Zarif Bey ıssız bir gecede öldürülür ve kuyuya atılır.
Onun ölmesiyle nakkaşhanede işler eskisi gibi
yürümez ve her şey değişir.Zarif Bey, Kelebek, Zeytin ve Leylek Başnakkaş Osman’ın nakkaşhanesinde çalışır. Aynı zamanda padişahın Enişte Efendi’den istediği ve herkesten saklı tutulan kitap için resim çizmeye başlarlar ve bunu Üstat Osman dâhil herkesten saklarlar. Enişte Efendi’nin hazırladığı kitaba resim yaparak Üstat Osman’a ihanet ettiklerinin farkında olmaların rağmen resim yapmaktan da vazgeçemezler.Bir yıl sonra Enişte Efendi’nin yeğeni Kara gelir. Enişte Efendi bunun üzerine kitap işini Kara’ya devretmeye karar verir. Kara yıllar önce eniştesinin yanından ayrılmış ve 12 yıldır İstanbul dışında yaşamıştır. Eniştesinin kızı Şeküre’ye olan aşkını yanlış bir zamanda açıklamış ve Enişte Efendi ikisinin evlenmesine razı olmamıştır. Geçen süre içinde Şeküre evlenmiş ve Şevket ve Orhan isimli iki çocuğu olmuştur. Ama Şeküre’nin savaşa giden kocası 4 yıl geçmesine rağmen dönmemiştir. Bir süre kayınpederinin yanında duran Şeküre, kocasının kardeşi Hasan’ın kendisine olan davranışlarından sıkılıp babasının evine dönmüştür.Zarif Efendi’nin ölümünden sonra nakkaşlar arasında bir korku olmuştur. Herkes kimden şüphelenmesi gerektiğini düşünmeye başlar ama bu kitaptan kimsenin haber yoktur. Bunun üzerine katilin nakkaşlardan biri olduğunu hepsi anlar. Enişte Efendi’de katili bulma işini Kara’ya verir. Bütün nakkaşlarla ve Üstat Osman’la görüşür ama katilin kim olduğunu bulamaz. Bu sırada padişah için hazırlanan kitap duyulmaya başlar ve kitabın son sayfasındaki resmin dinsizlik içerdiği dedikodusu yılmaya başlar. Zarif Efendi’nin bu resmi görüp korktuğu ve bu yüzden öldürüldüğü düşünmeye başlanır.Şeküre’yle Kara arasında ise bohçacı Ester aracılığı ile mektuplaşmaya başlarlar ve Kara onu evliliğe ikna etmeye çalışır. Kara Şeküre’yi bir gece buluşmaya ikna eder. Kara’yla görüşen Şeküre eve gittiğinde babasının cansız bedeniyle karşılaşır. Birisi babasını öldürmüş ve kitabın son resmini de alıp gitmiştir. O gece çocuklara hiçbir şey söylemeyen Şeküre sabah Kara’ya haber yollar ve babasının öldüğünü söyler. İkisi evlenmeye ve bu işin altından birlikte kalkmaya karar verirler. Ama Şeküre kocasından boşanmadığı için evlenmeleri imkansızdır. Yalancı şahitler bulup kocasının öldüğünü söylerler ve kadı Şeküre’yi boşar. Kara’yla Şeküre evlenene kadar Enişte Efendi’nin öldüğünden kimseye bahsetmezler. Ertesi günü Enişte Efendi’nin öldüğünü ilan ederler.Kara gidip padişaha Enişte Efendi’nin öldürüldüğünü ve kitabın son resminin çalındığını söyler. Bütün nakkaşlar ve Kara şüpheli haline gelir. Padişah Üstat Osman ve Kara’ya katili bulma işini verir. Katili bulmaya çalışan Kara öldürüldüğünde Zarif Efendi’nin üzerinden çıkan bir resim olduğunu öğrenir. Bu mürekkepleri dağılmış bir at resmidir. At resmini Üstat Osman’la uzun süre incelerler. Saraya gidip hazine odasında bir sürü kitap incelerler ve sonunda bu at resmini çizenin kim olduğunu bulurlar. Ama Üstat Osman’ın katilin başkası olduğunu düşünür.Günlerce hazine odasında resim inceledikten sonra eve giden Kara Şeküre’yi evde bulamaz. Sonra Şeküre’nin kayınpederinin evinde olduğunu öğrenir ve yanına bir sürü adam toplayıp Şeküre’yi almaya gider. Zorla Şeküre’yi alıp ev yolladıktan sonra mahalledeki kahvenin basıldığını görür. Dinsizlik yapılan bu kahve Erzurumiler tarafından basılmış ve her yeri yıkılmıştır. Yıkıntılar arasında gezen Kelebek’i görür ve onu yanına alıp evini aramaya gider. İlk önce itiraz eden Kelebek evini aramasına izin verir. Ama evinde hiçbir şey bulamaz. Katili bulmaya kararlı olan Kara Kelebek’i de yanına alıp Zeytin’in evine gider ama Zeytin evde yoktur. Birlikte onun evini ararlar ama yıkılan kahvedeki meddahın kullandığı resimler hariç hiçbir şey bulamazlar. Son olarak da Leylek’in kapısını çalarlar ama aradıkları orda da yoktur. Son olarak Zeytin’i bulmaya karar verirler. Bir tekkede onu da bulurlar ama aradıklarını orada da bulamazlar.Dördü oturur ve dertleşmeye eski günlerden konuşmaya başlarlar. Konuşmaları sırasında katil kendini ele verir ve hepsi katilin kim olduğunu öğrenir. Katil ile kavgaları sırasında Kara ağır şekilde yaralanır. Katil ise Şeküre’nin eski kocasının kardeşi Hasan tarafından yanlış kişi sanılarak öldürülür. Katilin bulunması bütün nakkaşları rahatlatır ve her şey eski haline döner. Ama Kara’nın sağlığı eski haline dönmez. Ölene kadar Şeküre’yle birlikte yaşarlar. Orhan Pamuk’un Nobel Edebiyat Ödülü dahil dünya çapında bir çok ödül kazanmasını sağlayan Benim Adım Kırmızı tarihi bir entrika hikayesi sunuyor.