad de A. rhomboidalis de consumir tanto
recurso vegetal como animal se ha observado en
algunos estudios como Darnell (1958), Odum y
Heald (1975), quienes en sus trabajos obtuvieron
resultados similares por lo que es considerada una

50
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
especie omnívora, estos resultados fueron similares
a los presentados en la laguna costera mexicana del
sur del Golfo de México (Chavance et al., 1986;
Vega- Cendejas et al.,1994) quienes reportaron
que A. rhomboidalis presenta una dieta omnívora a
comparación de L. rhomboides.
El índice de Levin´s determinó que ambas espe-
cies son especies especialistas, lo cual coincide con
Day et al. (1973), Yáñez-Arancibia y Day (1982) y
Mc Hugh (1966), que reportaron datos similares
en la familia Sparidae. Sin embargo, esta especiali-
zación estuvo influenciada por la presencia en gran
medida de T. testudinum y B. (Hormomya) exustus,
adicionalmente, las especies catalogadas como ge-
neralistas y especialistas pueden ser divididos de
acuerdo con la distribución temporal y la explota-
ción de los recursos disponibles (Morse, 1980). Al
comparar los ítems secundarios de ambas especies
de Sparidos se puede observar una conducta más
acorde con organismos especialista-oportunistas,
de acuerdo con el nivel trófico. De acuerdo con la
Teoría del Forrajeo Óptimo, especies generalistas
tienen tiempos de búsqueda de comida (tb) más
cortos que los especialistas (Stephens y Krebs,
1986), pero tienen tiempos de manejo (tm) más
largos, de acuerdo la variabilidad interespecífica de
modelos de alimentación en peces, como respuesta
al alimento disponible se ha dado como resultado
que éstos presenten versatilidad funcional en las es-
tructuras utilizadas en la adquisición de energía, de
acuerdo con el hábito que han adquirido (Liem,
1980). Por lo tanto, el presente trabajo demuestra
que A. rhomboidalis es una especie oportunista al
ingerir una mayor cantidad de presas durante el
año a comparación de L. rhomboides quien tiene
una especialización sobre un recurso dentro de esta
laguna costera y de acuerdo con la Teoría del Fo-
rrajeo A. rhomboidalis tiene una mayor adquisición
de energía y versatilidad dentro de la red trófica de
Laguna de Términos, pudiendo pasar de herbívoro
a carnívoro primario durante todo el año.
Acorde con el análisis de similitud (ANOSIM)
a nivel interespecífico sus dietas son diferentes,
algunos autores como: Potthoff y Allen (2003);
51
Canto-Maza y Vega-Cendejas, (2008) reportaron
resultados similares. Gran número de especies de
peces de agua dulce no tienen un régimen alimen-
tario estricto, dado que los recursos tróficos dispo-
nibles pueden variar a lo largo del año, encontrán-
dose un grado importante de generalísimo en la
dieta (Lowe-McConnell, 1987; Castro y Sánchez,
1994). Por lo tanto, considerando lo anterior am-
bas especies, a pesar de compartir ítems primarios
similares, presentan una dieta diferente en los ítems
secundarios, por ende, posibles diferencias en el pa-
pel funcional trófico.
El nivel trófico es la posición dentro de una red
trófica, desde productores primarios a consumido-
res, la posición en la que se encuentra un organismo
estará determinada según sus hábitos alimenticios
(Román-Reyes, 2005) Tomando el nivel trófico
descrito por Cortés (1999) en conjunto con la
ecuación propuesta por Chistensen y Pauly (1992),
el nivel trófico estimado general para L. rhomboides
es de 2.22 correspondiente a la categoría de “Her-
bívoros”. Reyes- Bonilla et al. (2009) describió que
los peces consumen más del 40 % en material ve-
getal y su nivel trófico va de 1 a 1.7, sin embargo,
si su alimentación es complementada con gusanos,
bivalvos, gasterópodos, etc, su nivel trófico puede
subir hasta 2 - 2.5. Para A. rhomboidalis es de 3.71
correspondiente “a carnívoro primario” Chavance
et al. (1986); Vega-Cendejas et al. (1994) reportan
resultados similares en lagunas costeras mexicanas
del sur de México para esta especie. Pimm et al.
(1991) ha propuesto que, para estos sistemas, a
los que designa como “Donor-controller system”, se
hace necesario considerar los detritos y sedimentos
como especies tróficas, no en el sentido trófico es-
tricto sino en un sentido energético, debido a que
las propiedades del sistema cambian y la conectan-
cia aumenta con respecto a los sistemas descritos
por Lotka-Voltrra, que son basados en energía di-
recta.
Autores como Karpouzi y Stergiou (2003), afir-
man que la relación entre el área de la boca y el
nivel trófico indica una asociación entre los recur-
sos utilizados y los rasgos morfológicos usados para
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
explotar tales recursos, por lo tanto, los rasgos mor-
fológicos permiten inferir acerca del tipo de dieta
de una especie de pez, en el caso de L. rhomboides
y A. rhomboidalis, las características morfológicas
de la boca apoyan el tipo de dieta que tienen. Así
en el presenté estudió los cambios en el área bucal
pueden contribuir, al cambio de dieta. (Darnell,
1958; Livingston, 1980; Stoner 1980) atribuyeron
la forma de la boca al cambio de alimentación; pa-
Conclusión
La información generada en el presente estudio
demostró: 1) la importancia de las ANP en Mé-
xico en cuanto al uso de recursos por parte de di-
ferentes especies, en esta caso concreto herbívoros,
cumpliendo funciones cruciales como áreas de ali-
mentación, 2) deja en claro las diferencias en los
roles ecológicos que cada una de las especies puede
experimentar, por lo tanto, forman un papel cru-
Agradecimientos
KGFA agradece a: Consejo Nacional de Ciencia y
Tecnología (CONACYT) y al Programa de Becas
para Estudios de Posgrado por la beca otorgada
con número 1002185. YETR agradece a: SEMAR-
NAT-CONACYT- por el financiamiento del Pro-
Referencias
Arceo-Dzib, F.O., 2020. Diferencia morfológica dental de A.
rhomboidalis y L. rhomboides (Digitalización con el pro-
grama Adobe Flash C23 Professional 9.0 .2007), Insti-
tuto de Ecología, Pesquerías y Oceanografía del Golfo
de México.
Assis, C.A., 1996. A generalized index for stomach contents
analysis on fish. Sci. Mmar., 60 (2-3): 385-389.
Carpenter, K.E., 2002. The living marine resources of the
Western Central Atlantic. Volume 2-3: Introduction,
mollusks, crustaceans, hagfishes, sharks, batoid fishes,
and chimaeras. FAO Species Identification Guide, Bony
fish. 601-2014.
52
sado de ser planctívoro a ser netamente omnívoro,
consumiendo principalmente plantas y animales
bentónicos, resultado de una zona estuarina a un
medio marino, al igual que cuando alcanzan su
madurez sexual, en varios trabajos se ha demostra-
do que especies con hábitos alimentarios similares
tienen una morfología del tracto digestivo seme-
jante (Nikolsky 1963; Lagler et al., 1977).
cial para el ecosistema y el flujo de energía, por lo
que el presente estudio permite establecer nuevos
enfoques de conservación donde a partir del rol
trófico podemos establecer zonas de alimentación
y sus interacciones, logrando así una gestión ade-
cuada en el planteamiento de escenarios (zonas de
amortiguamiento) y planes de manejo de esta ANP.
yecto titulado: “Análisis de δ13C y δ18O en otolitos
de peces marinos presentes en el Área de Protección
de Flora y Fauna Laguna de Términos, Campeche:
indicadores del cambio climático”.
Castro-Aguirre, J.L., 1978. Catálogo sistemático de los peces
marinos que penetran a las aguas continentales de Méx-
ico con aspectos zoogeográficos y ecológicos. Dirección
General del Instituto Nacional de Pesca, México, D.F
Científica N°. 19, 298 pp.
Cortés, E., 1999. Standardized diet compositions and trophic
levels of sharks. ICES Journal of Marine Science, 56: 707-
717.
Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas
(CONANP). 2018. Áreas Naturales Protegidas de Méxi-
co. México, D.F. 64.
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.
Colwell, R. K., 2019. EstimateS: Statistical Estimation of Spe-
cies Richness and Shared Species from Samples. Version
8. User’s Guide and application published at: http://purl.
oclc.org/estimates
Canto-Maza, W.G., y Vega-Cendejas, M.E., 2008. Hábitos al-
imenticios del pez Lagodon rhomboides (Perciformes: Spa-
ridae) en la laguna costera de Chelem, Yucatán, México.
Revista de Biología Tropical, Universidad de Costa Rica
San Pedro de Montes de Oca, Costa Rica. 1837-1846.
Chavance, P., Yáñez-Arancibia, A., Flores-Hernández, D.,
Lara-Domínguez, A., y Amezcua- Linares, F., 1986.
Ecology, biology, and population dynamics of Archosar-
gus rhomboidali (Pisces: Sparidae) in a tropical coastal la-
goon system, southern Gulf of Mexico. Anales del Institu-
to de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional
Autónoma de México, 13(2):11-30.
Christensen, V., y Pauly, D., 1992. ECOPATH II – software
for balancing steady-state ecosystem models and calcu-
lating network characteristics. Ecological Modelling, 61:
169-185.
Darnell, R.M., 1958. Food habitats of Fishes and larger in-
vertebrates of Lake Pontchartrain, Lousiana, an estuarine
community. The Institute of Marine Science, University
of Texas, 5:353-416.
Day, J.W, Smith, W.G. y Hopkinson, C.S., 1973. Some tro-
phic relationships of marsh and estuarine areas. Chab-
reck, R. H. (Ed). En: Proceeding of the Coastal Marsh
and Estuary Management Symposium. Louisiana State
University, Baton Rouge, 115-135.
De Ruiter, P.C., Wolters V., y Moore, J.C. 2005. Dynamic
Food Webs. Multispecies assemblages, ecosystem devel-
opment and environmental change. Theoretical Ecology
Series. Academic Press. 3–10.
García-Godos, I., 2001. Patrones morfológicos del otolito sag-
gita de algunos peces óseos del mar peruano. Bol. Inst.
Mar Perú, 20: 1-83.
García-Cubas, A., y Reguero, M., 2004. Catalogo Ilustrado
de Moluscos Gasterópodos del Golfo de México Y Mar
Caribe. Universidad Autónoma de México. 162p
García-Cubas, A., y Reguero, M., 2007. Catalogo Ilustrado de
Moluscos Bivalvos del Golfo de México Y Mar Caribe.
Universidad Autónoma de México. 92 p
Guevara, E., Sánchez, A., Rosas, C., Mascaró, M., y Brito,
R., 2007. Asociación Trófica De Peces Distribuidos En
Vegetación Acuática Sumergida En Laguna De Térmi-
nos, Sur del Golfo de México. Trópico Húmedo. 23. 16.
Karpouzi, V.S., y Stergiou, K.I., 2003. The relationships be-
tween mouth size and shape and body length for 18
species of marine fishes and their trophic implications.
Journal of fFsh Biology, 1353-1365
Lagler, Bardach, Miller &amp; May. 1977. Ichthyology: The
study of fishes. John Wiley &amp; Sons. 506. p
Lara-Domínguez, A.L., Yáñez-Arancibia, A., y Amezcua-Li-
nares, F., 1981. Biología y Ecología del Bagre Arius
Melanopus (Günther) en la Laguna de Términos, Sur del
Golfo de México (Pises: Ariidae). An. Inst. Cienc. Mar
Limnol. Univ. Nal. Autón., 8: 267-304.
53
Lara-Domínguez, A. L., Villalobos-Zapata, G., y Rivera-Ar-
riaga, E., 1990. Catálogo bibliográfico de la región de
la Sonda de Campeche. SEP Univ. Autón. Campeche.
EPOMEX Serie Científica 1:161.
Livingston, R.J., 1980. Ontogenetic trophic relationschips
and stress in a costal seagraa system in Florida. In V.S
Kennedy. Estuarine perspectives.423-435
Lowe-McConnell, R.H., 1987. Ecological studies in tropical
fish communities. Cambridge University Press. Lon-
don.176
Luczkovich, J.J., 1988. The patterns and mechanisms of se-
lective feeding on seagrass-meadow epifauna by juvenile
pinfish. Lagodon rhomboides (Linnaeus) Dissertation Ab-
stracts Int. Pt.B- Sciences y Engineering, 48 (12):170.
Luczkovich, J.J., y Stellwag, E.J., 1993. Isolation of cellulo-
lytic microbes from the intestinal tracto g the pinfish,
Lagodon rhomboides: Size- related changes in diet and
microbial abundance. Marine biology ,116 (3): 381-388.
Mar-Silva, V., Hernández-Morales, R., y Medina-Nava, M.,
2014. Métodos Clásicos para el Análisis del Contenido
Estomacal en Peces. México. Revista Biológicas (16): 13-
16.
Moncayo Estrada, R. (1996). Estructura y función de la co-
munidad de peces de la laguna de Zacapu, Michoacán,
México (Doctoral dissertation, Instituto Politécnico Na-
cional. Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas).
Morse, D.H., 1980. Behavioral mechanisms in ecology. Cam-
bridge, MA: Harvard University Press.
Nikolski, C.V. 1963. The ecology of fishes. Academic Press,
London, 352 p.
Odum, W.E., y Heald, E.J., 1975. The detritus-based food
web of an estuarine mangrove community. Estuarine Re-
search, Academic Press. New York. 265-286
Pimm, S.L., Lawton, J.H., Cohen, J, E., 1991. Food web pat-
terns and their consequences, Nature, 350: 669-674
Potthoff, M.T., y Allen, D.M., 2003. Site fidelity, home range,
and tidal migrations of juvenile pinfish, Lagodon rhom-
boides, in salt marsh creeks. Biol. Fish., 67:231–240
Reyes-Bonilla, H., Calderón-Aguilera, L.E., Aburto-Orope-
za, O., Díaz-Uribe, J., Perez España, H., Monte-Luna,
P., LLuch-Cota, S. y López-Lemus, L., 2009. La dis-
minución en el nivel trófico de las capturas pesqueras en
México. Ciencia, 09: 1-9pp.
Román-Reyes J. 2005. Análisis del contenido estomacal y la
razón de isótopos estables de carbono (δ13C) y nitrógeno
(δ15N) del atún aleta amarilla (Thunnus albacares), delfín
manchado (Stenella attenuata) y delfín tornillo (Stenella
longirostris) del Océano Pacífico oriental. Tesis de Docto-
rado, Instituto Politécnico Nacional, México, 143.
Sedberry, G.R., 1989. Feeding habits of whitebone porgy, Cal-
amus leucosteus (Teleostei: Sparidae), associatedd whith
Hard bottom reefs off the southeastern continental shelf.
Northeast Gulf Science, 9(1): 29-37.
Stoner, A.W., 1980. Feeding ecology of Lagodon rhomboides
(Pisces: Sparidae): Variation and functional responses.
Fish. Bull., (78): 337-352
 JAINA costas y mares ante el cambio climático 3(1): 41-54
Fería Alvarado et al.

Stoner, A.W., y Livingston, R.J., 1984. Ontogenetic patterns
in diet and feeding morphology in sympatric sparid Fish-
er from seagrass Meadows. Copeia, 1984 (1): 174-187.
Stephens, D.W., y Krebs, J.R., 1986. Foraging theory. Prince-
ton University Press, Princeton, NJ.
orres-Leal, M.A. 2013. Modelización Ecológica del Golfo de
Cádiz: Relaciones tróficas, análisis de la estructura de la
comunidad e impacto de la pesca en el ecosistema. Uni-
versidad de Cádiz, tesis doctoral. 209 p.
Vega-Cendejas, M.E., Hernández, M., y Arreguin-Sánchez, F.,
1994. Trophic interrelations in a beach seine fishery from
the northwestern coast of the Yucatan Peninsula, Mexico.
Journal of Fish Biology ,44(4): 647-659.
Villéger, S., Ramos-Miranda, J., Flores-Hernández, D., So-
sa-López, A., y Mouillot, D., 2008. Stable trophic struc-
ture across coastal nekton assemblages despite high spe-
cies turnover. Mar Ecol Prog Ser., 364: 135-146.
Yáñez-Arancibia, A., y Day J.W., 1982. Ecological character-
ization of Terminos Lagoon, a tropical lagoon- estuarine
system in the southern Gulf of Mexico. pp. 431-440. In
P. Lasserre & H. Postma (eds.). Coastal Lagoons. Ocean-
ológica Acta, Vol. Spec., 5: 462.

54