EFECTE DEL CANVI CLIMÀTIC SOBRE LA

PRODUCTIVITAT DE APIS MELLIFERA

C. Boronat-Ortolà*, À. Català-Juan, R. Canales-Soto, N. Romero-Díez
Dpt. de Zoologia-Facultat de Ciències Biològiques-Universitat de València

*Autor de correspondència: carbor5@alumni.uv.es

Abstract:
 Les fluctuacions de temperatura que provoca el canvi climàtic poden afectar a
espècies clau en els ecosistemes, com Apis mellifera (Hung et al., 2018) . Estudiar l’efecte
que tenen aquestes variacions tèrmiques en Apis mellifera és fonamental per a predir i
preveure les conseqüències negatives que poguera tindre una pujada de les temperatures
mitjanes (Jaboor, da Silva and Kellermann, 2022) . La simulació experimental d’una elevació
de les temperatures ha mostrat tindre un greu efecte sobre l’activitat i supervivència dels
ruscs estudiats (Schweiger et al., 2010) . Es varen aclimatar tres hivernacles idèntics a
temperatures diferents (14 °C, 25 °C i 37 °C) durant noranta dies
(Nuernberger, Haertel and Steffan-Dewenter, 2019)
. Transcorregut el temps de l’experiment es va comparar l’activitat i
supervivència dels ruscs que habitaven en cada hivernacle. Després de noranta dies a
temperatures de 37 °C la població es va reduir en un 96%. Per a quantificar l’activitat dels
subjectes es va mesurar la quantitat i qualitat de la mel produïda. Aquesta anàlisi va mostrar
que el rusc situat a major temperatura havia produït un 52,2% menys de mel que el rusc de
control (25°C), i que aquesta presentava menor quantitat d’aigua i sucres de l’habitual.
Aquestes dades ens permeten concloure que la supervivència de Apis mellifera està
amenaçada per la pujada de temperatures que pateix l’ecosistema.

Key words: Canvi climàtic, temperatura, Apis mellifera, rendiment, mel.

Introducció:
 L’abella comuna (Apis mellifera) habita a tots el continents amb l’excepció de
l’Antàrtida. S’han originat centenars de subespècies en tot el món, però es manté constant
la seua característica organització social. Les femelles poden ser Obreres o Reines,
depenent de la seua alimentació. Les Reines seran alimentades amb Gelea Reial i seran les
encarregades de la tasca reproductiva; mentre que les Obreres s'alimenten de pol.len i són
infèrtils, aquestes s’encarregaren de la defensa, manteniment i alimentació del rusc. Els
mascles tenen la funció de fecundar a la reina, i després d’aquesta tasca, moren.

Les abelles s’alimenten principalment de pol.len i nèctar. Ambdues substàncies són

arreplegades per les Obreres en les flors de les plantes angiospermes i transportades al seu
rusc. En el procés de recol.lecció i trasport és on les abelles realitzen el seu important paper
en equilibri de l’ecosistema. En desplaçar el pol.len de flor en flor faciliten la pol.linització de
les angiospermes.

El canvi climàtic segons la CMCC és un canvi del clima atribuït a l'activitat humana
que altera la composició de l'atmosfera mundial i que varia el clima durant períodes de
temps comparables. Degut a aquestes alteracions en el clima global l’Apis mellifera es pot
veure afectada a l’hora de la producció de la mel (Crane, 1991) .

A altres treballs d’investigació sobre la pujada de temperatura del canvi climàtic, han
estudiat com afecta el canvi climàtic a les plantes productores de pol.len
(Cordeiro and Dötterl, 2023)
i sobre els cicles de reproducció i pol·linització d’aquestes (Cane, 2021) .
Encara no hi ha estudis de l’efecte directe sobre l’Apis mellifera. Amb els anteriors treballs
d’investigació es disposa d’una base per poder enfocar l’experiment, però no deixen clar
quins efectes directes pateixen les abelles.

Aquest experiment estudia com afecten els canvis de temperatura al rendiment de

les abelles (Villagomez et al., 2021) . Així es pot saber si les pujades de temperatures
degudes al canvi climàtic suposen un problema greu per a les abelles.

La seua pèrdua pot suposar un greu problema dins dels ecosistemes que habiten, ja
que el seu paper és fonamental en la reproducció de les plantes, que a la seua vegada,
alimenten a altres organismes i produeixen l’oxigen necessari per al manteniment de
l'atmosfera terrestre. Sense les abelles els ecosistemes es veuran afectats i en
conseqüència es pot produir l’extinció de la vida en el planeta Terra.
 L’objectiu del treball és estudiar els comportaments i el rendiment de les abelles a
diferents temperatures, i així poder concienciar de la importància d'aquests insectes en els
ecosistemes.
Materials i Mètodes

L’estudi de l’impacte de la temperatura sobre l’activitat pol·linitzadora d’aquest

insecte es va realitzar en tres hivernacles (imatges 8, 9 i 10). Cadascun d’aquest té unes
dimensions de 1296 metres quadrats i en tots tres s’han mantingut les mateixes condicions
de pressió atmosfèrica (0,96 atm); una humitat relativa del 75%, que és la humitat relativa
òptima per a les abelles; i una concentració de CO2 de 990 ppm, ja que ha resultat ser la
concentració òptima per al desenvolupament dels vegetals i les abelles seleccionats, i ha
estat regulada per mitjà de la fertilització carbònica i la ventilació dels hivernacles. Els tres
hivernacles estan connectats entre si mitjançant un corredor de connexió calefactat i en
cada un d’ells es van fixar temperatures de 14ºC, 25ºC i 37ºC, regulades mitjançant
ventiladors, parets humides, nebulització i calefacció radiant.

Tots els hivernacles contenen plantes angiospermes riques de contingut en nèctar i

pol·len: Prunus avium (Imatge 3) i Prunus cerasus (Imatge 4); Lavandula dentata (Imatge 5);
Lavandula latifolia (Imatge 6); Thymus vulgaris (Imatge 7); Prunus dulcis; i Hydrangea
macrophylla. Aquestes espècies han sigut seleccionades per a fer l’estudi perquè el pol·len
que contenen no és transportat pel vent, sinó que depenen en gran mesura del
pol·linitzadors per a la seva reproducció. Aquestes han sigut cultivades en les següents
condicions: el pH del sòl sobre el qual es troben és 6,5; i és un tipus de sòl compost per
diferents tipus d’arena i turba, formats per grans de 2 mm - 0,5 mm de gruix; i la humitat del
sòl mesurada és del 68%. Cal afegir també que el sòl es troba lliure d’herbicides,
plaguicides i insecticides, tals com la clotianidina, que hagen pogut alterar el creixement,
maduració o reproducció d’aquestes espècies vegetals i d’abelles seleccionades.

Les espècies d’abelles estudiades en l’experiment són Apis mellifera iberiensis

(Imatge 2) i Apis mellifera mellifera (Imatge 1). Totes aquestes espècies han sigut
seleccionades per a ser estudiades perquè son molt abundants en Europa occidental,
especialment Apis mellifera mellifera, i en la regió on han sigut objecte d’estudi, com l’Apis
mellifera iberiensis, que és autòctona de la península Ibèrica.

Els ruscs de les abelles, incloses aquestes, han sigut transportats en tres colmenes
diferents, cada una de les quals ha sigut destinada a cada hivernacle, d’11000 individus
cadascuna. Les colmenes tenen unes dimensions de 525 mm de llargària, 388 mm
d’amplària i 501 mm d’altura, i estan localitzats a la regió sud-oest dels hivernacles.

Les colmenes van ser traslladades des d’un colmenar localitzat a 500 metres de la
zona on es troben els tres hivernacles i, per a evitar la desorientació i, conseqüentment, la
mort d’aquestes, es va realitzar gradualment, començant el trasllat les colmenes uns 250
metres l’1 de desembre de 2022, i 250 metres més fins els hivernacles, l’1 de març de 2023.
Cal afegir que aquests desplaçaments foren realitzats a les 22:00 hores, per a evitar
l’alteració de les abelles tot el posible. Finalment, es van colocar sensors de temperatura i
de concentració de CO2, als quals s’ha accedit mitjançant cables que permeten el seu
control i monitoratge, en la part superior de cada colmena.

La introducció dels subjectes d’estudi en els hivernacles es realitza un mes abans de

començar l'experiment per tal d’assegurar una correcta adaptació d’aquests a la vida en
captivitat. S'introdueixen els ruscs en els tres hivernacles mantenint els tres espais a la
mateixa temperatura, per a pujar-la o baixar-la una vegada comence l'experiment.
Comprovat que els tres ruscs s’han adaptat perfectament comença l’experiment a data 1
d’abril de 2023.

L’experiment s’inicia amb el calfament o refredament dels hivernacles fins a aplegar

a les temperatures d’estudi. L'hivernacle A tindrà una temperatura constant de 14 °C,
l’hivernacle B mantindrà 25 °C de temperatura, i l’hivernacle C es mantindrà a 37 °C. Es
manté en els tres medis un reg gota a gota durant dues hores al dia. De 7:00 a 8:00 i de
19:00 a 20:00 es manté un flux de 16,6 mL/min.

Es comprova setmanalment l’estat i desenvolupament dels ruscs. S’arrepleguen dels

ruscs mostres de mel d’1 mL i s’observa el comportament dels individus buscant signes de
deshidratació o malnutrició. La duració de noranta dies de l’experiment porta a arreplegar 12
mostres d’un mil·límetre abans de la mesura final de la mel produïda, que s’arreplegarà el
dia 29 de juny. A més, es prendrà una mesura diària de la temperatura dels ruscs amb els
termòmetres electrònics instal·lats.

Les mostres de mel preses s'etiqueten amb la lletra A, B o C, depenent de en quin

hivernacle s’arrepleguen, i amb dígits de l’u al dotze segons a quin mostreig pertanyen.
D’aquestes mostres s’analitza en el laboratori la concentració de H₂O i de fructosa. Aquesta
informació indica la qualitat de la mel produïda, de la qual s’estima l’activitat del rusc i la
qualitat de la nutrició d’aquest. Les dades setmanals permeten analitzar el desenvolupament
i adaptació dels ruscs a les temperatures d’estudi.

El dia 29 de juny, una vegada passats els noranta dies d’experiment, s’extrau tota la
mel produïda en cada rusc. Es mesura el volum produït i la concentració d’aigua i fructosa
per litre de mel. A més es conta el nombre d’individus adults i de larves en cada hivernacle,
per a comparar-lo amb el començament de l’experiment. Per poder comptar el nombre total
d’abelles al final de l’experiment s’adormiran amb nitrat d’amoni dins d’un fumador i amb
comptadors es fa la mesura del nombre d'individus.

L’anàlisi estadístic aplicat per a estudiar les dades obtingudes en els resultats ha
sigut ANOVA.

Imatge 1. Apis mellifera mellifera Imatge 2. Apis mellifera iberiensis

Imatge 3. Prunus avium Imatge 4. Prunus cerasus

 Imatge 5. Lavandula dentata Imatge 6. Lavandula latifolia

Imatge 7. Tymus vulgaris

Imatge 8 i 9. Hivernacles

Imatge 10. Jardí Botànic de la UV

 Resultats

Després d’haver realitzat el procés experimental, s’han obtés els següents resultats:
com indica a la Taula 1, la concentració de fructosa als hivernacles A i C han disminuït
notablement, des de 84 i 78 mg/mL fins 53,7 i 49,2 mg/mL, respectivament. També s’ha
pogut observar un increment del volum d’aigua en l’hivernacle A, mentre que s’ha apreciat
una disminució en el volum d’aigua present a la mel de la colmena de l’hivernacle C fins ser
pràcticament nul·la, indicats a la Taula 2 i representats als gràfics 1 i 3, respectivament.
D’altra banda, com es mostra a les taules 1 i 2, i al gràfic 2, s’ha observat que tant el volum
d’aigua com la concentració de fructosa s’han mantingut pràcticament estables en la
colmena de l’hivernacle B.

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

A 84 81,4 77,3 73,9 73,4 69,5 65 61,6 60,4 57,8 56,3 53,7

B 78 74,9 78,1 77,5 78,3 79,4 80,2 79,6 78,5 76,7 75,8 78,5

C 78 76,3 74,8 72 70,6 68,5 65,2 58,8 55,4 53,9 52,1 49,2
Taula 1. Indica la concentració de fructosa presents als ruscs de cadascuna de les colmenes,
mesurada en mg/ml, al llarg de les 12 setmanes de durada de l’experiment. A, B i C són els
hivernacles en els quals va tindre lloc l’observació.

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

A 17 18,9 31,7 36 38,3 38,5 39 42,5 45 44,5 46 47,3

B 17 17,3 16,8 18,4 19,2 19,1 18,5 18,6 19,3 19 18,7 18,1

C 17 15,9 14,3 12,7 11,2 9,3 7,6 5,9 4,1 2,4 1 0,6
Taula 2. Indica la quantitat d’aigua present als ruscs de cadascuna de les colmenes, mesurada en
ml, al llarg de les 12 setmanes de durada de l’experiment. A, B i C són els hivernacles en els quals va
tindre lloc l’observació.
Gràfic 1. Representa el volum d’aigua i la concentració de fructosa de l’hivernacle A, mesurats en les
12 setmanes de durada de l’experiment.

Gràfic 2. Representa el volum d’aigua i la concentració de fructosa de l’hivernacle B, mesurats en les

12 setmanes de durada de l’experiment.
Gràfic 3. Representa el volum d’aigua i la concentració de fructosa de l’hivernacle C, mesurats en les
12 setmanes de durada de l’experiment.

Per tal de fer un control de l’activitat de Apis mellifera a les colmenes dels tres
hivernacles, s’ha mesurat la temperatura a l’interior de les tres colmenes.
Com representa el gràfic 4, s’ha observat una disminució de la temperatura de la
colmena de l’hivernacle A des dels 20,3ºC fins aproximar-se a la temperatura ambiental de
l’hivernacle, amb tres increments puntuals de temperatura fins els 26’5, 24 i 23ºC, per davall
de la temperatura òptima dels individus.
Com està representat al gràfic 6, s’ha observat que a l’hivernacle C s’ha mantés una
temperatura de 38,5 ºC inicialment, encara que la temperatura ha disminuït lleugerament al
final de l’experiment, fins els 37ºC. També s’han observat tres menuts increments puntuals
de la temperatura fins els 43, 42 i 39ºC, molt per sobre de la temperatura òptima per als
individus.
D’altra banda, com es reflecteix al gràfic 5, la colmena de l’hivernacle B pràcticament
ha mantés constant la seva temperatura en uns 25 ºC, amb l’excepció de quatre increments
puntuals fins els 35 º C.
Cal afegir que tots els increments puntuals de la temperatura estan associats a
l’activitat d’escalfament del rusc pels individus de l’experiment. A més, la temperatura inicial
és més elevada que en l’ambient degut a l’activitat de les abelles.
Gràfic 4. Representa la variació de temperatura (ºC) a l’interior de la colmena durant els 90 dies de
durada de l’experiment.

Gràfic 5. Representa la variació de temperatura (ºC) a l’interior de la colmena durant els 90 dies de
durada de l’experiment.
Gràfic 6. Representa la variació de temperatura (ºC) a l’interior de la colmena durant els 90 dies de
durada de l’experiment.

Finalment, també s’ha comptabilitzat el nombre d’individus vius, incloses les larves,
presents en cada colmena dels tres hivernacles, i s’ha representat en forma de percentatges
al gràfic 7, que mostra una disminució d’aquest percentatge a les colmenes dels hivernacles
A i C, des del 100% fins el 34% i 4%, respectivament. D’altra banda, el percentatge
d’individus de la colmena de l’hivernacle B s’ha mantés constant.
També s’ha comptabilitzat la quantitat de mel total produïda en cada colmena de
cada hivernacle, representada al gràfic 8. S’ha observat que la quantitat de mel produïda als
hivernacles A i C és notablement menor en comparació a la quantitat de mel produïda a
l’hivernacle B.
Gràfic 7. Les lletres A, B i C són els hivernacles on s’han comptabilitzat els individus.

Gràfic 8. Les lletres A, B i C són els hivernacles on s’han comptabilitzat els individus.
 Discussió
En aquest estudi s’ha simulat amb un experiment de tres hivernacles, tres possibles
hàbitats de les abelles de la mel (Apis mellifera) amb un període de tres mesos i s’obté un
registre de diverses generacions per concloure quin dels tres hivernacles és l’òptim per
treure el màxim rendiment dels ruscs a la primavera.
Amb els resultats obtinguts es pot concloure que el rusc d’abelles que han viscut 90
dies a una temperatura constant dins de l’hivernacle de 25ºC(B) són les que treballen més
eficaçment ja que són amb les quals tenim els millors resultats en relació a la quantitat de
mel, nèctar i pol·len fabricats i recol.lectats, a més la concentració de fructosa i aigua en la
mel és l’adequada en tot moment.
Açò pot deure’s a que la temperatura del rusc ha d’estar al voltant de 35ºC per
arribar al seu màxim rendiment, aleshores l’ambient on es troben, és a dir, l’hivernacle
adaptat amb plantes i flors per ser pol·linitzades, ha d’estar necessàriament a una menor
temperatura, com s’observa en la taula de temperatura, les abelles utilitzen una tècnica
d’escalfament que consisteix a batre les ales i moure els músculs toràcics generant així
calor, d’una forma periòdica (Heinrich, 1996) . L’escalfor d’una abella és insignificant però el
conjunt de totes elles pot arribar a pujar diversos graus la temperatura de la colmena,
mantenint-la normalment entre els 34 i els 36ºC per al correcte desenvolupament de les
larves i pupes (Mitchell, 2022) .
L’hivernacle situat a 37ºC (C) ha resultat en un escàs rendiment, ja que la
temperatura interior del rusc superava els 39ºC (Leeds, 2022) Com les abelles són reticents
a la calor, necessiten temperatures més suaus per eixir al vol i recol·lectar pol·len i nèctar
per fabricar la mel al rusc (Heinrich, 1979) . A més, en situacions més extremes, les
temperatures tan altes junt a l’elevada sensació tèrmica poden portar al que es conegut com
a fosa de la colmena, provocant la mort de tot l’eixam. És per això que un mecanisme de
defensa contra la calor és evacuar parcialment el rusc, reduint també així el nombre
d’abelles dins l’eixam i, per tant, la producció. Aquest producte final també s’ha vist afectat
per la calor ja que amb calor extrema l’aigua s’evapora i la humitat de la mel és quasi
inexistent, donant com a producte una mel seca. A més, quan la mel està sotmesa a una
temperatura excesiva, produeix un compost químic altament tòxic denominat furfural
hidroximetil (Rodriguez-Perez et al., 2022) .
L’hivernacle més fred, el refredat a 14ºC (A) també resulta amb poca activitat al ser
la temperatura mínima on les abelles comencen a volar ja que per sota els 10ºC aquestes
entren en paràlisi. Amb la temperatura de l’hivernacle i per sota, les abelles formen rams per
mantenir la calor i protegir a la reina que es situa enmig. A més, col·loquen l’aliment prop del
ram per no separar-se molt del grup per nodrir-se, per tant, si les temperatures fredes són
molt prolongades s’acaba l’aliment situat a poca distància del ram i poden morir anant a la
recerca d’aquest als llocs més allunyats del grup. A més, la poca mel produïda serà escassa
en sucres i rica en aigua, per damunt de la necessària, per tant, la mel produïda serà pobra
en nutrients i massa aiguada. Aquest excés d’aigua facilita el creixement de
microorganismes en la mel, que la inhabiliten per al seu consum.

Podem concloure doncs que, a més temperatura, les abelles es veuen més
afectades fins poder arribar inclus a la mort, però unes temperatures massa baixes tampoc
són adequades, ja que l’eixam no és capaç de sobreviure fora del rusc. Per tant, el clima
temperat és el més adequat per al seu cicle vital i el seu rendiment.

Agraïments
Aquest treball d’investigació no haguera sigut possible sense l’ajuda del Professor J.
Wilson de la Facultat Biològica de Stanford i del Doctor M. Ferrer del departament de
Zoologia de la Universitat de Castelló, que amb la seva ajuda s’ha pogut fer un seguiment
exhaustiu de les mostres.
Donar les gràcies a l’especialista apicultor J. Garrigues per otorga-nos els ruscs de
les abelles en els que hem dut a terme en el nostre experiment.
A sobre també, hem d’agrair l’ajuda proporcionada per els tècnics de laboratori del
departament de Zoologia que han emmagatzemat i organitzat les mostres arreplegades.
També hem d’agrair a la companyia de jardineria que ha insal.lat els mecanismes de reg als
hivernacles.
No ens podem oblidar tampoc de les plantes que ens ha deixat el Jardí Botànic de
l’Universitat de València, per les quals estem molt agraïts.
Volem agrair l’esforç a Calefacciones Maria Pedrosa per poder instal.lar els
complexos models que necessitavem per a l’experiment.
A més a més hem d'agrair a l’Universitat de València per deixar-nos realitzar el
treball d’investigació a les seues instal.lacions, proporcionant-nos els hivernacles.
 Finançament

Aquest treball ha sigut finançat per les subvencions PAX2022-184795-C-300 i

GAW2023-712466RG-500. També ha comptat amb el suport d’una beca del 'Ministerio de
Ciencia, Innovación y Universidades' d’Espanya. No es presenta conflicte d’interessos.

Bibliografia
Butolo, N.P., Azevedo, P., Alencar, L.D., Malaspina, O. & Nocelli, R.C.F. 2021, "Impact of low
temperatures on the immune system of honeybees", Journal of thermal biology, vol. 101, pp.
103082.

Cane, J. 2021, "Global Warming, Advancing Bloom and Evidence for Pollinator Plasticity from
Long-Term Bee Emergence Monitoring", Insects, vol. 12, no. 5, pp. 457. doi:
10.3390/insects12050457.

Chantawannakul, P. 2018, "Honey Bees in Modernized South East Asia: Adaptation or Extinction?",
Environmental Resources use and Challenges in Contemporary Southeast Asia: Tropical
Ecosystems in Transition, vol. 7, pp. 169-186.

Cordeiro, G.D. & Dötterl, S. 2023, "Floral Scents in Bee-Pollinated Buckwheat and Oilseed Rape
under a Global Warming Scenario", Insects, vol. 14, no. 3, pp. 242. doi:
10.3390/insects14030242.

Hung, K.J., Kingston, J.M., Albrecht, M., Holway, D.A. & Kohn, J.R. 2018, "The worldwide
importance of honey bees as pollinators in natural habitats", Proceedings of the Royal Society
B-Biological Sciences, vol. 285, no. 1870, pp. 20172140.

Kaya-Zeeb, S., Delac, S., Wolf, L., Marante, A.L., Scherf-Clavel, O. & Thamm, M. 2022,
"Robustness of the honeybee neuro-muscular octopaminergic system in the face of cold stress",
Frontiers in Physiology, vol. 13, pp. 1002740.

Oskay, G.S., Uygur, G.S., Oskay, D. & Arda, N. 2023, "Impact of stress factors internal and external
to the hive on honey bees and their reflection on honey bee products: a review", Journal of
Apicultural Research, .

Lee, M., Soo, C.Y., 강은진, 변규호, 이만영 & 김혜경 2016, "The Effect of CH4 on Life Span and
Nosema Infection Rate in Honeybees, Apis mellifera L", Journal of Apiculture, vol. 31, no. 4,
pp. 331-335.

Ma, W., Li, X., Shen, J., Du, Y., Xu, K. & Jiang, Y. 2019, "Transcriptomic analysis reveals Apis
mellifera adaptations to high temperature and high humidity", Ecotoxicology and environmental
safety, vol. 184, pp. 109599.

Quinlan, G.M., Miller, D.A.W. & Grozinger, C.M. 2023, "Examining spatial and temporal drivers of
pollinator nutritional resources: evidence from five decades of honey bee colony productivity
data", Environmental Research Letters, vol. 18, no. 11, pp. 114018.
Quinlan, G.M., Sponsler, D., Gaines-Day, H.R., McMinn-Sauder, H.B.G., Otto, C.R.,V., Smart,
A.H., Colin, T., Gratton, C., Isaacs, R., Johnson, R., Milbrath, M.O. & Grozinger, C.M. 2022,
"Grassy-herbaceous land moderates regional climate effects on honey bee colonies in the
Northcentral US", Environmental Research Letters, vol. 17, no. 6, pp. 064036.

Rittschof, C.C. & Nieh, J.C. 2021, "Honey robbing: could human changes to the environment
transform a rare foraging tactic into a maladaptive behavior?", Current Opinion in Insect
Science, vol. 45, pp. 84-90.

Abou-Shaara, H.F. 2016, "Expectations about the Potential Impacts of Climate Change on Honey
Bee Colonies in Egypt", Journal of Apiculture, vol. 31, no. 2, pp. 157-164.

Bloch, G., Francoy, T.M., Wachtel, I., Panitz-Cohen, N., Fuchs, S. & Mazar, A. 2010, "Industrial
apiculture in the Jordan valley during Biblical times with Anatolian honeybees", Proceedings of
the National Academy of Sciences of the United States of America, vol. 107, no. 25, pp. 11240-
11244.

Cornelissen, B., Neumann, P. & Schweiger, O. 2019, "Global warming promotes biological invasion
of a honey bee pest", Global Change Biology, vol. 25, no. 11, pp. 3642-3655.

Le Conte, Y. & Navajas, M. 2008a, "Climate change : impact on bee populations and their illnesses",
Revue Scientifique Et Technique-Office International Des Epizooties, vol. 27, no. 2, pp. 485-
497.

Le Conte, Y. & Navajas, M. 2008b, "Climate change: impact on honey bee populations and
diseases", Revue Scientifique Et Technique-Office International Des Epizooties, vol. 27, no. 2,
pp. 499-510.

Leeds, A. 2022, Thermotolerance of Feral and Managed Honey Bees (Apis mellifera) in Southern
California, .

Maciel, F.A.O., Braga, A.R., Xavier, R.M., Coelho da Silva, T.L., Freitas, B.M. & Gomes, D.G.
2018, "Data Mining to Characterize Seasonal Patterns of Apis mellifera Honey Bee Colonies",
Proceedings of the 14th Brazilian Symposium on Information Systems (Sbsi2018), , pp. 293-300.

Mitchell, D.M. 2022, "Honey bee (Apis mellifera) size determines colony heat transfer when brood
covering or distributed", International journal of biometeorology, vol. 66, no. 8, pp. 1653-1663.

Nuernberger, F., Haertel, S. & Steffan-Dewenter, I. 2019, "Seasonal timing in honey bee colonies:
phenology shifts affect honey stores and varroa infestation levels", Oecologia, vol. 189, no. 4,
pp. 1121-1131.

Parekh, F., Daughenbaugh, K.F. & Flenniken, M.L. 2022, "Chemical Stimulants and Stressors Impact
the Outcome of Virus Infection and Immune Gene Expression in Honey Bees (Apis mellifera)
(vol 12, 747848, 2021)", Frontiers in Immunology, vol. 13, pp. 844882.

Rodriguez-Perez, R., Carretero, P., Brigido, C., Nin-Valencia, A., Carpio-Hernandez, D., Tomas, M.,
Quirce, S. & Caballero, M.L. 2022, "The new Api m 11.0301 Isoallergen From Apis mellifera Is
a Food Allergen From Honey", Journal of Investigational Allergology and Clinical
Immunology, vol. 32, no. 6, pp. 492-493.

Rothenbuhler, W.C. & Gowen, J.W. 1952, "5 Mutant Genes in Honey Bees (Apis-Mellifera L)",
Genetics, vol. 37, no. 5, pp. 620-621.

Villagomez, G.N., Nurnberger, F., Requier, F., Schiele, S. & Steffan-Dewenter, I. 2021, "Effects of
temperature and photoperiod on the seasonal timing of Western honey bee colonies and an early
spring flowering plant", Ecology and Evolution, vol. 11, no. 12, pp. 7834-7849.