Acta Agronomica Óváriensis Vol. 64. Különszám II.

FERMENTÁLT TAKAMÁNY HATÁSA EGYES INTERLEUKINEK (IL-6 ÉS

IL-10) GÉNEXPRESSZIÓJÁRA BROJLEREKBEN

SZABÓ-SÁRVÁRI LORETTA CSILLA – TEMPFLI KÁROLY – MOLNÁR JÁZMIN

– TÓTH TAMÁS
Széchenyi István Egyetem, Albert Kázmér Mosonmagyaróvári Kar, Mosonmagyaróvár

ÖSSZEFOGLALÁS

Az utóbbi időben egyre nagyobb az érdeklődés az erjesztett takarmányok alkalmazása

iránt, mivel az ilyen típusú takarmányösszetevők kedvező hatást gyakorolhatnak a
baromfifélék bélegészségére. Az interleukinek az immunrendszerben kritikus szerepet
játszó jelzőfehérjék (citokinek) egy csoportja. Az interleukinek gyulladáskeltő és
gyulladáscsökkentő hatással egyaránt rendelkezhetnek. Jelen tanulmányban két
csoportban (kontroll és kísérleti) vizsgáltuk a vékonybél (duodenum, jejunum, ileum) és
caecum IL-6 és IL-10 expresszióját. Kísérleti csoportonként öt madár (n = 10)
vékonybeléből (duodenum, jejunum, ileum) és caeca-jából három mintavétel történt. Az
IL-6 expressziója szignifikánsan különbözött a kontroll és kísérleti csoport között a
duodenum, jejunum és caecum részben. Az IL-10 az ileum és caeca részben mutatott
szignifikáns különbséget p<0,001 szinten.

EFFECTS OF FERMENTED SUET ON GENE EXPRESSION OF CERTAIN

INTERLEUKINS (IL-6 AND IL-10) IN BROILERS

ABSTRACT

Recently, there has been an increasing interest in the use of fermented feeds, as this type
of feed ingredients can have a beneficial effect on the welfare of poultry. Interleukins are
a group of signaling proteins (cytokines) that play a critical role in the immune system.
Interleukins can have both pro-inflammatory and anti-inflammatory effects. In the present
study, IL-6 and IL-10 expression in the small intestine (duodenum, jejunum, ileum) and
caecum was investigated in two groups (control and experimental). Three samples were
taken from the small intestine (duodenum, jejunum, ileum) and caeca of five birds (n =
10) per experimental group. IL-6 expression was significantly (p<0.05) different between

146
 SZABÓ-SÁRVÁRI L. CS. – TEMPFLI K. – MOLNÁR J. – TÓTH T.

the control and experimental groups in the duodenum, jejunum and caecum. IL-10
showed significant difference at p<0.001 level in the ileum and caeca sections.

BEVEZETÉS

Az állattenyésztést nagymértékben befolyásolja a környezet. A fény, a hőmérséklet és

más környezeti tényezők változásai befolyásolják az anyagcsere-folyamatokat és a
testhőmérséklet szabályozását, és végső soron az állatok termelési teljesítményét
(Leinonen et al., 2014). A bélrendszer a szervezet fontos része az emésztés és tápanyagok
felszívódása szempontjából, és fontos szerepet játszik a szervezet egészségének
megőrzésében, mivel barrier funkciót tölt be (Hao et al., 2012). A bélgyulladás és a bélgát
funkciója közvetlenül kapcsolódik egymáshoz, és a korábbi kutatások szerint (Tellez et
al., 2017; Uerlings et al., 2018) a pro-inflammatorikus citokinek, mint a tumor nekrózis
alfa és az interleukinok, szerepet játszhatnak a bélgyulladás kialakulásában és a bélgát
funkciójának megzavarásában. Bár a vizsgálatban nem tettük ki a madarakat
hőstressznek, fontosak lehetnek a vizsgálat szempontjából, olyan potenciális
összefüggéseket kínálva, amelyek segíthetnek a jelen vizsgálat eredményeinek
magyarázatában és értelmezésében. Az interleukinek olyan poli-peptidek, amelyeket az
immun- és gyulladásos válaszokban részt vevő sejtek termelnek (Xu et al., 2023). Az IL-
ek más sejteket és szöveteket aktiválnak és modulálnak (Kaiser és Staheli, 2008). A
madarak által termelt IL-ek szerkezete és funkciója kevéssé ismert. A madárimmunológia
és- genetika területén a közelmúltban elért eredmények azonban számos IL-t ismernek,
főként csirkékben (Elnagar et al., 2021). Az IL-ek, például IL-6, szekretált fehérjék,
amelyek részt vesznek a sejtek toborzásában és irányításában mind természetes, mind a
szerzett immunitásban (Kaiser et al., 2000). Az IL-6 segíti a fertőzés vagy károsodás
elleni rövid távú védelmet azáltal, hogy az immunrendszert a gyulladás forrására
figyelmezteti. Az IL-6 az immunválaszt azáltal szabályozza, hogy serkenti a kórokozókat
elpusztító leukociták proliferációját és differenciálódását (Rodes et al., 2013). A
makrofágok aktivációja serkenti a kulcsfontosságú gyulladáscsökkentő IL-10 citokin
szekrécióját, amely a túlzott pro-inflammatorikus citokintermelés elfojtásával tartja
egyensúlyban az immunrendszert (Corwin, 2000). Az IL-10 gyulladás-visszacsatoló
faktorként működik, lehetővé téve az immunválasz modulálását (Sanjabi et al., 2009).
Ezek a gyulladáscsökkentő tulajdonságok, beleértve a makrofágok működésének gátlását,
a gazdaszervezetet fogékonyabbá tehetik a bakteriális fertőzésekkel szemben. A
fermentált takarmányt régóta használják a sertéstakarmányozásban (Canibe és Jensen,
2012), de mostanra egyre nagyobb az érdeklődés a brojlertakarmányokban való
felhasználása iránt, hogy javítsák a bélrendszer egészségét és a termelési paramétereket
(Sugiharto és Ranjitkar, 2019). A fermentációs folyamat növeli az enzimek és
metabolitok koncentrációját, valamint a laktobacillusok számát (Stanbury et al., 1995,
Song et al., 2010). A fermentált takarmányban található tejsavbaktériumok szerves savak
termelésével csökkentik a bél pH-értékét, valamint antagonista aktivitással, kompetitív
kirekesztéssel és bakteriocin termelés révén gátolják a bélkórokozók kolonizációját

147
 FERMENTÁLT TAKAMÁNY HATÁSA EGYES INTERLEUKINEK (IL-6 ÉS IL-10) …

(Sugiharto és Ranjitkar, 2019). A citokinek központi szerepet játszanak a sejt által

közvetített immunválaszban. Szakirodalmi tapasztalatok alapján (Ashayerizadeh et al.,
2017; Wang et al., 2021; Nelson et al., 2020) a fermentált takarmány fogyasztása
brojlerek esetében növelheti a gyulladásgátló citokinek, és csökkentheti a gyulladáskeltő
citokinek génexpresszióját a vékonybél különböző szakaszaiban. A Th2 citokinek (IL-6
és IL-10) a β-sejtnövekedést és differenciálódást irányítják, valamint humorális
immunválaszokat hajtanak végre (Kohut et al., 2001). Zhu et al. (2020) eredményei azt
mutatják, hogy fermentált takarmány hozzáadása az étrendhez, szignifikánsan (p<0,05)
javította a tojótyúk-csibék sejtes immunitását. A fermentált takarmány-kiegészítés
fokozta a csibék humorális immunitását is, amit a megnövekedett szérum IL-6 szint is
tükrözött a fermentált takarmányt fogyasztó kísérleti csoportban. Peng et al. (2022)
eredményei arra utalnak, hogy a fermentált takarmány módosíthatja a vakbél
mikrobiotáját azáltal, hogy csökkenti a patogén mikroorganizmusok számát, javítja a
hasznos mikroorganizmusokat, az immunitást és az immunitással kapcsolatos
génexpressziót is befolyásolja. A kísérlet során alkalmazott fermentált takarmány hatását
értékeljük egyes citokinek génjének (interleukin-6: IL-6; interleukin-10: IL-10)
expressziójára a vékonybél különböző szakaszaiból gyűjtött szövetmintákban
(patkóbél/duodenum, éhbél/jejunum, csípőbél/ileum, vakbél/caecum) kvantitatív PCR
módszer segítségével. A felsorolt citokin génekről termelődő mRNS-mennyiség
mérésével megállapíthatjuk, hogy a fermentált takarmányok megváltoztatják-e (és ha
igen, akkor mely szövetekben és milyen mértékben) a gyulladási folyamatokban fontos
szerepet játszó fehérjék termelődését. A fermentált takarmányok kedvező élettani
hatásainak hátterében számos citokin génexpressziójának változásai állhatnak.

ANYAG ÉS MÓDSZER

A vizsgálatban morzsázott és granulált takarmányt etettünk, melyet az Alpha-Vet Kft.

(Székesfehérvár) biztosított. A kontroll és a fermentált (borsó és búza keverék)
takarmánysort az Agrofeed Kft. állította össze. A takarmány keverékek
szárazanyagtartalma mindkét esetben (kontroll és kísérleti) 80-81% közötti értékre volt
beállítva. Ez az a paraméter, amit javasolt az oltókultúra forgalmazója (Dr. Ferm Kft.).
Az állomány az indító tápot a 14. napig, a nevelőt a 30. napig, a befejező takarmányt a
vágás napjáig (42. nap) kapták. A takarmány összekeverése a fermentummal vagy a vizes
borsó-búza keverékkel a kísérleti telepen jelenlévő Himel ellenáramos
takarmánykeverővel (Himel Magyarország Kft.) történt. Az 1. táblázatban a
takarmányozási protokoll fő beltartalmi értékeit mutatjuk be. Az értékek mindkét kezelés
esetén azonosak voltak.

148
 SZABÓ-SÁRVÁRI L. CS. – TEMPFLI K. – MOLNÁR J. – TÓTH T.

1. táblázat. A takarmány nyersfehérje, -zsír, és –rost tartalma

Indító Nevelő Befejező
Nyersfehérje (%) 20,00 17,50 15,00
Nyerzsír (%) 3,30 3,80 4,00
Nyersrost (%) 3,90 4,00 4,00

Mintavétel
A kontroll és a fermentált takarmányt fogyasztó kísérleti csoport egyedeitől (összesen
10 brojler) szövetmintát gyűjtöttünk a vágás napján (42. nap), a vékonybél egyes
szakaszairól (duodenum, jejunum, ileum, caecum) RNAlater (Thermo Fisher, USA)
oldatban (összesen 40 minta).

1. ábra. A vékonybél mintázott szakaszai

Az RNAlater stabilizáló oldatba gyűjtött mintákat a felhasználásig fagyasztóban

tároltuk -20 °C-on. A mintavétel során a duodenum középső szakaszát gyűjtöttük
(felszálló és leszálló ág egyenlő arányban. A jejunum és az ileum minták az adott szakasz
középső részéről származtak, a két szakaszt a Meckel-féle divertikulum alapján
különítettük el. A caecum minták a mindkét oldali vakbélből kerültek begyűjtésre, szintén
egyenlő arányban.

RNS izolálás
1,5 ml-es Eppendorf csőbe 1000 µl TRIzolt (Thermo Fisher Scientific, USA)
pipettáztunk, majd 300 mg szövetmintát helyeztünk az oldatba. A mintákat TissueLyser
LT (Qiagen, Németország) segítségével homogenizáltuk 2 mm-es Bashing Beads (Zymo
Research) gyöngyökkel ellátott csövekben. A homogenizált mintát 10 percen keresztül
centrifugáltuk (12000 x g), majd az RNS-t is tartalmazó rózsaszín felülúszót új csőbe
helyeztük. Rövid (5 perc) inkubálást követően 200 µl BCP-t adagoltunk hozzá, majd
Vortex-szel (Velp Scientifica, Olaszország) elegyítettük. Ezt követően 15 percen
keresztül (12000 x g) centrifugáltuk a mintát, majd a színtelen, RNS-t is tartalmazó

149
 FERMENTÁLT TAKAMÁNY HATÁSA EGYES INTERLEUKINEK (IL-6 ÉS IL-10) …

felülúszót (kb. 600 µl) új kémcsőbe pipettáztuk. 500 µl izopropanol adagolását követően
óvatosan többször elegyítettük a mintát. A kicsapódás során keletkező RNS-t
centrifugálással pelletáltuk a mintacső aljára. Centrifugálást (12000 x g) követően a
felülúszót eltávolítottuk. 500 µl 70% (V/V) etanolt (DEPC vízben hígítva) adagoltunk a
pelletre. Ismételt centrifugálást követően (10 perc, 12 000 x g) pipettával eltávolítotottuk
a felülúszót. 50 µl nukleázmentes vizet adagoltunk a pelletre.
Az RNS-koncentrációt NanoDrop 2000 spektrofotométerrel értékeltük. A minták
integritását agaróz gélelektroforézissel ellenőriztük. Mintánként 1-1 µg teljes RNS-t
használtunk a DNase kezeléshez (2. táblázat), amelyet a reverz transzkripció követett
RevertAid First Strand cDNA Synthesis Kit (Thermo Fisher Scientific) és oligo dT
primerek felhasználásával (3. táblázat).

2. táblázat. DNase kezelés protokoll

Összetevő Mennyiség
RNS 1-8 µl
RQ1 RNase-Free DNase 10x Reaction Buffer 1 µl
RQ1 RNase-Free DNase 1 u/ µg RNA
kiegészítve a 10 µl –es végső
Nukleázmentes víz
mennyiségig

3. táblázat. Reverz transzkripció protokoll

Összetevő Mennyiség
Oligo (dT)12 Primer 0,6 µl
Random Hexamer Primer 0,6 µl
5x Reaction Buffer 4 µl
Ribolock RNase Inhibitor (20u/µl) 1 µl
10 mM dNTP Mix 2 µl
M-MuLV Reverse Transcriptase (20u/µl) 2 µl
Nukleázmentes víz 1,8µl
RNS-minta 8 µl

Kvantitatív valós idejű PCR (qPCR)

A kvantitatív PCR-t CFX96 Real-Time PCR Detection System (Bio-Rad Laboratories,
Hercules, CA, USA) készülékben végeztük Maxima SYBR Green Master Mix (Thermo
Fisher Scientific) felhasználásával, a következő protokoll szerint: kezdeti denaturáció 95
°C-on 10 percig, majd 40 egymást követő cikluson át denaturáció 95 °C-on 15
másodpercig és annealing/extension 60 °C-on 60 másodpercig. Minden reakció végén
olvadási tesztet végeztünk a specifikus termékek jelenlétének ellenőrzése céljából. Az
olvadási görbék a 65-95 °C-os tartományban készültek. Az IL-6 és IL-10 gének
expresszióját a 2–ΔΔCt módszer alkalmazásával határoztuk meg, amely során referencia
génként a β-actint és GAPDH-ot használtuk. Minden reakció tartalmazott negatív
150
 SZABÓ-SÁRVÁRI L. CS. – TEMPFLI K. – MOLNÁR J. – TÓTH T.

kontrollt (templát nélkül), az egyes reakciók hatékonyságát pedig tízszeres hígítási sorban
készített standard minták segítségével mértük.

A real-time PCR során alkalmazott primerek:

A GAPDH primerek Berndt et al. (2007) alapján készültek.
GAPDH:
Forward (5’-3’ irányban): GTCAGCAATGCATCGTGCA
Reverse: GGCATGGACAGTGGTCATAAGA
IL-10, IL-6, és β-actin primerek Lee et al. (2018) alapján:
IL-10
F: ACATCCAACTGCTCAGCTCT
R: ATGCTCTGCTGACTGGT
IL-6
F: CAAGGTGACGGAGGAGGAC
R: TGGCGAGGAGGGATTTCT
β-actin
F: CACAGATCATGTTTGAGACCTT
R: CATCACAATACCAGTGGTACG

2. ábra. IL-6 olvadási görbéje

A 2. ábrán példaként mutatjuk be az IL-6 olvadási görbéjét. Az olvadási görbék a

felsokszorozott génszakaszok specifikusságát igazolják abban az esetben, ha a különböző
minták görbéinek csúcsa (amely a denaturáció legintenzívebb szakaszát jelöli) ugyanazon
a hőmérsékleten figyelhető meg. A denaturáció mértékét a CFX-96 real-time PCR
készülék a relatív fluoreszcens jelerősség (RFU) mérésével határozza meg. A denaturáció
során lejátszódó folyamatokat a CFX Maestro szoftver az olvadási csúcsok segítségével
szemlélteti: a Melt peak c. grafikonon a szoftver az olvadási csúcsokat a
hőmérsékletváltozás és a fluoreszcens jelerősség-változás hányadosaként [-d(RFU)/dT]
ábrázolja.

151
 FERMENTÁLT TAKAMÁNY HATÁSA EGYES INTERLEUKINEK (IL-6 ÉS IL-10) …

Statisztikai értékelés
A normalizált génexpressziós értékeket a kontroll és a kísérleti csoport átlagában vetettük
össze egymással SPSS v.20.0 for Windows statisztikai szoftverben független mintás t-
próba segítségével. A csoportok közötti különbségeket p<0,05 szinten tekintettük
szignifikánsnak.

EREDMÉNYEK ÉS ÉRTÉKELÉSÜK

Az eredményeket a 3. táblázatban foglaljuk össze. Az IL-6 gén expressziója a

fermentált takarmányt fogyasztó csoportban a vékonybél valamennyi szakaszán jelentős
csökkenést mutatott, míg a caecumban szignifikáns (p<0,05) növekedést figyeltünk meg.
Az IL-10 kifejeződése a kísérleti csoport duodenum mintáiban csökkent, az ileumban és
a caecumban viszont jelentős mértékben nőtt, míg a jejunumban nem volt szignifikáns
(p>0,05) eltérés a kontroll csoporthoz viszonyítva.

3. táblázat A vizsgált gének expressziója a vékonybél különböző szakaszaiban és a

caecumban
Kísérleti
Gén Szövet Kontroll (fermentált tak. p-érték
fogyasztó csoport)
Duodenum 12,668 ± 0,915 0,862 ± 0,229 <0,001
Jejunum 0,828 ± 0,048 0,043 ± 0,011 <0,001
IL-6
Ileum 2,818 ± 0,244 0,831 ± 0,219 <0,001
Caeca 0,039 ± 0,003 0,276 ± 0,034 0,009
Duodenum 7,230 ± 1,967 0,550 ± 0,125 0,002
Jejunum 0,843 ± 0,219 0,313 ± 0,203 0,085
IL-10
Ileum 2,232 ± 0,459 13,007 ± 1,664 <0,001
Caeca 6,001 ± 1,075 43,751 ± 7,171 <0,001

KÖVETKEZTETÉSEK

Jelen vizsgálatunk eredményei alapján megállapítható, hogy a fermentált takarmány

alkalmazása brojlerek esetében jelentős hatást gyakorolhat a vékonybél és a vakbél
sejtjeinek interleukin (IL-6 és IL-10) termelésére, ezáltal befolyással lehet a lokális
immunválasz mértékére és minőségére. A vizsgált citokinek kifejeződésében megfigyelt
változások a duodenum és a jejunum esetében egyértelműen a gyulladásos folyamatok
mérséklődésére utalnak. A kísérleti csoport ileum szakaszán mért értékek alapján
közvetlenül gyulladás utáni folyamatokra következtethetünk, amelyek során még nagy
IL-10 expresszió mellett már alacsony IL-6 szint figyelhető meg. A kísérleti csoport
caecumjában mért megnövekedett IL-6 és IL-10 expresszió aktív gyulladásos
folyamatokra utalhat. További vizsgálatok szükségesek annak megállapítására, hogy az
IL-ek termelésében tapasztalható változások milyen hatással vannak az értékmérő
152
 SZABÓ-SÁRVÁRI L. CS. – TEMPFLI K. – MOLNÁR J. – TÓTH T.

tulajdonságok (pl. takarmányértékesítő képesség, növekedési erély) alakulására, és az

általános egészségi állapotra a termelési ciklus különböző fázisaiban. Az IL-ek
expressziója és a különféle kórokozók jelenléte közötti összefüggések szintén
befolyásolhatják az IL-ek mennyiségét és az immunreakciók alakulását: ezen
összefüggések pontos értékelése szintén további vizsgálatok potenciális célkitűzése lehet.

KÖSZÖNETNYILVÁNÍTÁS

A közlemény elkészítését a GINOP-2.2.1-18-2020-00024 projekt támogatta.

A Kulturális és Innovációs Minisztérium ÚNKP-23-3-II-SZE-25 kódszámú Új Nemzeti
Kiválóság Programjának a Nemzeti Kutatási, Fejlesztési és Innovációs Alapból
finanszírozott szakmai támogatásával készült.

IRODALOMJEGYZÉK

Ashayerizadeh, A. – Dastar, B. – Shargh, M. S. – Mahoonak, A. S. – Zerehdaran, S. (2017)

Fermented rapeseed meal is effective in controlling Salmonella enterica serovar
Typhimurium infection and improving growth performance in broiler chicks. Veterinary
Microbiology (201) 93-102.
Berndt, A. – Wilhelm, A. – Jugert, C. – Pieper, J. – Sachse, K. – Methner, U. (2007)
Chicken cecum immune response to Salmonella enterica serovars of different levels of
invasiveness. Infection and Immunity, (75) 5993-6007.
Canibe N és Jensen BB. (2012) Fermented liquid feed—microbial and nutritional aspects
and impact on enteric diseases in pigs. Animal Feed Science and Technology 173(1–
2):17–40.
Corwin, E.J. (2000) Understanding cytokines Part I: Physiology and mechanism of
action. Biol. Res. Nurs., 2(1): 30-40.
Elnagar, R. – Elkenany, R. – Younis, G. (2021) Interleukin gene expression in broiler
chickens infected by different Escherichia coli serotypes. Veterinary World, 14(10),
2727.
Hao, Y. – Gu, X.H. – Wang, X.L. (2012) Overexpression of heat shock protein 70 and its
relationship to intestine under acute heat stress in broilers: 1. Intestinal structure and
digestive function. Poult. Sci. 91 (4), 781–789.
Kaiser, J.T. – Clausen, T. – Bourenkow, G.P. – Bartunik, H.D. – Steinbacher, S. – Huber,
R. (2000) Crystal structure of a NifS-like protein from Thermotoga maritima:
Implications for iron sulphur cluster assembly. Journal of Molecular Biology 297(2) 451-
464
Kaiser, P. és Stаheli, P. (2008) Avian cytokines and chemokines. In: Davison, F.,
Kaspers, B. and Schat, K.A., editors. Avian Immunol. Elsevier, London, UK. p203.
Kohut, M. L. – Boehm, G.W. – Moynihan, J. A. (2001) Moderate exercise is associated
with enhanced antigen-specific cytokine, but not IgM antibody production in aged mice.
Mechanisms of Ageing and Development. 122, 1135–1150.

153
 FERMENTÁLT TAKAMÁNY HATÁSA EGYES INTERLEUKINEK (IL-6 ÉS IL-10) …

Lee, Y. – Kim, W.H. – Lee, S. – Lillehoj, H.S. (2018) Detection of chicken interleukin-10
production in intestinal epithelial cells and necrotic enteritis induced by Clostridium
perfringens using capture ELISA. Veterinary Immunology and Immunopathology, 204,
52-58.
Leinonen, I. –, Williams, A. G. – Kyriazakis, I. (2014) The effects of welfare-enhancing
system changes on the environmental impacts of broiler and egg production. Poultry
science, 93(2), 256-266.
Nelson, J. R. – Sobotik, E. B. – Athrey, G. – Archer, G. S. (2020) Effects of supplementing
yeast fermentate in the feed or drinking water on stress susceptibility, plasma chemistry,
cytokine levels, antioxidant status, and stress-and immune-related gene expression of
broiler chickens. Poultry science, 99(7), 3312-3318.
Peng, W. – Talpur, M.Z. – Zeng, Y. – Xie, P. – Li, J. – Wang, S. – Wang, L. – Zhu, X. –
Gao, P. – Jiang, Q. – Shu, G. – Zhang, H. (2022) Influence of fermented feed additive on
gut morphology, immune status, and microbiota in broilers. BMC Veterinary Research,
18, 218.
Rodes, L. – Khan, A. – Paul, A. – Coussa-Charley, M. – Marinescu, D. – Tomaro-
Duchesneau, C. – Prakash, S. (2013) Effect of probiotics Lactobacillus and
Bifidobacterium on gut-derived lipopolysaccharides and inflammatory cytokines: An in
vitro study using a human colonic microbiota model. Journal of Microbiology and
Biotechnology, 23(4), 518-526.
Sanjabi, S. – Zenewicz, L.A. – Kamanaka, M. – Flavell, R.A. (2009) Anti-inflammatory
and pro-inflammatory roles of TGF-β, IL-10, and IL-22 in immunity and autoimmunity.
Curr. Opin. Pharmacol., 9(4): 447-453.
Song, Y. – Perez, V. – Pettigrew, J. – Martinez-Villaluenga, C. – de Mejia, E. G. (2010)
Fermentation of soybean meal and its inclusion in diets for newly weaned pigs reduced
diarrhea and measures of immunoreactivity in the plasma. Animal Feed Science and
Technology 159, 41-49.
Stanbury, P. F. – Whitaker, A. – Hall, S. J. (1995) Principles of Fermentation Technology,
2nd ed. Butterworth-Heinemann, Oxford, UK.
Sugiharto, S. és Ranjitkar, S. (2019) Recent advances in fermented feeds towards
improved broiler chicken performance, gastrointestinal tract microecology and immune
responses: a review. Animal Nutriton 5, 1-10.
Tellez Jr., G. – Tellez-Isaias, G. – Dridi, S. (2017) Heat stress and gut health in broil-ers:
Role of tight junction proteins. Advances in Food Technology and Nutritional Sciences.
3, e1–e4.
Uerlings, J. – Song, Z.G. – Hu, X.Y. – Wang, S.K. – Lin, H. – Buyse, J. – Everaert, N.
(2018) Heat exposure affects jejunal tight junction remodeling independently of
adenosine monophosphate-activated protein kinase in 9-day-old broiler chicks. Poultry
Science 97 (10), 3681-3690.
Wang, Y. – Li, J. – Xie, Y. – Zhang, H. – Jin, J. – Xiong, L. – Liu, H. (2021) Effects of a
probiotic-fermented herbal blend on the growth performance, intestinal flora and immune
function of chicks infected with Salmonella pullorum. Poultry Science, 100(7), 101196.

154
 SZABÓ-SÁRVÁRI L. CS. – TEMPFLI K. – MOLNÁR J. – TÓTH T.

Xu, P. – Lin, H. – Jiao, H. – Zhao, J. – Wang, X. (2023) Chicken embryo thermal

manipulation alleviates postnatal heat stress-induced jejunal inflammation by inhibiting
Transient Receptor Potential V4. Ecotoxicology and Environmental Safety, 256, 114851.
Zhu, F. – Zhang, B. – Li, J. – Zhu, L. (2020) Effects of fermented feed on growth
performance, immune response, and antioxidant capacity in laying hen chicks and the
underlying molecular mechanism involving nuclear factor-κB. Poultry science, 99(5),
2573-2580.

155